АНАТОМИЯ РАСТЕНИЙ ЭЗАУ ESAU’S PLANT ANATOMY MERISTEMS, CELLS, AND TISSUES OF THE PLANT BODY: THEIR STRUCTURE, FUNCTION, AND DEVELOPMENT Third Edition Ray F. Evert Katherine Esau Professor of Botany and Plant Pathology, Emeritus University of Wisconsin, Madison With the assistance of Susan E. Eichhorn University of Wisconsin, Madison WILEYINTERSCIENCE A John Wiley & Sons, Inc., Publication ЛУЧШИЙ ЗАРУБЕЖНЫЙ УЧЕБНИК Рэй Ф. Эверт АНАТОМИЯ РАСТЕНИЙ ЭЗАУ МЕРИСТЕМЫ, КЛЕТКИ И ТКАНИ РАСТЕНИЙ: СТРОЕНИЕ, ФУНКЦИИ И РАЗВИТИЕ Кэтрин Эза Эзауу, почетный профессор ботаники и фитопатологии Висконсинского университета в Мэдисоне При содействии Сьюзан Э. Эйкхорн Эйкхорн, Висконсинский университет, Мэдисон Перевод 3"го английского издания О. В. Аверчевой, М. А. Гречниковой, А. Г. Кулибабиной, А. А. Синюшина Под общей редакцией канд. биол. наук А. В. Степановой ЭЛЕКТРОННОЕ ИЗДАНИЕ Москва БИНОМ. Лаборатория знаний 2015 УДК 58 ББК 28.56 Э15 С е р и я о с н о в а н а в 2006 г. Эверт Р. Ф. Э15 Анатомия растений Эзау. Меристемы, клетки и ткани растений [Электронный ресурс] : строение, функции и развитие / Р. Ф. Эверт ; пер. с англ. под ред. канд. биол. наук А. В. Степановой. — Эл. изд. — Электрон. текстовые дан. (1 файл pdf : 603 с.). — М. : Лаборатория знаний, 2015. — (Лучший зарубежный учебник). — Систем. требования: Adobe Reader XI ; экран 10". ISBN 978-5-9963-2908-3 Переиздание классической монографии К. Эзау «Анатомия растений», подготовленное, переработанное и дополненное современными данными Р. Эвертом. Книга содержит исчерпывающие сведения о строении, функциях и развитии клеток, тканей и органов растений. Текст сопровождается подробными иллюстрациями. Книга предназначена для студентов и преподавателей биологических факультетов, научных работников ботанических и агрономических специальностей. УДК 58 ББК 28.56 Деривативное электронное издание на основе печатного аналога: Анатомия растений Эзау. Меристемы, клетки и ткани растений : строение, функции и развитие / Р. Ф. Эверт ; пер. с англ. под ред. канд. биол. наук А. В. Степановой. — М. : Лаборатория знаний, 2015. — 600 с. : ил. — (Лучший зарубежный учебник). — ISBN 978-5-9963-1572-7. В соответствии со ст. 1299 и 1301 ГК РФ при устранении ограничений, установленных техническими средствами защиты авторских прав, правообладатель вправе требовать от нарушителя возмещения убытков или выплаты компенсации ISBN 978-5-9963-2908-3 c John Wiley & Sons, Inc., 2006 ○ Все права защищены. Авторизованный перевод издания на английском языке, опубликованного John Wiley & Sons Limited. Ответственность за точность перевода полностью возложена на «БКЛ Паблишерс», и John Wiley & Sons Limited не отвечает за него. Никакая часть данной книги не может быть воспроизведена в любой форме без письменного разрешения первоначального правообладателя, John Wiley & Sons Limited. Электронная книга публикуется в соответствии с договором с John Wiley & Sons Ltd. c БИНОМ. Лаборатория знаний, 2015 ○ Посвящается памяти Кэтрин Эзау, наставника и близкого друга «В качестве признания ее выдающейся работы в сообществе американских биологов растений; за ее фундаментальные и прикладные новаторские исследования строения и развития растений, продолжавшиеся более шести десятилетий; за ее замечательную деятельность преподавателя как в учебной аудитории, так и посредством написанных ею книг; за поощрение и воодушевление, которое она дарила легиону юных честолюбивых биологов растений; за то, что она служила образцом женщины-ученого». Из речи президента США при вручении Национальной медали науки США, 1989 Кэтрин Эзау (1898–1997) Оглавление Предисловие ................................................................................ 14 Благодарности ............................................................................. 16 Литература .................................................................................. 17 Глава 1. Строение и развитие растения: общие сведения......................... 19 Внутренняя организация растения............................................. 21 Тело сосудистого растения состоит из трех систем тканей ........... 21 Стебель, лист и корень различаются главным образом относительным расположением проводящих и основных тканей ................................................................ 21 Обзор типов клеток и тканей .................................................... 24 Развитие растения .................................................................... 25 Общий план строения растения закладывается в ходе эмбриогенеза ............................................................... 25 Эмбрион возобновляет рост при прорастании семени и последовательно развивается во взрослое растение .................... 29 Литература к главе 1 ............................................................... 30 Глава 2. Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы......................................... 32 Прокариотические и эукариотические клетки ............................ 33 Цитоплазма ............................................................................. 35 Плазматическая мембрана......................................................... 36 Ядро........................................................................................ 39 Клеточный цикл ...................................................................... 41 Пластиды ................................................................................ 42 Хлоропласты содержат пигменты — хлорофиллы и каротиноиды ..................................................................... 43 Хромопласты содержат только каротиноиды ............................ 45 Лейкопласты — пластиды без пигментов .................................. 47 Все пластиды образуются из пропластид .................................. 47 Митохондрии ........................................................................... 49 Пероксисомы ........................................................................... 50 Вакуоли................................................................................... 52 Рибосомы................................................................................. 54 Литература к главе 2 ............................................................... 55 Глава 3. Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества ........... 62 Система внутренних мембран .................................................... 62 Эндоплазматический ретикулум — непрерывная трехмерная система мембран, пронизывающая весь цитозоль ...................... 62 Аппарат Гольджи — сильно поляризованная мембранная система, связанная с секрецией............................................... 65 Цитоскелет .............................................................................. 66 Микротрубочки — цилиндрические структуры из тубулиновых субъединиц .......................................................................... 67 Актиновые филаменты состоят из двух линейных цепочек молекул актина в виде спирали ............................................... 68 Оглавление Запасные вещества ................................................................... 69 Крахмал откладывается в пластидах в виде зерен ...................... 69 Место возникновения алейронового зерна зависит от составляющих его белков ................................................... 70 Масляные тельца отделяются от мембран гладкого ЭР при помощи олеозина ............................................................ 71 Таннины, как правило, находятся в вакуолях, но встречаются также в клеточной стенке ................................. 72 Кристаллы оксалата кальция обычно развиваются в вакуолях, но могут также находиться в клеточной стенке и кутикуле ......... 73 Кремний чаще всего откладывается в клеточных стенках ........... 76 Литература к главе 3 ............................................................... 76 Глава 4. Клеточная стенка ............................................................. 82 Макромолекулярные компоненты клеточной стенки ................... 83 Целлюлоза — основной компонент клеточных стенок растений ... 83 Целлюлозные микрофибриллы погружены в матрикс из нецеллюлозных молекул ........................................................ 84 Каллоза — широко распространенный полисахарид клеточной стенки ................................................................................. 86 Лигнины — фенольные полимеры, которые в основном откладываются в стенках клеток механических и проводящих тканей ................................................................................. 87 Кутин и суберин — нерастворимые липидные полимеры, обычно присутствующие в покровных тканях растений ........................ 88 Слои клеточной стенки ............................................................. 89 Определение границы между срединной пластинкой и первичной клеточной стенкой часто представляет затруднения .................. 89 Первичная клеточная стенка формируется пока клетка растет .... 89 Вся вторичная клеточная стенка или большая ее часть формируется внутри первичной клеточной стенки, после того как площадь ее поверхности перестает увеличиваться ............... 91 Поры и первичные поровые поля .............................................. 92 Образование клеточной стенки в ходе деления клетки ................ 94 Цитокинез происходит посредством формирования фрагмопласта и клеточной пластинки .......................................................... 94 Первоначально каллоза служит основным полисахаридом клеточной стенки и присутствует на ранней стадии развития клеточной пластинки ............................................................ 96 Препрофазное кольцо намечает место расположения клеточной пластинки ............................................................................ 96 Рост клеточной стенки ............................................................. 98 Ориентация микрофибрилл целлюлозы в первичной клеточной стенке влияет на направление роста клетки .............................100 При рассмотрении механизма роста клеточной стенки необходимо различать рост поверхности (растяжение стенки) и рост в толщину ..................................................................101 Рост первичной клеточной стенки ............................................101 Остановка роста клеточной стенки ...........................................102 Межклетники .........................................................................103 Плазмодесмы ..........................................................................104 По своему происхождению плазмодесмы могут быть классифицированы как первичные и вторичные.......................104 Плазмодесмы содержат два типа мембран: плазматическую мембрану и десмотрубочку ....................................................106 Плазмодесмы обеспечивают взаимодействие клеток .................108 Симпласт претерпевает реорганизацию в процессе роста и развития растения .............................................................110 Литература к главе 4 ..............................................................110 Глава 5. Меристемы и дифференцировка ........................................122 Меристемы..............................................................................122 Классификация меристем .....................................................123 7 8 Анатомия растений Эзау Характеристика меристематических клеток ............................126 Модели роста меристем .........................................................126 Меристематическая активность и рост растений .......................128 Дифференцировка ..................................................................129 Термины и понятия ..............................................................129 Старение (программируемая гибель клеток) ............................131 Изменения клеток при дифференцировке ................................132 Факторы, влияющие на дифференцировку ...............................134 Технологии культуры ткани позволяют изучить условия, необходимые для роста и дифференцировки ............................135 Анализ генетических мозаик помогает определить особенности клеточного деления и судьбу клеток в развивающихся растениях ...........................................................................136 Генная инженерия значительно расширила наши знания о развитии растений .............................................................138 Полярность играет ключевую роль в формировании биологических структур и связана с наличием градиентов .........138 Клетки растений дифференцируются в соответствии со своим положением ........................................................................140 Гормоны растений ...................................................................140 Ауксины .............................................................................141 Цитокинины .......................................................................142 Этилен ................................................................................143 Абсцизовая кислота .............................................................143 Гиббереллины .....................................................................143 Литература к главе 5 ..............................................................144 Глава 6. Апикальные меристемы ...................................................152 Эволюция представлений об организации апекса .......................153 Раньше считалось, что апикальные меристемы имеют всего одну инициальную клетку ............................................................153 Теорию апикальной клетки сменяет гистогенная теория ...........153 Модель организации апикальной меристемы «туника-корпус» применима в основном к покрытосеменным ............................154 В апексах побегов большинства голосеменных и покрытосеменных наблюдается цитогистологическая зональность .........................................................................154 Изучение свойств апикальных инициалей .................................155 Апекс вегетативного побега......................................................157 Для апексов побегов споровых сосудистых растений характерно наличие апикальной клетки ..................................................158 Зональность в апексе гинкго — основа для объяснения организации апексов побегов других голосеменных ..................159 Для апексов побегов покрытосеменных характерна зональность, наложенная на структуру «туника-корпус» ............................161 Апекс вегетативного побега арабидопсиса .................................163 Образование листьев ................................................................165 На протяжении вегетационного периода апикальная меристема образует листья в определенном порядке .................................165 Инициация листовых примордиев связана с увеличением частоты периклинальных делений в месте инициации ..............167 Филлотаксис побега определяет места инициации листовых примордиев ........................................................................169 Образование ветвей..................................................................170 У большинства семенных растений пазушные меристемы берут начало от обособленных меристем ..........................................171 Побеги могут развиваться из придаточных почек .....................173 Апекс корня ...........................................................................173 Строение апекса в корнях может быть открытым или закрытым .....................................................................173 В нормальных условиях покоящийся центр не полностью лишен митотической активности .....................................................179 Апекс корня арабидопсиса .......................................................181 Оглавление Рост кончика корня ................................................................183 Литература к главе 6 ..............................................................186 Глава 7. Паренхима и колленхима .................................................197 Паренхима ..............................................................................197 Паренхимные клетки могут образовывать непрерывные скопления — паренхимные ткани — или вместе с клетками других типов входить в состав морфологически гетерогенных тканей ................................................................................198 Содержимое клеток паренхимы отражает их функции ..............198 Клеточные стенки паренхимных клеток могут быть толстыми или тонкими .......................................................................200 Некоторые клетки паренхимы — передаточные клетки — имеют выросты клеточной стенки ....................................................201 Паренхимные клетки значительно различаются по форме и расположению ..................................................................203 Паренхима особого типа — аэренхима — содержит очень большие межклеточные пространства .....................................204 Колленхима ............................................................................206 Структура клеточной стенки колленхимы — наиболее характерная особенность этой ткани .......................................206 Колленхима обычно располагается по периферии .....................208 Колленхима чрезвычайно хорошо приспособлена для поддержки растущих листьев и стеблей .............................208 Литература к главе 7 ..............................................................210 Глава 8. Склеренхима ..................................................................214 Волокна ..................................................................................214 Волокна широко распространены в теле растения ....................................................................215 Волокна могут быть подразделены на две группы — ксилемные и экстраксилярные...............................................................217 Ксилемные и экстраксилярные волокна могут быть септированными или желатинозными ....................................219 Промышленные волокна подразделяют на мягкие и жесткие .....221 Склереиды ..............................................................................221 На основании формы и размера склереиды могут быть подразделены на несколько групп ..........................................222 Склереиды, как и волокна, широко распространены в теле растения ....................................................................222 Возникновение и развитие волокон и склереид .........................226 Факторы, контролирующие развитие волокон и склереид ..........230 Литература к главе 8 ..............................................................231 Глава 9. Эпидерма .......................................................................234 Неспециализированные клетки эпидермиса ...............................237 Клеточные стенки эпидермиса различаются по толщине ...........237 Наличие кутикулы — наиболее характерный признак внешней клеточной стенки эпидермальных клеток ................................238 Устьица ..................................................................................243 Устьица встречаются на всех надземных частях растения ..........243 Замыкающие клетки обычно имеют почковидную форму ..........245 Стенки замыкающих клеток обычно неравномерно утолщенные, с радиально расположенными микрофибриллами целлюлозы ....247 Синий свет и абсцизовая кислота — основные сигналы, контролирующие движения устьиц ........................................248 В ходе развития устьичного аппарата происходит одно или более асимметричных клеточных делений .......................................249 Разные последовательности событий развития приводят к различным конфигурациям устьичного аппарата ...................252 Трихомы .................................................................................254 Трихомы имеют множество функций ......................................254 Трихомы подразделяются на несколько морфологических категорий ...........................................................................255 9 10 Анатомия растений Эзау Трихома инициируется как вырост эпидермальной клетки ........257 Закономерности расположения клеток в эпидермисе ..................262 Пространственное распределение устьиц и трихом в листьях неслучайно .........................................................................262 В ризодерме покрытосеменных существует три основных типа расположения корневых волосков ..........................................263 Другие специализированные клетки эпидермы ..........................265 Окремневшие и опробковевшие клетки часто встречаются вместе парами .....................................................................265 Пузыревидные клетки сильно вакуолизированы ......................266 Некоторые эпидермальные волоски содержат цистолиты ..........267 Литература к главе 9 ..............................................................269 Глава 10. Ксилема: типы клеток и особенности развития ..................280 Типы клеток ксилемы .............................................................281 Трахеальные элементы — трахеиды и членики сосудов — проводящие клетки ксилемы .................................................281 Вторичные клеточные стенки большинства трахеальных элементов содержат поры ......................................................285 Сосуды проводят воду эффективнее, чем трахеиды ...................288 Волокна — специализированные опорные элементы ксилемы ....291 Живые паренхимные клетки встречаются как в первичной, так и во вторичной ксилеме ...................................................291 У некоторых видов паренхимные клетки образуют тилы — впячивания в полость сосудов ................................................293 Филогенетическая специализация трахеальных элементов и волокон ...............................................................................293 Основные направления эволюции члеников сосудов связаны с уменьшением их длины ......................................................294 Существуют отклонения от направлений эволюции члеников сосудов ...............................................................................296 Волокна, так же как трахеиды и членики сосудов, претерпели укорочение в филогенезе .......................................................297 Первичная ксилема .................................................................299 Между ранней и поздней первичной ксилемой существуют различия в структуре и развитии ...........................................299 Для первичных трахеальных элементов характерны разнообразные вторичные утолщения клеточной стенки ...........300 Дифференцировка трахеальных элементов.................................302 В дифференцировке трахеальных элементов участвуют гормоны .............................................................................306 Изолированные клетки мезофилла в культуре могут напрямую трансдифференцироваться в трахеальные элементы .................309 Литература к главе 10.............................................................310 Глава 11. Ксилема: вторичная ксилема и разнообразие строения древесины .................................318 Общий план строения вторичной ксилемы ................................319 Вторичная ксилема состоит из двух отдельных систем клеток — осевой и лучевой ..................................................................319 Древесина бывает ярусной или неярусной ...............................320 Кольца прироста — результат периодической активности сосудистого камбия ..............................................................321 По мере старения древесина перестает выполнять функции проведения и запасания ........................................................324 Реактивная древесина — тип древесины, который формируется в ветвях и наклонных и искривленных стволах ........................326 Типы древесин ........................................................................329 Древесина хвойных устроена относительно просто ....................329 Осевая система древесины хвойных полностью или почти полностью состоит из трахеид ................................................330 Лучи хвойных могут состоять как из паренхимных клеток, так и из трахеид ...................................................................331 Оглавление Древесина многих хвойных содержит смоляные ходы ...............332 Древесина покрытосеменных сложнее и более разнообразна, чем у хвойных .....................................................................334 По характеру порозности выделяют два основных типа древесины покрытосеменных: рассеяннососудистая и кольцесосудистая ..............................................................334 Существует множество типов расположения осевой паренхимы, переходящих друг в друга .....................................................337 Лучи покрытосеменных обычно содержат только паренхимные клетки ................................................................................339 В древесине покрытосеменных встречаются межклеточные полости, сходные со смоляными ходами голосеменных .............340 Некоторые особенности развития вторичной ксилемы ................340 Определение древесин ..............................................................343 Литература к главе 11.............................................................345 Глава 12. Сосудистый камбий ........................................................351 Строение камбия .....................................................................351 Сосудистый камбий содержит инициали двух типов — веретеновидные и лучевые ....................................................351 Камбий может быть ярусным и неярусным ..............................353 Образование вторичной ксилемы и вторичной флоэмы ...............354 Инициали и их непосредственные производные .........................356 Изменения в ходе развития .....................................................359 Образование новых лучевых инициалей из веретеновидных инициалей или их сегментов представляет собой обычное явление ..............................................................................360 В камбии могут быть выделены домены...................................364 Сезонные измненения в ультраструктуре клеток камбия ............365 Цитокинез веретеновидных клеток ...........................................369 Сезонная активность................................................................371 Величина ежегодного прироста ксилемы обычно больше, чем флоэмы...............................................................................372 Выраженная сезонность активности камбия может проявляться и во многих тропических регионах .........................................375 Причинные связи активности камбия .......................................377 Литература к главе 12.............................................................378 Глава 13. Флоэма: типы клеток и развитие ......................................386 Типы клеток флоэмы...............................................................388 Членик ситовидной трубки покрытосеменных ...........................389 В некоторых таксонах стенки члеников ситовидной трубки значительно утолщены .........................................................390 Ситовидные пластинки обычно возникают на поперечных стенках .........................................................393 Каллоза играет существенную роль в развитии ситовидных пор ...................................................394 К ранним индикаторам развития члеников ситовидной трубки относятся изменения структуры пластид и появление Ф-белка ...396 Дегенерация ядра может происходить путем лизиса хроматина или пикнотической дегенерации ............................................403 Клетки-спутницы ....................................................................403 Механизм флоэмного транспорта у покрытосеменных ................409 Листья — источники ассимилятов. Флоэма мелких жилок ........413 В листьях двудольных присутствует несколько типов мелких жилок ................................................................................414 Виды с мелкими жилками типа 1 со специализированными клетками-спутницами (клетками-посредниками) относятся к симпластическим загрузчикам ............................................414 Виды с мелкими жилками типа 2 относятся к апопластическим загрузчикам ........................................................................415 Накопление фотоассимилятов мелкими жилками в некоторых листьях может происходить без активного этапа ......................415 11 12 Анатомия растений Эзау В некоторых мелких жилках содержатся клетки-спутницы нескольких типов ................................................................416 Метафлоэма мелких жилок в листовых пластинках злаков содержит два типа ситовидных трубок ....................................416 Ситовидные клетки голосеменных ............................................417 Стенки ситовидных клеток характеризуют как первичные ........417 Каллоза не участвует в развитии ситовидных пор у голосеменных ...................................................................417 Дифференцировка ситовидных клеток среди голосеменных различается незначительно ...................................................418 Клетки Страсбургера ...............................................................420 Механизм флоэмного транспорта у голосеменных ......................421 Клетки паренхимы ..................................................................421 Клетки склеренхимы ...............................................................422 Продолжительность жизни ситовидных элементов .....................422 Направления специализации члеников ситовидных трубок.........423 Ситовидные элементы споровых сосудистых растений ................424 Первичная флоэма...................................................................424 Литература к главе 13.............................................................430 Глава 14. Флоэма: вторичная флоэма и разнообразие ее структуры .................................................................437 Флоэма хвойных .....................................................................439 Флоэма покрытосеменных ........................................................444 Особенности расположения волокон могут иметь таксономическое значение ....................................................444 Членики ситовидных трубок вторичной флоэмы разнообразны по строению и особенностям распределения .............................444 Дифференцировка вторичной флоэмы .......................................448 Клетки склеренхимы во вторичной флоэме обычно подразделяются на волокна, склереиды и волокнистые склереиды ...........................................................................449 Проводящая флоэма составляет лишь небольшую часть внутренней коры..................................................................452 Непроводящая флоэма .............................................................454 Непроводящая флоэма структурно отличается от проводящей....454 Дилатация (рост в ширину) — способ, которым флоэма приспосабливается к увеличению окружности побега вследствие вторичного роста .................................................455 Литература к главе 14.............................................................456 Глава 15. Перидерма ....................................................................458 Расположение перидермы ........................................................458 Свойства компонентов перидермы .............................................460 Феллоген устроен относительно просто ...................................460 Феллоген может образовывать несколько типов клеток феллемы .............................................................................460 Толщина и состав феллодермы значительно варьируют .............462 Развитие перидермы ................................................................464 Феллоген может возникать в различных местах .......................464 Феллоген закладывается благодаря делению клеток различных типов..................................................................................465 Время возникновения первого и последующих слоев перидермы может быть различным .........................................................467 Морфология перидермы и ритидома .........................................468 Полидерма ..............................................................................470 Защитная ткань у однодольных ...............................................470 Раневая перидерма ..................................................................471 Чечевички ..............................................................................472 У древесных покрытосеменных встречаются три структурных типа чечевичек ....................................................................473 Первые чечевички часто образуются под устьицами ..................474 Оглавление Литература к главе 15.............................................................474 Глава 16. Внешние секреторные структуры .....................................478 Солевые железки.....................................................................480 Солевые пузырьки секретируют ионы в крупную центральную вакуоль ..............................................................................480 Некоторые железки секретируют соли непосредственно наружу ...............................................................................480 Гидатоды ................................................................................482 Нектарники ............................................................................484 Нектарники жимолости японской выделяют нектар из одноклеточных трихом .........................................................487 Нектарники абулитона полосатого выделяют нектар из многоклеточных трихом .......................................................487 Нектарники конских бобов выделяют нектар через устьица .......489 Наиболее распространенные нектарные сахара — сахароза, глюкоза и фруктоза ..............................................................490 Существуют структуры, промежуточные между нектарниками и гидатодами .......................................................................491 Коллетеры ..............................................................................491 Осмофоры ...............................................................................493 Железистые волоски, секретирующие липофильные соединения .............................................................................495 Развитие железистых волосков.................................................496 Железистые структуры насекомоядных растений.......................497 Жгучие волоски ......................................................................498 Литература к главе 16.............................................................499 Глава 17. Внутренние секреторные структуры .................................505 Внутренние секреторные клетки ...............................................505 Масляные клетки секретируют масла в масляную полость .........506 Слизевые клетки запасают слизь между протопластом и целлюлозной клеточной стенкой ............................................507 Таннин — наиболее заметное включение многих секреторных клеток ................................................................................509 Секреторные полости и каналы ................................................510 Наиболее известные секреторные каналы — смоляные ходы хвойных .............................................................................510 Развитие секреторных полостей, по-видимому, происходит схизогенно .....................................511 Секреторные ходы и полости могут возникать при повреждении .................................................................514 Каналы, содержащие кино, представляют собой особый тип травматических ходов ..........................................................515 Млечники ...............................................................................516 По структуре млечники разделяют на два типа: членистые и нечленистые ........................................................................516 Латекс различается по внешнему виду и составу.......................519 Членистые и нечленистые млечники, по-видимому, отличаются друг от друга цитологически ..................................................520 Млечники распространены по всему телу растения, что отражает их развитие ......................................................522 Главным промышленным источником каучука служит кора гевеи бразильской ................................................................527 Функции млечников не ясны .................................................528 Литература к главе 17.............................................................529 Дополнительная литература .........................................................536 Указатель имен ...........................................................................554 Словарь терминов ........................................................................574 Указатель терминов .....................................................................593 13 Предисловие Прошло более 40 лет после выхода второго издания «Анатомии растений» К. Эзау. За это время объем биологических знаний невероятно увеличился. В 1965 г. электронную микроскопию только начали применять в изучении растений на клеточном уровне. С тех пор новые методы и технологии, особенно используемые в молекулярно-генетических исследованиях, сделали молекулярные основы жизни главным объектом внимания ученых. Прежние понятия и представления пересматриваются сейчас практически на всех уровнях, но часто без ясного понимания тех основ, на которых они строились. Биолог вне зависимости от своей специализации не может позволить себе упускать из виду организм в целом, если ставит перед собой цель понять живую природу. Знание макроскопических аспектов строения — основа эффективного обучения и исследовательской работы при любой узкой специализации. Тем не менее в современном образовании продолжает усиливаться стремление к ограничению фактологических сведений и сокращению курсов анатомии и морфологии растений во многих высших учебных заведениях. Одно из последствий этого явления — неточное использование терминологии и некорректное применение зоологических терминов для растительных объектов. Поэтому легкодоступный источник основополагающей информации по строению растений представляется сейчас более востребованным, чем когда-либо. В настоящее время изучение строения растений приобрело существенные преимущества благодаря новым доступным методам и технологиям. Многие анатомы растений эффективно участвуют в исследованиях общих принципов роста и морфологии на междисциплинарном уровне. В то же время специалисты в области сравнительной анатомии растений создают новые концепции взаимосвязи и эволюции растений и растительных тканей с помощью молекулярных данных и кладистического анализа. Интеграция экологической и систематической анатомии растений позволяет более отчетливо представить движущие силы, приведшие к эволюционному разнообразию свойств листьев или древесины. Всесторонние знания о структуре и развитии клеток и тканей необходимы для правильного понимания функций растения вне зависимости от того, какова эта функция — фотосинтез, перемещение воды и питательных веществ или поглощение воды и неорганических веществ корнями. Полноценное представление о воздействии патогенных организмов на растение также может быть получено только при наличии сведений о нормальном строении исследуемого растения. Такие садоводческие практики, как прививка, обрезка, вегетативное размножение и связанное с ним образование каллуса, заживление порезов, регенерация, развитие придаточных корней и почек, становятся более осознанными при знакомстве со структурными основами этих процессов. Среди студентов и многих исследователей распространено убеждение, что об анатомии растений известно практически все. Это очень далеко от истины. Хотя изучение анатомии растений началось еще во второй половине XIX в., большая часть наших знаний о строении растений основана на сельскохозяйственных культурах умеренного пояса. Особенности строения субтропических и тропических растений часто трактуются как исключения или аномалии, а не в качестве приспособлений к иной окружающей среде. Учитывая огромное разнообразие видов тропических растений, еще очень многое предстоит выяснить относительно их строения и развития. К тому же, как в предисловии к первому изданию «Анатомии семенных растений»* отметила доктор Эзау, * Esau, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. (В переводе на русский язык: К. Эзау. Анатомия семенных растений. В 2 т. М.: Мир, 1980. — Примеч. ред.) Предисловие «…анатомия растений интересна сама по себе. Это благодарный опыт — следить за онтогенетическим и эволюционным развитием особенностей строения и постигать высокую степень сложности и поразительную упорядоченность устройства растения». Главная цель этой книги — обеспечить прочную основу знаний о меристемах, клетках и тканях растения, принимая во внимание, что, за некоторыми исключениями, молекулярными исследованиями было мало что сделано для понимания их функции и развития. Так, в главе об апикальных меристемах, которые служили объектом пристального молекулярно-генетического исследования, представлен исторический обзор концепции апикальной организации, чтобы читатель мог составить представление, как развивалась эта концепция по мере появления более совершенной методологии. По сравнению с предыдущими двумя изданиями, главный акцент в книге сделан на структурно-функциональных взаимосвязях. Как и в предыдущих изданиях, основное внимание уделено покрытосеменным, но рассматриваются также некоторые особенности вегетативных частей голосеменных и высших споровых растений. Наши дни — увлекательное время для биологов растений, что отчасти отражается в обширной научной литературе. Литература, ссылки на которую приводятся в этой книге, — лишь часть статей, прочитанных при подготовке третьего издания. Прежде всего это относится к молекулярно-генетической литературе, которая цитируется 15 особенно избирательно, чтобы сосредоточиться на анатомии. Множество публикаций, упомянутых во втором издании, было перечитано с целью сохранить преемственность между вторым и третьим изданиями. Значительная часть отобранных ссылок приведена, чтобы подкрепить описания и объяснения, а также приобщить заинтересованного читателя к более широкому кругу литературы. Без сомнения, некоторые относящиеся к теме публикации непреднамеренно упущены. Часть обзоров, книг и разделов книг со списками представляющей интерес литературы включены в библиографию, дополнительные ссылки приводятся в конце книги. Эта книга первоначально планировалась для студентов, углубленно изучающих различные науки о растениях, ученых, занимающихся как молекулярными исследованиями, так и растительным организмом в целом, а также преподавателей анатомии растений. В то же время это попытка заинтересовать менее подготовленных студентов, представляя тему в привлекательном виде, сопровождая текст многочисленными иллюстрациями, объясняя и анализируя понятия и концепции по ходу изложения. Я надеюсь, что эта книга для многих послужит источником информации и побудительной причиной заняться исследованием строения и развития растений. Р. Ф. Э., Мэдисон, Висконсин, июль 2006 г. Благодарности Важная составляющая издания по анатомии растений — иллюстрации. Я признателен всем тем, кто любезно предоставил разнообразные иллюстрации для этой книги, а также тем, кто от лица издателей и научных журналов дал разрешение на воспроизведение опубликованных иллюстраций в той или иной форме. Иллюстрации, источник которых не указан в сопроводительных подписях, являются оригинальными. Множество рисунков взято из научных статей, написанных мной самостоятельно или в соавторстве с коллегами, включая моих студентов. Значительная часть превосходных иллюстраций — штриховые рисунки и микрофотографии — выполнены доктором Эзау. Некоторые рисунки представляют собой электронные изображения, мастерски созданные Кэндис Эллиот. Приношу искреннюю благодарность Лоре и Мэри Эверт за посильную помощь в получении разрешений на публикацию иллюстраций. Я признателен всем, кто не пожалел своего времени для рецензирования отдельных глав рукописи: докторам Веронике Ангиалосси, Питеру Баасу, Себастьяну Беднареку, К. Э. Дж. Боте, Энн-Мари Катессон, Джудит Л. Кроксдейл, Найджелу Чаффи, Абраму Фану, Донне Фернандес, Питеру К. Хэлперу, Нелсу Р. Лерстену, Эдварду К. Мерриллу, Реджису Б. Миллеру, Томасу Л. Росту, Александру Шульцу, Л. Эндрю Стейлину, Дженнифер Торш и Джозефу Э. Варнеру. Двоих из рецензентов, Джудит Л. Кроксдейл, которая рецензировала главу 9 («Эпидерма»), и Джозефа Э. Варнера, который рецензировал главу 4 («Клеточная стенка»), уже нет в живых. Замечания рецензентов существенно улучшили книгу. Тем не менее ответственность за окончательное содержание книги, со всеми возможными упущениями и ошибками, лежит на мне. Выражаю особую благодарность Сьюзан Э. Эйкхорн, без помощи которой переработка второго издания «Анатомии растений» К. Эзау была бы невозможна. Литература ALEKSANDROV, V. G. 1966. Anatomiia Rastenii (Anatomy of Plants), 4th ed. Izd. Vysshaia Shkola, Moscow. BAILEY, I. W. 1954. Contributions to Plant Anatomy. Chronica Botanica, Waltham, MA. BIEBL, R., and H. GERM. 1967. Praktikum der Pflanzenanatomie, 2nd ed. Springer-Verlag, Vienna. BIERHORST, D. W. 1971. Morphology of Vascular Plants. Macmillan, New York. BOLD, H. C. 1973. Morphology of Plants, 3rd ed. Harper and Row, New York. BOUREAU, E. 1954–1957. Anatomie ve ge tale: l’appareil ve ge tatif des phane rogrames, 3 vols. Presses Universitaires de France, Paris. BOWES, B. G. 2000. A Color Atlas of Plant Structure. Iowa State University Press, Ames, IA. BOWMAN, J., ed. 1994. Arabidopsis: An Atlas of Morphology and Development. Springer-Verlag, New York. BRAUNE, W., A. LEMAN, and H. TAUBERT. 1971 (© 1970). Pflanzenanatomisches Praktikum: zur Einführung in die Anatomie der Vegetationsorgane der höheren Pflanzen, 2nd ed. Gustav Fischer, Stuttgart. BUCHANAN, B. B., W. GRUISSEM, and R. L. JONES, eds. 2000. Biochemistry and Molecular Biology of Plants. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. CARLQUIST, S. 1961. Comparative Plant Anatomy: A Guide to Taxonomic and Evolutionary Application of Anatomical Data in Angiosperms. Holt, Rinehart and Winston, New York. CARLQUIST, S. 2001. Comparative Wood Anatomy: Systematic, Ecological, and Evolutionary Aspects of Dicotyledon Wood, 2nd ed. Springer-Verlag, Berlin. CHAFFEY, N. 2002. Wood Formation in Trees: Cell and Molecular Biology Techniques. Taylor and Francis, London. CUTLER, D. F. 1969. Anatomy of the Monocotyledons, vol. IV, Juncales. Clarendon Press, Oxford. CUTLER, D. F. 1978. Applied Plant Anatomy. Longman, London. CUTTER, E. G. 1971. Plant Anatomy: Experiment and Interpretation, part 2, Organs. AddisonWesley, Reading, MA. CUTTER, E. G. 1978. Plant Anatomy, part 1, Cells and Tissues, 2nd ed. Addison-Wesley, Reading, MA. DAVIES, P. J., ed. 2004. Plant Hormones: Biosynthesis, Signal Transduction, Action!, 3rd ed. Kluwer Academic, Dordrecht. DE BARY, A. 1884. Comparative Anatomy of the Vegetative Organs of the Phanerogams and Ferns. Clarendon Press, Oxford. DICKISON, W. C. 2000. Integrative Plant Anatomy. Harcourt/Academic Press, San Diego. DIGGLE, P. K., and P. K. ENDRESS, eds. 1999. Int. J. Plant Sci. 160 (6, suppl.: Development, Function, and Evolution of Symmetry in Plants), S1–S166. EAMES, A. J. 1961. Morphology of Vascular Plants: Lower Groups. McGraw-Hill, New York. EAMES, A. J., and L. H. MACDANIELS. 1947. An Introduction to Plant Anatomy, 2nd ed. McGrawHill, New York. ESAU, K. 1965. Plant Anatomy, 2nd ed. Wiley, New York. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. ESCHRICH, W. 1995. Funktionelle Pflanzenanatomie. Springer, Berlin. FAHN, A. 1990. Plant Anatomy, 4th ed. Pergamon Press, Oxford. GIFFORD, E. M., and A. S. FOSTER. 1989. Morphology and Evolution of Vascular Plants, 3rd ed. Freeman, New York. HABERLANDT, G. 1914. Physiological Plant Anatomy. Macmillan, London. 18 Анатомия растений Эзау Handbuch der Pflanzenanatomie (Encyclopedia of Plant Anatomy). 1922–1943; 1951– . Gebrüder Borntraeger, Berlin. HARTIG, R. 1891. Lehrbuch der Anatomie und Physiologie der Pflanzen unter besonderer Berücksichtigung der Forstgewächse. Springer, Berlin. HAYWARD, H. E. 1938. The Structure of Economic Plants. Macmillan, New York. HIGUCHI, T. 1997. Biochemistry and Molecular Biology of Wood. Springer, Berlin. HOWELL, S. H. 1998. Molecular Genetics of Plant Development. Cambridge University Press, Cambridge. HUBER, B. 1961. Grundzüge der Pfanzenanatomie. Springer-Verlag, Berlin. IQBAL, M., ed. 1995. The Cambial Derivatives. Gebrüder Borntraeger, Berlin. JANE, F. W. 1970. The Structure of Wood, 2nd ed. Adam and Charles Black, London. JEFFREY, E. C. 1917. The Anatomy of Woody Plants. University of Chicago Press, Chicago. JURZITZA, G. 1987. Anatomie der Samenpf anzen. Georg Thieme Verlag, Stuttgart. KAUSSMANN, B. 1963. Pflanzenanatomie: unter besonderer Berücksichtigung der Kultur- und Nutzpflanzen. Gustav Fischer, Jena. KAUSSMANN, B., and U. SCHIEWER. 1989. Funktionelle Morphologie und Anatomie der Pflanzen. Gustav Fischer, Stuttgart. LARSON, P. R. 1994. The Vascular Cambium. Development and Structure. Springer-Verlag, Berlin. MANSFIELD, W. 1916. Histology of Medicinal Plants. Wiley, New York. MAUSETH, J. D. 1988. Plant Anatomy. Benjamin/ Cummings, Menlo Park, CA. METCALFE, C. R. 1960. Anatomy of the Monocotyledons, vol. I, Gramineae. Clarendon Press, Oxford. METCALFE, C. R. 1971. Anatomy of the Monocotyledons, vol. V, Cyperaceae. Clarendon Press, Oxford. METCALFE, C. R., and L. CHALK. 1950. Anatomy of the Dicotyledons Leaves, Stems, and Wood in Relation to Taxonomy with Notes on Economic Uses, 2 vols. Clarendon Press, Oxford. METCALFE, C. R., and L. CHALK, eds. 1979. Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. I. Systematic Anatomy of Leaf and Stem, with a Brief History of the Subject. Clarendon Press, Oxford. METCALFE, C. R., and L. CHALK, eds. 1983. Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. II. Wood Structure and Conclusion of the General Introduction. Clarendon Press, Oxford. RAUH, W. 1950. Morphologie der Nutzpflanzen. Quelle und Meyer, Heidelberg. ROMBERGER, J. A. 1963. Meristems, Growth, and Development in Woody Plants: An Analytical Review of Anatomical, Physiological, and Morphogenic Aspects. Tech. Bull. No. 1293. USDA, Forest Service, Washington, DC. ROMBERGER, J. A., Z. HEJNOWICZ, and J. F. HILL. 1993. Plant Structure: Function and Development: A Treatise on Anatomy and Vegetative Development, with Special Reference to Woody Plants. Springer-Verlag, Berlin. RUDALL, P. 1992. Anatomy of Flowering Plants: An Introduction to Structure and Development, 2nd ed. Cambridge University Press, Cambridge. SACHS, J. 1875. Text-Book of Botany, Morphological and Physiological. Clarendon Press, Oxford. SINNOTT, E. W. 1960. Plant Morphogenesis. McGraw-Hill, New York. SOLEREDER, H. 1908. Systematic Anatomy of the Dicotyledons: A Handbook for Laboratories of Pure and Applied Botany, 2 vols. Clarendon Press, Oxford. SOLEREDER, H., and F. J. MEYER. 1928–1930, 1933. Systematische Anatomie der Monokotyledonen, No. 1 (Pandales, Helobiae, Triuridales), 1933; No. 3 (Principes, Synanthae, Spathiflorae), 1928; No. 4 (Farinosae), 1929; No. 6 (Scitamineae, Microspermae), 1930. Gebrüder Borntraeger, Berlin. SRIVASTAVA, L. M. 2002. Plant Growth and Development: Hormones and Environment. Academic Press, Amsterdam. STEEVES, T. A., and I. M. SUSSEX. 1989. Patterns in Plant Development, 2nd ed. Cambridge University Press, Cambridge. STRASBURGER, E. 1888–1909. Histologische Beiträge, nos. 1–7. Gustav Fisher, Jena. TOMLINSON, P. B. 1961. Anatomy of the Monocotyledons, vol. II. Palmae. Clarendon Press, Oxford. TOMLINSON, P. B. 1969. Anatomy of the Monocotyledons, vol. III. Commelinales—Zingiberales. Clarendon Press, Oxford. TROLL, W. 1954. Praktische Einführung in die Pflanzenmorphologie, vol. 1, Der vegetative Aufbau. Gustav Fischer, Jena. TROLL, W. 1957. Praktische Einführung in die Pflanzenmorphologie, vol. 2, Die blühende Pflanze. Gustav Fischer, Jena. WARDLAW, C. W. 1965. Organization and Evolution in Plants. Longmans, Green and Co., London. ГЛАВА 1 Строение и развитие растения: общие сведения Сложное многоклеточное тело семенного растения представляет собой результат длительной эволюционной специализации, в процессе которой происходил переход растений от водного образа жизни к наземному (Niklas, 1997). Более суровые условия, с которыми растение столкнулось в новой среде, привели к формированию морфологических и физиологических различий между разными частями тела растения, и эта специализация сопровождалась разделением функций. Анализ этой специализации ботаниками привел к разработке концепции органов растения (Troll, 1937; Arber, 1950). Сначала ботаники на основании визуального анализа выделяли множество различных органов, однако по мере того, как взаимоотношения между частями растения становились более понятными, число вегетативных органов было уменьшено до трех — стебель, лист и корень (Eames, 1936). В такой классификации стебель и лист обычно рассматриваются в составе одной морфологической и функциональной единицы — побега. Исследователи эволюции растений пришли к заключению о том, что древнейшие сосудистые растения были чрезвычайно просто устроены, подобно девонской ринии (Rhynia), лишенной листьев и корней (Gifford and Foster, 1989; Kenrick and Crane, 1997). Если семенные растения возникли от риниеподобных растений, тело которых состояло из дихотомически ветвящихся осей без боковых органов, то лист, стебель и корень оказываются тесно связаны общностью происхождения (Stewart and Rothwell, 1993; Taylor and Taylor, 1993; Raven and Edwards, 2001). Общее происхождение этих органов оказывается особенно явным в их онтогенезе (индивидуальном развитии), так как они закладываются вместе в ходе развития зародыша от одноклеточной зиготы до многоклеточного организма. На апексе побега зачатки листа и стебля формируются как единое образование. Сформированные лист и стебель также оказыва- ются связанными внешне и внутренне. Стебель и корень также образуют непрерывную структуру и имеют много сходных черт в форме, анатомии, функции и особенностях роста. По мере роста зародыша и формирования проростка стебель и корень приобретают существенные различия в строении (рис. 1.1). Корень растет как более или менее разветвленный цилиндрический орган; стебель состоит из узлов и междоузлий, с узлами соединяются листья и боковые ответвления. Со временем растение переходит к репродуктивной фазе развития, и на побеге формируются соцветия и цветки (рис. 1.2). Цветок иногда называют органом, но классическая концепция рассматривает его как совокупность органов, гомологичную побегу. В рамках этой концепции части цветка — как фертильные (тычинки и плодолистики), так и стерильные (чашелистики и лепестки) — гомологичны листьям. Листья и части цветка предположительно возникли из систем ветвей, характерных для древних растений, которые не имели листьев и корней (Gifford and Foster, 1989). Несмотря на то что разные части растения могут обладать общими признаками, расчленение тела растения на морфологические категории — стебель, лист, корень и цветок (если он имеется) — оправдано, поскольку позволяет оценить структурную и функциональную специализацию отдельных частей. Так, стебель служит для опоры и проведения, лист — для осуществления фотосинтеза, корень — для закрепления в грунте и всасывания. Однако такое разделение не следует доводить до крайности, при которой утрачивается представление о функциональном единстве растительного организма. Это единство наиболее очевидно при изучении растения в развитии: такой подход позволяет проследить постепенное формирование органов из эмбриона, сравнительно мало дифференцированного на ранних стадиях онтогенеза. 20 Анатомия растений Эзау Рис. 1.1 Рис. 1.2 Некоторые стадии развития проростка льна (Linum usitatissimum). А — прорастающее семя. Первая структура, нарушающая целостность семенной кожуры — корешок (ниже пунктирной линии). Б — удлиняющийся гипокотиль (над пунктирной линией) образует крючок, который затем выпрямится, вынося семядоли и апекс побега над поверхностью почвы. В — после выхода из почвы семядоли, которые у льна сохраняются примерно 30 дней, увеличиваются и утолщаются. Развивающийся эпикотиль (стеблевидная часть или ось над семядолями) становится виден между семядолями. Г — развивающийся эпикотиль дал начало нескольким настоящим листьям, а корешок — нескольким боковым корням. (Esau, 1977; рисунок Alva D. Grant.) Соцветие и цветки льна (Linum usitatissimum). А — соцветие (метелка) с цветками, в которых видны чашелистики и лепестки. Б — цветок с удаленными чашелистиками и лепестками; видны тычинки и гинецей. В цветках льна обычно содержатся пять фертильных тычинок. Гинецей состоит из пяти сросшихся плодолистиков с пятью свободными стилодиями и рыльцами. В — зрелый плод (коробочка) и остающиеся при плоде чашелистики. (Рисунок Alva D. Grant.) Строение и развитие растения: общие сведения ВНУТРЕННЯЯ ОРГАНИЗАЦИЯ РАСТЕНИЯ Организм растения состоит из множества различных типов клеток, каждая из которых заключена в собственную клеточную оболочку и соединена с другими связующим межклеточным веществом. В этой общей массе определенные группы клеток различаются между собой структурой, функциями или и тем, и другим. Такие группы клеток называются тканями. Структурное разнообразие тканей основано на различиях в слагающих их клетках и способе их соединения друг с другом. Ткани относятся к простым по составу, если они состоят из одного типа клеток. Другие ткани, состоящие из более чем одного типа клеток, называют сложными. Расположение тканей в растении в целом и в основных его органах определяет структурную и функциональную организацию растения. Ткани, проводящие воду и питательные вещества, — проводящие ткани — образуют целостную систему, пронизывающую каждый орган растения. Эти ткани соединяют одни части растения, в которых происходит поглощение воды из почвы и синтез питательных веществ, с другими, в которых происходит рост, развитие и откладываются запасающие вещества. Непроводящие ткани также образуют целостную непрерывную систему, и их расположение отражает специфические для данного органа взаимосвязи (например, между запасанием и проведением) и специализированную функцию (например, опорную или запасающую). Для того чтобы подчеркнуть целостность и непрерывность организации тканей, а также для выявления единства строения растительного организма, было предложено понятие системы тканей (Sachs, 1875; Haberlandt, 1914; Foster, 1949). Хотя классификация клеток и тканей во многом произвольна, для упорядоченного описания структуры растения их необходимо относить к определенным категориям. Более того, если классификация основана на широких сравнительных исследованиях, в которых достоверно показаны и интерпретированы изменчивость и взаимосвязь свойств, то такая классификация ценна не только в описательных целях, но и для отражения естественной связи этих категорий. Тело сосудистого растения состоит из трех систем тканей В соответствии с классификацией Сакса (Sachs, 1875), основанной на топографической локализации тканей, тело сосудистого растения построено из трех систем тканей — покровной, проводящей (сосудистой) и основной. Покровная система тканей включает эпидермис (первичный наружный покров растительного организма) и перидерму — защитную ткань, которая замещает эпидермис, в основном у растений, для которых характерно 21 вторичное утолщение. Проводящая система тканей содержит проводящие ткани двух типов — флоэму (проводит питательные вещества) и ксилему (проводит воду). Эпидермис, перидерма, флоэма и ксилема представляют собой сложные ткани. Система основных тканей включает простые ткани, которые, с одной стороны, образуют основную часть растения, а с другой — обладают той или иной степенью специализации. Паренхима представляет собой наиболее распространенную из основных тканей. Клетки паренхимы в типичном случае живые, способные к росту и делению. Модифицированная паренхима может быть найдена в различных секреторных структурах, которые входят в состав основной ткани в виде одиночных клеток или клеточных комплексов большего или меньшего размера. Колленхима — это ткань, состоящая из живых клеток с утолщенными стенками, сходная с паренхимой. Ее часто рассматривают как разновидность паренхимы, специализированную для опоры молодых органов. К основной ткани также относят высокоспециализированные механические элементы с утолщенными жесткими и зачастую лигнифицированными стенками. Они объединяются в плотные массивы (ткань склеренхима) или рассеяны поодиночке или в виде небольших групп склеренхимных клеток. Стебель, лист и корень различаются главным образом относительным расположением проводящих и основных тканей Различные ткани в теле растения распределяются в различных комбинациях, в зависимости от части растения или таксона либо от того и другого. В целом это распределение везде одинаково: проводящая ткань погружена в основную, а покровная ткань образует наружный покров. Принципиальные различия структуры стебля, листа и корня заключаются в расположении сосудистой и основной тканей друг относительно друга (рис. 1.3). Например, в стеблях двудольных растений проводящая ткань образует полый цилиндр, внутри которого заключена часть основной ткани (сердцевина или медулла), а другая часть расположена между проводящей и покровной тканями (кора) (рис. 1.3, Б, В; 1.4, А). Первичная проводящая ткань может иметь вид более или менее сплошного цилиндра внутри основной ткани или цилиндра, образованного отдельными тяжами (пучками), разделенными основной тканью. В стеблях большинства однодольных проводящие пучки образуют более одного кольца или рассеяны в основной ткани (рис. 1.4, Б). В последнем случае основная ткань часто не может быть четко подразделена на кортекс и сердцевину. В листе проводящая ткань образует систему жилок, пронизывающих мезофилл — основную 22 Анатомия растений Эзау Рис. 1.3 Строение сосудистого растения. А — внешний вид льна (Linum usitatissimum) в вегетативной фазе. Поперечные срезы побега представлены на рисунках Б и В, корня — Г и Д. Е — продольный срез концевой части побега с апексом и развивающимися листьями. Ж — поперечный срез листовой пластинки. З — продольный срез терминальной части корня с апексом (защищен корневым чехликом) и расположенными более проксимально областями корня. (А — 2/5; Б, Д, Е и З — 50; В — 32; Г — 7, Ж — 19.) (А — рисунок R. H. Miller.) Рис. 1.4 Типы строения стебля сосудистого растения. А — поперечный срез стебля подсолнечника (Helianthus), двудольного растения с отдельными проводящими пучками, образующими одиночное кольцо вокруг сердцевины. Б — поперечный срез стебля кукурузы (Zea), однодольного растения с проводящими пучками, рассеянными в основной ткани. Пучки более многочисленны по периферии стебля. (Ezau, 1977.) Рис. 1.5 Схема, иллюстрирующая строение первичной проводящей системы в стволе вяза (Ulmus), настоящего двудольного. А — поперечный срез побега, на котором показаны отдельные проводящие пучки вокруг сердцевины. Б — плоская развертка проводящего цилиндра, разрезанного вдоль листового следа 5. Поперечный срез (А) сделан на уровне верхней границы развертки Б. Номера на обоих рисунках соответствуют листовым следам. Три проводящих пучка (медианный и два латеральных) соединяют проводящие системы побега и ствола. Стеблевой пучок и связанные с ним пучки листового следа называют симподием. (Esau, 1977; Smithson, 1954, с разрешения Council of the Leeds Philosophical and Literary Society.) 24 Анатомия растений Эзау ткань листа, предназначенную для осуществления фотосинтеза (рис. 1.3, Ж). Характер распределения проводящих пучков в побеге отражает тесную взаимосвязь структуры и развития стебля и листьев. Термин «побег» служит не только общим обозначением для этих двух вегетативных органов, но и выражением их неразрывной физической и онтогенетической связи. В каждом узле один или несколько проводящих пучков отклоняются от тяжей в стебле и проникают в лист (или листья), прикрепляющийся к данному узлу, а затем продолжаются в виде сосудистой сети листа (рис. 1.5). Пучки, отходящие от стебля к листьям, называют листовым следом, а просветы или участки основной ткани в проводящем цилиндре над местом отхождения пучков листового следа в листья называют листовыми лакунами (Raven et al., 2005) или межпучковыми зонами (Beck et al., 1982). Листовой след простирается от места своего соединения с пучком в стебле (стеблевым или осевым пучком) или с другим листовым следом до уровня, на котором он входит в лист (Beck et al., 1982). По сравнению со стеблем, внутреннее строение корня обычно относительно простое и больше похоже на осевое строение предковых форм растений (Raven and Edwards, 2001). Его относительно простое строение в значительной степени связано с отсутствием листьев и, как следствие, узлов и междоузлий. Три системы тканей в первичном корне достаточно легко различить. В большинстве корней проводящая ткань образует сплошной цилиндр (1.3, Д), но в некоторых случаях она имеет вид полого цилиндра, заполненного сердцевиной. Проводящий цилиндр содержит сосудистые ткани и один или более слоев непроводящих клеток — перицикл, который у семенных растений возникает из той же части апекса корня, что и проводящие ткани. У большинства семенных растений боковые корни закладываются в перицикле. Морфологически дифференцированная эндодерма (наиболее глубокий и компактно организованный слой клеток в кортексе высших растений) в типичном случае окружает перицикл. В пределах всасывающей зоны корня эндодерма характеризуется наличием так называемых поясков Каспари — видоизменений антиклинальных стенок (радиальных и поперечных стенок, перпендикулярных поверхности корня) (рис. 1.6). Во многих корнях наружный слой клеток кортекса дифференцирован в экзодерму, которая также содержит пояски Каспари. Пояски Каспари представляют собой не просто утолщение, а видоизмененные участки клеточной стенки и межклеточного вещества, пропитанные суберином и иногда лигнином. Наличие этой гидрофобной области препятствует проникновению воды и растворенных веществ через эндодерму и экзодерму по антиклинальным стенкам (Lehmann et al., 2000). Рис. 1.6 Структура эндодермы. А — поперечный срез корня вьюнка (Convolvulus arvensis), на котором показано положение эндодермы по отношению к проводящему цилиндру, включающему перицикл, первичную ксилему и первичную флоэму. Эндодерма с поясками Каспари увеличена. Б — схематическое изображение трех смежных эндодермальных клеток, ориентированных так же, как и на схеме «А». Пояски Каспари расположены на поперечных и радиальных (то есть на всех антиклинальных) стенках, но не на тангентальных стенках. (Esau, 1977.) ОБЗОР ТИПОВ КЛЕТОК И ТКАНЕЙ Как уже было сказано в настоящей главе, разделение клеток и тканей на категории в определенной степени противоречит тому факту, что их структурные особенности варьируют и переходят одна в другую. Тем не менее в зависимости от расположения в организме растения клетки и ткани приобретают различные свойства. Одни клетки Строение и развитие растения: общие сведения претерпевают более существенные изменения в ходе специализации, чем другие. Таким образом, клетки оказываются специализированными в разной степени. Менее специализированные клетки сохраняют живые протопласты и способны изменять строение и функцию в течение жизни (таковы различные типы клеток паренхимы). Более специализированные клетки могут обладать утолщенной жесткой стенкой, лишены живых протопластов и, как следствие, не способны к структурным и функциональным изменениям (например, членики сосудов и различные клетки склеренхимы). Между этими двумя крайностями находятся клетки с различными уровнями метаболической активности и структурной и функциональной специализации. Классификация клеток и тканей призвана описать процессы дифференцировки и образующееся в их результате разнообразие органов растения таким образом, чтобы позволить судить о степени сходства между родственными и неродственными систематическими категориями. Таким образом, появляется возможность описания онтогенетической и филогенетической специализации в сравнительном и систематическом аспектах. В таблице 1.1 суммированы сведения об основных типах клеток и тканей семенных растений без специального внимания к проблеме структурных и функциональных эволюционных изменений признаков. Различные типы клеток и тканей, описанные в таблице, детально обсуждаются в главах 7–15 настоящего издания. Секреторные клетки (выделяющие различные секреты) не образуют четко оформленных тканей и потому не включены в таблицу. Они рассмотрены в главах 16 и 17. Секреторные клетки встречаются в тканях в виде одиночных клеток или группами, а также в виде более или менее организованных структур на поверхности растения. Основные поверхностные выделительные структуры — железистые эпидермальные клетки, волоски, различные железки, такие как флоральные и экстрафлоральные нектарники. Главными поверхностными выделительными структурами служат железистые эпидермальные клетки, некоторые гидатоды и пищеварительные железки. Железки обычно дифференцированы на секреторные клетки, расположенные на поверхности, и несекреторные клетки, выполняющие вспомогательную функцию. К внутренним секреторным структурам относятся секреторные клетки, выстланные ими межклеточные полости или каналы (смоляные ходы, масляные ходы), а также вместилища, возникающие при разрушении секреторных клеток (например, масляные). К числу внутренних секреторных структур могут быть отнесены и млечники. Они могут состоять из одной клетки, часто разветвленной (нечленистые млечники), или групп клеток, объединенных за счет частичного 25 разрушения смежных стенок (членистые млечники). Млечники содержат жидкость, называемую латексом, которая часто богата каучуком. Клетки-млечники обычно многоядерные. РАЗВИТИЕ РАСТЕНИЯ Общий план строения растения закладывается в ходе эмбриогенеза Высокоорганизованное тело семенного растения представляет собой спорофитную фазу жизненного цикла. Эта фаза начинается со слияния гамет с образованием зиготы, которая затем развивается в эмбрион в ходе процесса, называемого эмбриогенезом (рис. 1.7). В ходе эмбриогенеза устанавливается строение тела растения, состоящее из двух планов: апикально-базального (вдоль главной оси) и радиального (концентрически расположенных систем тканей). Эти два перекрывающихся плана строения формируются в процессе распределения клеток, и зародыш в целом принимает своеобразную, хотя и достаточно простую по сравнению с зрелым спорофитом, форму. Начальные стадии эмбриогенеза в основном сходны у однодольных и двудольных. Образование эмбриона начинается с деления зиготы в пределах зародышевого мешка семязачатка. В типичном случае первое деление зиготы происходит поперечно и асимметрично по отношению к длинной оси клетки, плоскость деления совпадает с наименьшим измерением клетки (Kaplan and Cooke, 1997). В результате этого деления определяется полярность зародыша. Верхний полюс, состоящий из апикальной клетки меньшего размера (рис. 1.7, А), дает начало большей части зрелого зародыша. Нижний полюс, представляющий собой более крупную базальную клетку (рис. 1.7, А), формирует похожий на ножку подвесок (рис. 1.7, Б). Последний присоединяется к эмбриону в области микропиле — отверстия в семязачатке, через которое проникает пыльцевая трубка. В результате последовательных делений — более упорядоченных у одних растений (например, у арабидопсиса) (West and Harada, 1993) и менее упорядоченных у других (например, у кукурузы или хлопка) (Pollock and Jensen, 1964; Poethig et al., 1986) — эмбрион дифференцируется на две части: почти шарообразный собственно зародыш и подвесок. У некоторых покрытосеменных полярность устанавливается уже в яйцеклетке и зиготе, в которых ядро и большинство органелл цитоплазмы сосредоточены в верхней (халазальной) части клетки, а нижнюю (микропилярную) часть занимает большая вакуоль. Изначально собственно зародыш представляет собой массу сравнительно малодифференцированных клеток. Вскоре в результате делений Форма обычно значительно удлиненная, стен- Иногда в кортексе стеблей, чаще Опорная, запасающая ка первичная и вторичная, утолщенная, часто ассоциированы с ксилемой и флолигнифицированная. Часто (не всегда) зрелые эмой; в листьях однодольных клетки мертвые Форма различная, обычно короче волокон. Стенка первичная и вторичная, утолщенная, как правило, лигнифицированная. Зрелые клетки живые или мертвые Волокна Склереиды Форма удлиненная, обычно короче трахеид. Ксилема Несколько члеников сосудов, соединенных конец к концу, образуют сосуд. Стенка первичная и вторичная, несет более тонкие участки и отверстия. Зрелые клетки мертвые Членики сосудов Ксилема Форма удлиненная, на концах сужающаяся, стенка первичная и вторичная, лигнифицированная, несет более тонкие участки (но не отверстия). Зрелые клетки мертвые Трахеиды Повсеместно в теле растения Основной проводящий воду элемент у покрытосеменных Основной проводящий воду элемент у голосеменных и споровых сосудистых растений, также присутствует у покрытосеменных Механическая, защитная На периферии (под эпидермисом) Опорная функция в первичном молодых удлиняющихся побегов, теле растения часто образует цилиндр или тяжи, может располагаться вдоль жилок листьев Склеренхима Форма удлиненная, клеточная стенка неравномерно утолщенная, только первичная, нелигнифицированная. Зрелые клетки живые Транспирация, усвоение питательных веществ, фотосинтез, запасание, проведение, регенерация и заживление повреждений Колленхима Повсеместно в теле растения. Паренхимная ткань в кортексе, сердцевине, сердцевинных лучах и мезофилле, в составе ксилемы и флоэмы Колленхима Форма обычно многогранная, непостоянная. Клеточная стенка первичная или первичная и вторичная, может быть лигнифицированной, субернизированной или кутинизированной. Зрелые клетки живые Паренхима Замещение эпидермиса как защитной ткани на корнях и стеблях; снабжение внутренних тканей воздухом через чечевички Механическая защита; сокращение потери воды (кутикула); снабжение внутренних тканей воздухом через устьица Функция Паренхима Первая перидерма расположена непосредственно под эпидермисом; последующие слои — глубже под корой Ткань пробки (феллема), пробковый камбий (феллоген) и феллодерма Положение Перидерма Характеристика Основные клетки; замыкающие клетки и Самый наружный слой клеток в клетки, образующие трихомы; склеренхимные первичном организме растения клетки Тип клеток Эпидермис Проводящая Ксилема Основная Покровная Ткань Таблица 1.1. Ткани и типы клеток (Raven et al., 2005) 26 Анатомия растений Эзау Флоэма Ткань Таблица 1.1. Окончание Форма удлиненная, стенка первичная с ситовидными полями. Ситовидные поля на торцевых стенках с более крупными порами, чем на боковых, — эта часть стенки носит название ситовидной пластинки. Со стенками и порами часто связана каллоза. Зрелые клетки живые, без ядра или с остатками ядра, без четкого разделения между вакуолью и цитоплазмой. Содержит белковый компонент, называемый P-белком (кроме некоторых однодольных). Вертикальная серия элементов ситовидной трубки образует ситовидную трубку Клетки-спут- Форма изменчивая, обычно удлиненная. Стенницы ка первичная. Зрелые клетки живые, тесно связаны с элементами ситовидных трубок многочисленными плазмодесмами и образуются из той же материнской клетки, что и элементы ситовидных трубок Элементы ситовидных трубок Флоэма Форма обычно удлиненная, стенка первичная. Флоэма Зрелые клетки живые, Связана с ситовидными клетками многочисленными плазмодесмами, но возникает не из той же материнской клетки, что и ситовидная клетка Клетки Страсбургера Флоэма Форма удлиненная, на концах сужающаяся. Стенка у большинства видов первичная, с ситовидными полями; со стенкой и порами часто связана каллоза. Зрелые клетки живые, без ядра или с остатками ядра, без четкого разделения вакуоли и цитозоля, с большим содержанием трубчатого эндоплазматического ретикулума, без белкового компонента, называемого P-белком Характеристика Ситовидные клетки Тип клеток Положение Проводящие питательные вещества элементы у покрытосеменных Играют важную роль в проведении ряда веществ в ситовидные клетки, в том числе сигнальных молекул и АТФ Проводящие питательные вещества элементы у голосеменных Функция Строение и развитие растения: общие сведения 27 28 Анатомия растений Эзау Рис. 1.7 Некоторые стадии эмбриогенеза у двудольного растения пастушьей сумки (Capsella bursa-pastoris) на продольных срезах. А — двуклеточная стадия, возникающая в результате неравного поперечного деления зиготы на верхнюю апикальную и нижнюю базальную клетки. Б — шестиклеточный предзародыш, состоящий из подвеска и хорошо отличимых от него двух клеток — собственно зародыша. В — собственно зародыш приобретает шаровидную форму и формирует протодерму, первичную меристему, которая даст начало эпидермису. Г — зародыш на так называемой стадии сердечка, когда возникают семядоли. Примечание: базальная клетка подвеска не эквивалентна базальной клетке двуклеточного предзародыша Строение и развитие растения: общие сведения и вакуолизации образующихся клеток начинается формирование систем тканей (рис. 1.7, В, Г). Формирующиеся ткани сохраняют меристематические свойства, но их положение и цитологические характеристики указывают на зрелые ткани, которые сформируются из них в развивающемся проростке. Будущий эпидермис представлен меристематическим поверхностным слоем, протодермой. Под ней можно выделить основную меристему будущего кортекса, клетки которой характеризуются более выраженной вакуолизацией, чем клетки смежных тканей. Локализованная в центре ткань с менее вакуолизованными клетками, простирающаяся вдоль апикально-базальной оси, представляет собой основу будущей первичной проводящей системы. Эта меристематическая ткань носит название прокамбия. Продольные деления и последующее растяжение приводят к тому, что прокамбиальные клетки становятся узкими и удлиненными. Протодерма, основная меристема и прокамбий (так называемые первичные меристемы, или первичные меристематические ткани) в ходе эмбриогенеза распространяются и в другие части зародыша. На ранних этапах эмбриогенеза деления клеток происходят во всем спорофите. По мере развития зародыша увеличение числа клеток постепенно ограничивается противоположными концами его оси — апикальными меристемами будущих побега и корня (Aida and Tasaka, 2002). Меристемы представляют собой области эмбриональной ткани, в которых образование новых клеток происходит даже тогда, когда остальные части растения достигли зрелости (главы 5, 6). Число органов зрелого зародыша невелико — обычно это сходная с побегом ось, несущая один или два листовидных придатка, семядоли (рис. 1.8). Из-за своего расположения ниже семядоли (или семядолей) эту ось называют гипокотилем. В своей нижней части (корневой полюс) гипокотиль переходит в зачаточный корень, а в верхней части (побеговый полюс) — в зачаточный побег. Корень может быть представлен меристемой (апикальной меристемой корня) или собственно корнем зародыша — корешком (радикулой). Аналогично, апикальная меристема побега, расположенная на побеговом полюсе зародыша, может приступить к формированию побега уже в эмбриогенезе, а может приостановить свою активность. Если сформирован зачаточный побег, его называют почечкой (плюмулой). Эмбрион возобновляет рост при прорастании семени и последовательно развивается во взрослое растение После прорастания семени апикальная меристема побега образует с определенной периодичностью листья, узлы и междоузлия (см. рис. 1.1, 29 Рис. 1.8 Зрелый зародыш пастушьей сумки (Capsella bursapastoris) в продольном разрезе. Часть зародыша под семядолями называется гипокотилем. В нижней части гипокотиля находится эмбриональный корень — корешок Г; 1.3, А, Е). Апикальные меристемы в пазухах листьев дают начало пазушным побегам (экзогенное происхождение), которые, в свою очередь производят другие пазушные побеги. В результате такой активности формируется система боковых ветвей на главном побеге. Если пазушные меристемы остаются неактивными, растение не ветвится, как, например, многие пальмы. Апикальная меристема корня, расположенная на нижнем конце гипокотиля (или корешка), образует первичный (главный) корень (Groff and Kaplan, 1988). У многих растений на главном корне образуются боковые корни (вторичные корни, см. рис. 1.1, Г; 1.3, А) из новых апикальных меристем, которые закладываются в перицикле в толще главного корня (эндогенное происхождение). На боковых корнях, в свою очередь образуются новые ответвления. Таким образом, 30 Анатомия растений Эзау формируется разветвленная корневая система. У некоторых растений (особенно у однодольных) корневая система взрослого растения образуется из корней, развивающихся на побеге. Описанные выше процессы роста составляют вегетативную фазу жизни семенного растения. В определенное время — отчасти за счет эндогенного ритма роста, отчасти за счет влияния факторов среды (особенно температуры и света) — вегетативная апикальная меристема побега преобразуется в репродуктивную апикальную меристему. У цветковых растений это апикальная меристема, которая дает начало цветку или соцветию. Таким образом, за вегетативной фазой в жизненном цикле растения следует репродуктивная фаза. Органы растения, возникающие из апикальных меристем, проходят период роста в длину и толщину. Начальные стадии роста последовательно формирующихся корней и стеблей обычно называют первичным ростом. Организм растения, формирующийся в результате такого роста, называют первичным телом растения, и оно состоит из первичных тканей. У большинства высших споровых растений и однодольных в течение всей жизни спорофита происходит только первичный рост. Голосеменные и большинство покрытосеменных (в том числе и некоторые однодольные) способны к утолщению стебля и корня за счет вторичного роста. Вторичный рост может сводиться к камбиальному вторичному росту, в ходе которого клетки образуются из меристемы, называемой камбием. Основной камбий — это сосудистый камбий, который образует вторичные проводящие ткани (вторичную ксилему и вторичную флоэму) и, как следствие, вызывает утолщение оси (см. рис. 1.3, В, Г). Этот рост обычно сопровождается активностью пробкового камбия (феллогена), который развивается на периферии утолщающейся оси и дает начало перидерме — вторичной защитной тканевой системе, замещающей эпидермис. Вторичный рост оси может быть диффузным. Это означает, что он происходит за счет делений и роста клеток основной ткани (паренхимы), не будучи приуроченным к определенной области побега. Такой тип вторичного роста называют диффузным вторичным ростом (Tomlinson, 1961). Он характерен для некоторых однодольных, особенно пальм, и растений, имеющих клубневидные органы. Ткани, сформированные сосудистым камбием и феллогеном, более или менее четко отличимы от первичных тканей и называются вторичными тканями, образуя в совокупности вторичное тело растения. Вторичный прирост проводящих и покровных тканей позволяет развиваться крупным, обильно разветвленным растительным организмам, таким как деревья. Хотя вполне допустимо считать, что растение становится «взрослым» или «зрелым», развиваясь из единственной клетки в сложную и взаимосвязанную структуру, способную к самовоспроизведению, но и взрослое семенное растение представляет собой постоянно меняющийся организм. Оно сохраняет способность к росту за счет активности апикальных меристем побега и корня, а также увеличивать объем вторичных тканей при участии латеральных меристем. Рост и дифференцировка предполагают синтез и распад материала протопластов и клеточных стенок, включающие обмен органических и неорганических веществ в ходе их циркуляции по проводящим тканям и диффузии от клетки к клетке до конечного пункта назначения. В специализированных органах и тканевых системах происходит множество различных процессов, которые поставляют органические вещества для метаболизма. Примечательная особенность жизнедеятельности растений состоит в том, что эти постоянные изменения строго упорядочены и происходят в определенной последовательности (Steeves and Sussex, 1989; Berleth and Sachs, 2001). Кроме того, для растений, как и для других живых организмов, характерны ритмические явления. Некоторые из этих явлений отчетливо синхронизированы с периодическими процессами в окружающей среде и отражают способность растений отсчитывать время (Simpson et al., 1999; Neff et al., 2000; Alabadi et al., 2001; Levy et al., 2002; Srivastava, 2002). ЛИТЕРАТУРА К ГЛАВЕ 1 AIDA, M., and M. TASAKA. 2002. Shoot apical meristem formation in higher plant embryogenesis. In: Meristematic Tissues in Plant Growth and Development, pp. 58–88, M. T. McManus and B. E. Veit, eds. Sheffield Academic Press, Sheffield. ALABADI, D., T. OYAMA, M. J. YANOVSKY, F. G. HARMON, P. MÁS, and S. A. KAY. 2001. Reciprocal regulation between TOC1 and LHY/CCA1 within the Arabidopsis circadian clock. Science 293, 880–883. ARBER, A. 1950. The Natural Philosophy of Plant Form. Cambridge University Press, Cambridge. BECK, C. B., R. SCHMID, and G. W. ROTHWELL. 1982. Stelar morphology and the primary vascular system of seed plants. Bot. Rev. 48, 692–815. BERLETH, T., and T. SACHS. 2001. Plant morphogenesis: Longdistance coordination and local patterning. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 57–62. EAMES, A. J. 1936. Morphology of Vascular Plants. Lower Groups. McGraw-Hill, New York. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. FOSTER, A. S. 1949. Practical Plant Anatomy, 2nd ed. Van Nostrand, New York. Строение и развитие растения: общие сведения GIFFORD, E. M., and A. S. FOSTER. 1989. Morphology and Evolution of Vascular Plants, 3rd ed. Freeman, New York. GROFF, P. A., and D. R. KAPLAN. 1988. The relation of root systems to shoot systems in vascular plants. Bot. Rev. 54, 387–422. HABERLANDT, G. 1914. Physiological Plant Anatomy. Macmillan, London. KAPLAN, D. R., and T. J. COOKE. 1997. Fundamental concepts in the embryogenesis of dicotyledons: A morphological interpretation of embryo mutants. Plant Cell 9, 1903–1919. KENRICK, P., and P. R. CRANE. 1997. The Origin and Early Diversification of Land Plants: A Cladistic Study. Smithsonian Institution Press, Washington, DC. LEHMANN, H., R. STELZER, S. HOLZAMER, U. KUNZ, and M. GIERTH. 2000. Analytical electron microscopical investigations on the apoplastic pathways of lanthanum transport in barley roots. Planta 211, 816–822. LEVY, Y. Y., S. MESNAGE, J. S. MYLNE, A. R. GENDALL, and C. DEAN. 2002. Multiple roles of Arabidopsis VRN1 in vernalization and flowering time control. Science 297, 243–246. NEFF, M. M., C. FANKHAUSER, and J. CHORY. 2000. Light: An indicator of time and place. Genes Dev. 14, 257–271. NIKLAS, K. J. 1997. The Evolutionary Biology of Plants. University of Chicago Press, Chicago. POETHIG, R. S., E. H. COE JR., and M. M. JOHRI. 1986. Cell lineage patterns in maize embryogenesis: A clonal analysis. Dev. Biol. 117, 392–404. POLLOCK, E. G., and W. A. JENSEN. 1964. Cell development during early embryogenesis in Capsella and Gossypium. Am. J. Bot. 51, 915–921. 31 RAVEN, J. A., and D. EDWARDS. 2001. Roots: Evolutionary origins and biogeochemical significance. J. Exp. Bot. 52, 381–401. RAVEN, P. H., R. F. EVERT, and S. E. EICHHORN. 2005. Biology of Plants, 7th ed. Freeman, New York. SACHS, J. 1875. Text-book of Botany, Morphological and Physiological. Clarendon Press, Oxford. SIMPSON, G. G., A. R. GENDALL, and C. DEAN. 1999. When to switch to flowering. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 15, 519–550. SMITHSON, E. 1954. Development of winged cork in Ulmus x hollandica Mill. Proc. Leeds Philos. Lit. Soc., Sci. Sect., 6, 211–220. SRIVASTAVA, L. M. 2002. Plant Growth and Development. Hormones and Environment. Academic Press, Amsterdam. STEEVES, T. A., and I. M. SUSSEX. 1989. Patterns in Plant Development, 2nd ed. Cambridge University Press, Cambridge. STEWART, W. N., and G. W. ROTHWELL. 1993. Paleobotany and the Evolution of Plants, 2nd ed. Cambridge University Press, Cambridge. TAYLOR, T. N., and E. L. TAYLOR. 1993. The Biology and Evolution of Fossil Plants. Prentice Hall, Englewood Cliffs, NJ. TOMLINSON, P. B. 1961. Anatomy of the Monocotyledons. II. Palmae. Clarendon Press, Oxford. TROLL, W. 1937. Vergleichende Morphologie der höheren Pflanzen, Band 1, Vegetationsorgane, Teil 1. Gebrüder Borntraeger, Berlin. WEST, M. A. L., and J. J. HARADA. 1993. Embryogenesis in higher plants: An overview. Plant Cell 5, 1361–1369. ГЛАВА 2 Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы Клетка — мельчайшая структурная и функциональная единица жизни (Sitte, 1992). Живые организмы состоят из одной или многих клеток. Клетки разнообразны по размеру, форме, структуре и функции. Размеры одних измеряются в микрометрах, других — в миллиметрах, третьих — в сантиметрах (волокна у некоторых растений). Одни клетки выполняют несколько разных функций, другие специализируются на одной. Несмотря на исключительное разнообразие клеток, они удивительно похожи друг на друга как по строению, так и по биохимическим свойствам. Представление о том, что клетка — это основная единица биологической структуры и функции, основана на клеточной теории, сформулированной в первой половине XIX в. Матиасом Шлейденом и Теодором Шванном. В 1838 г. Шлейден пришел к выводу, что все растительные ткани состоят из клеток. Годом позже (1839) Шванн распространил вывод Шлейдена на животные ткани и предположил, что клетка — это основа всей жизни. Идея о том, что все живые организмы состоят из одной или многих клеток, обрела еще более всеобъемлющее значение в 1858 г., когда Рудольф Вирхов заключил, что клетки происходят только от уже существующих клеток. В своей классической форме клеточная теория предполагает, что организмы всех растений и животных представляют собой совокупности отдельных дифференцированных клеток и что функционирование растения или животного в целом может быть представлено как сумма функций составляющих их клеток, причем отдельным клеткам принадлежит ведущая роль. Ко второй половине XIX в. была сформулирована альтернатива клеточной теории, известная как организменная теория, которая утверждает, что организм — это не просто совокупность независимых элементов, а живая единица, подразделенная на клетки, которые связаны между собой и объединены в гармоничное целое. Часто цитируется утверждение Антона де Бари (1879) о том, что «растение образует клетки, а не клетки — растение» (перевод по Sitte, 1992). С тех пор накопилось много свидетельств в пользу организменной теории растений (см. Kaplan and Hagemann, 1991; Cooke and Lu, 1992; Kaplan, 1992; и цитируемая в этих публикациях литература). Организменная теория особенно хорошо применима к растениям, клетки которых не отделяются друг от друга при делении, как клетки животных, а отграничиваются срединной пластинкой (глава 4). Разделение растительных клеток редко бывает полным. Смежные клетки остаются связанными через цитоплазматические тяжи, называемые плазмодесмами, которые пересекают клеточные стенки и объединяют растительный организм в единое целое. По этой причине растения рассматривают в качестве надклеточных организмов (Lucas et al., 1993). В современном виде клеточная теория утверждает, что: 1) все организмы состоят из одной или более клеток; 2) химические процессы в живом организме, включая энергетические и биосинтетические реакции, осуществляются в клетках; 3) клетки происходят от других клеток; 4) клетки содержат наследственную информацию организма, частью которого служат, и эта информация передается от материнской к дочерним клеткам. Клеточная и организменная теории не взаимоисключают друг друга. Вместе они позволяют осмыслить структуру и функцию на клеточном и организменном уровнях (Sitte, 1992). Термин «клетка» в значении «маленькая комната» был введен в XVII в. Робертом Гуком для обозначения небольших пустот в пробковой ткани, разделенных клеточными стенками. Позднее Гук отмечал, что живые клетки в других тканях растений заполнены «соками». Со временем стало очевидно, что содержимое клеток представляет собой живую материю. Это содержимое Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы получило название «протоплазма». Важным шагом к осознанию сложности устройства протоплазмы стало открытие ядра Робертом Брауном в 1831 г. Затем последовали упоминания о делении клеток. В 1846 г. Гуго фон Мёль указал на разницу между составляющими протоплазмы и клеточным соком, а в 1862 г. Альберт фон Кёлликер обозначил вещество, окружающее ядро, термином «цитоплазма». Пластиды — самые заметные включения цитоплазмы — долгое время считались всего лишь концентрированной протоплазмой. Представление о том, что эти органеллы — целостные самостоятельные структуры, утвердилось только в XIX в. В 1880 г. Йоханнес Ханстейн ввел термин «протопласт» для обозначения единицы протоплазмы, ограниченной клеточной стенкой. Содержимое каждой живой клетки изолировано от внешней среды. Эту изоляцию обеспечивает мембрана, называемая плазматической мембраной, или плазмалеммой. У растительных клеток в дополнение к ней есть более или менее твердая целлюлозная клеточная стенка (глава 4), расположенная с внешней стороны плазматической мембраны. Плазматическая мембрана контролирует потоки веществ внутрь и наружу протопласта, благодаря чему клетка структурно и биохимически отличается от своего окружения. Процессы, протекающие внутри клетки, могут высвобождать и передавать энергию, необходимую для роста и поддержания метаболизма. Клетка способна сохранять и передавать информацию так, чтобы ее собственное развитие и развитие ее потомков происходили упорядоченно. Таким образом поддерживается целостность организма, частью которого служат клетки. За три столетия с тех пор, как Гук впервые рассмотрел структуру пробки в свой примитивный микроскоп, возможности видеть клетку и ее содержимое значительно расширились. Совершенствование светового микроскопа позволило различать объекты диаметром 0,2 мкм (около 200 нм) — в 500 раз более мелкие, чем можно разглядеть невооруженным глазом. Благодаря появлению трансмиссионного электронного микроскопа (ТЭМ) удалось преодолеть предел разрешения, налагаемый видимым светом. Из-за сложностей с подготовкой образцов и вызываемых излучением повреждений разрешение для биологических объектов составляет около 2 нм. Тем не менее это разрешение все равно в 100 раз выше, чем у светового микроскопа. Однако у ТЭМ есть и существенные недостатки: препарат должен быть зафиксирован и разрезан на очень тонкие — фактически двумерные — срезы. Оптическая микроскопия с использованием флуоресцентных красителей и разнообразных методов освещения позволила преодолеть эти сложности и наблюдать субклеточные структуры в живых растительных клетках (Fricker and Oparka, 1999; 33 Cutler and Ehrhardt, 2000). Отдельно нужно отметить использование зеленого флуоресцентного белка из медузы Aequorea victoria в качестве флуоресцирующей белковой метки и использование конфокальной микроскопии для визуализации флуоресцентных зондов в интактных тканях (Hepler and Gunning, 1998; Fricker and Oparka, 1999; Hawes et al., 2001). Наблюдение субклеточных структур в живых растительных клетках приносит новые и порой неожиданные сведения о внутриклеточной организации и процессах. ПРОКАРИОТИЧЕСКИЕ И ЭУКАРИОТИЧЕСКИЕ КЛЕТКИ На основании фундаментальных различий во внутренней организации клеток выделяют две самостоятельные группы организмов: прокариоты и эукариоты. Прокариоты (от греч. «про» — до, «карион» — ядро) представлены археями и бак- Рис. 2.1 Электронная микрофотография грамотрицательной бактерии Azotobacter vinelandii. Цитоплазма имеет зернистый вид из-за большого количества рибосом. Более светлые области, содержащие ДНК, составляют нуклеоид. (Иллюстрация предоставлена Jack L. Pate.) 34 Анатомия растений Эзау териями (включая цианобактерий), а эукариоты (от греч. «эу» — истинный, «карион» — ядро) — всеми остальными живыми организмами. Наиболее существенное отличие прокариотических клеток от эукариотических — организация генетического материала. В прокариотических клетках генетический материал содержится в форме большой циклической молекулы дезоксирибонуклеиновой кислоты (ДНК), с которой свободно связаны молекулы различных белков. Эта молекула — бактериальная хромосома — локализована в области цитоплазмы, называемой нуклеоидом (рис. 2.1). В эукариотических клетках ядерная ДНК линейная и тесно связана с особыми белками — гистонами. Вместе они образуют несколько более сложных структур — хромосом. Хромосомы окружены ядерной оболочкой, состоящей из двух мембран, которая отделяет их от других компонентов клетки и образует клеточное ядро (рис. 2.2). Как прока- Рис. 2.2 Кончик корня табака (Nicotiana tabacum). Продольный срез молодых клеток. Обозначения: ЭР — эндоплазматический ретикулум; М — митохондрия; Я — ядро; ЯО — ядерная оболочка; ЯД — ядрышко; МАТ — масляное тельце; ПЛ — пластида; В — вакуоль; КС — клеточная стенка. (Esau, 1997.) Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы Рис. 2.3 На электронной микрофотографии видна трехслойная структура плазматических мембран (ПМ) с двух сторон клеточной стенки, общей для двух клеток листа лука (Allium cepa). Микротрубочки (МТ) в поперечном сечении видны с обеих сторон клеточной стенки риотические, так и эукариотические клетки содержат рибосомы — комплексы белков с рибонуклеиновой кислотой (РНК), которые играют ключевую роль в сборке белков из аминокислот. Эукариотические клетки разделены мембранами на отдельные части (компартменты), которые осуществляют различные функции. Цитоплазма прокариот, напротив, обычно не разделена мембранами. Интересные исключения — разветвленная сеть фотосинтетических мембран (тилакоидов) цианобактерий (Madigan et al., 2003) и ацидокальцисомы — связанные с мембранами тельца у ряда бактерий, в том числе у Agrobacterium tumefaciens — патогенного микроорганизма, который вызывает корончатые галлы у растений (Seufferheld et al., 2003). Внешний вид мембран в электронном микроскопе удивительно похож у разных организмов. На правильно подготовленных и окрашенных препаратах они выглядят трехслойными — два темных слоя разделены одним светлым (рис. 2.3). Для обозначения такого типа мембран Робертсон (1962) ввел термин «элементарная мембрана». Под этим термином он понимал бимолекулярный липидный слой, покрытый с каждой стороны 35 слоем белков. Хотя эта модель структуры мембраны была заменена на жидкую мозаичную модель (см. ниже), термин «элементарная мембрана» по-прежнему используется для обозначения видимой трехслойной структуры мембраны. В эукариотической клетке мембраны окружают ядро, митохондрии и пластиды — характерные компоненты растительной клетки. Цитоплазма эукариотических клеток тоже содержит системы мембран (эндоплазматический ретикулум и аппарат Гольджи) и сложную сеть немембранных белковых нитей (актиновых филаментов и микротрубочек), составляющих цитоскелет. В прокариотических клетках цитоскелет отсутствует. В растительной клетке также есть многофункциональные органеллы — вакуоли, которые окружены собственной мембраной — тонопластом (см. рис. 2.2). В дополнение к плазматической мембране, которая регулирует потоки веществ внутрь и наружу протопласта, внутренние мембраны контролируют потоки веществ между частями клетки. Таким способом клетка может поддерживать особую химическую среду, необходимую для процессов, происходящих в различных участках цитоплазмы. Мембраны также позволяют создавать разницу электрического потенциала, или напряжение, как между клеткой и окружающей средой, так и между соседними частями клетки. Разница концентрации ионов и напряжение на мембране обеспечивают потенциальную энергию, которая используется для поддержания многих процессов в клетке. Обособление различных частей клетки позволяет создать «разделение труда» на субклеточном уровне. В многоклеточном организме такое разделение происходит также на уровне клеток, которые дифференцируются и в той или иной степени специализируются на определенной функции. Функциональная специализация проявляется в морфологических различиях между клетками — эта особенность определяет сложное строение многоклеточного организма. ЦИТОПЛАЗМА Как отмечалось выше, термин «цитоплазма» был введен для обозначения протоплазмы, окружающей ядро. Со временем в протоплазме были обнаружены отдельные структуры: сначала только те, которые позволяло увидеть разрешение светового микроскопа, а затем с помощью электронного микроскопа — более мелкие. Таким образом, понятие цитоплазмы менялось и по мере возникновения новых технологий, несомненно, продолжит меняться. Сегодня большинство биологов употребляют термин «цитоплазма» в исходном значении, введенном Кёлликером (1862), для обозначения всего вещества, окружающего ядро. 36 Анатомия растений Эзау Для обозначения матрикса цитоплазмы, в котором находятся ядро, органеллы, мембранные и немембранные структуры, используют термин «цитозоль». Однако первоначально этот термин был введен для клеток печени в значении «цитоплазма за вычетом митохондрий и эндоплазматического ретикулума» (Lardy, 1965). Цитологи растений для обозначения матрикса цитоплазмы обычно применяют термины «основное вещество цитоплазмы» и «гиалоплазма». Некоторые биологи употребляют термин «цитоплазма» в значении «цитозоль». В живой растительной клетке цитоплазма постоянно находится в движении. Можно видеть, как органеллы и другие структуры, расположенТаблица 2.1. Список компонентов растительной клетки Клеточная Срединная пластенка стинка Первичная клеточная стенка Вторичная клеточная стенка Плазмодесмы Протопласт Ядро Ядерная оболочка Нуклеоплазма ные в цитозоле, упорядоченно перемещаются в движущихся потоках вещества. Это движение, называемое цитоплазматическим потоком, или циклозом, возникает из-за взаимодействия между пучками актиновых филаментов и так называемым моторным белком, миозином — белковой молекулой с АТФ-азной «головкой», которая активируется актином (Baskin, 2000; Reichelt and Kendrich-Jones, 2000). Цитоплазматический поток — энергоемкий процесс — облегчает обмен веществ внутри клетки (Reuzeau et al., 1997; Kost and Chua, 2002) и между клеткой и окружающей средой. Отдельные компоненты цитоплазмы будут подробно рассмотрены в последующих главах. Среди этих компонентов — структуры, называемые органеллами. Как и понятие «цитоплазма», термин «органелла» употребляется в различных значениях разными учеными. Одни относят его только к структурам, окруженным мембранами, таким как пластиды и митохондрии. Другие применяют его шире, включая в него эндоплазматический ретикулум и аппарат Гольджи, а также немембранные компоненты клетки, такие как микротрубочки и рибосомы. В настоящей книге термин «органелла» употребляется в узком смысле (табл. 2.1). В данной главе рассматриваются только плазматическая мембрана, ядро и цитоплазматические органеллы. Остальные компоненты протопласта описаны в главе 3. Хроматин Ядрышко Цитоплазма Плазматическая мембрана Цитозоль (основное вещество цитоплазмы, гиалоплазма) Двумембранные органеллы: пластиды, митохондрии Одномембранные органеллы: пероксисомы, вакуоли, окруженные тонопластом Рибосомы Система эндомембран (основные компоненты): эндоплазматический ретикулум, аппарат Гольджи, везикулы Цитоскелет: микротрубочки, актиновые филаменты ПЛАЗМАТИЧЕСКАЯ МЕМБРАНА На электронных микрофотографиях плазматической мембраны лучше всего видна структура элементарной мембраны — контраст между темными краями и светлой серединой (см. рис. 2.3) (Leonard and Hodges, 1980; Robinson, 1985). Плазматическая мембрана выполняет несколько важных функций: 1) регулирует транспорт веществ внутрь протопласта и из него; 2) координирует синтез и сборку целлюлозных микрофибрилл клеточной стенки; 3) передает от гормонов и окружающей среды сигналы, контролирующие рост и дифференцировку клетки. Базовая структура плазматической мембраны такая же, как и у других мембран клетки. Она состоит из двойного слоя молекул липидов — липидного бислоя, в который погружены глобулярные белки. Многие из них пронизывают липидный бислой и выступают из него наружу с обеих сторон (рис. 2.4). Части этих трансмембранных белков, погруженные в липидный бислой, гидрофобны, а части, выступающие из мембраны, — гидрофильны. Внешняя и внутренняя поверхности мембраны существенно различаются по химическому составу. Например, в плазматической мембране растительных клеток присутствуют два основ- Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы 37 Рис. 2.4 Модель структуры мембраны, называемая «жидкой мозаикой». Мембрана состоит из двойного слоя липидных молекул — их гидрофобные «хвосты» обращены внутрь — и крупных молекул белков. Некоторые из белков (трансмембранные белки) пронизывают бислой; другие (периферические белки) связаны с трансмембранными белками. С внешней стороны мембраны к большинству трансмембранных белков присоединены короткие углеводные цепочки. Вся структура достаточно подвижна: некоторые из трансмембранных белков свободно плавают в мембране и вместе с липидными молекулами латерально перемещаются в ней, образуя различные структуры, или «мозаику». Можно сказать, что белки «плавают» в липидном «море». (Raven et al., 1992.) ных типа липидов — фосфолипиды (более многочисленные) и стеролы (прежде всего стигмастерол). Содержание этих липидов во внутреннем и внешнем слоях мембраны различается. Кроме того, трансмембранные белки ориентированы в мембране определенным образом, и участки, выступающие с обеих сторон, обладают разным аминокислотным составом и третичной структурой. С мембраной связаны и другие белки, например периферические белки, названные так потому, что у них нет гидрофобных участков и они не проникают в липидный бислой. Трансмембранные белки и другие белки, связанные с липидами, прочно закреплены в мембране и называются интегральными белками. На внешней поверхности плазматической мембраны к выступающим частям белков присоединяются короткие цепочки углеводов (олигосахариды), образуя гликопротеиды. Считается, что углеводы, покрывающие внешнюю сторону мембраны эукариотических клеток, играют важную роль в формировании клеточных контактов и в «узнавании» молекул (гормонов, вирусов, антибиотиков и т. д.), которые взаимодействуют с клеткой. Липидный бислой служит основной структурой мембраны и обеспечивает ее непроницаемость, а белки ответственны за основные ее функции. Большинство мембран состоят на 40–50% из липидов и на 60–50% из белков (по массе), при этом количества и типы белков мембраны отражают ее функцию. Мембраны, участвующие в преобразовании энергии, такие как внутренние мембраны митохондрий и хлоропластов, состоят из белка примерно на 75%. Одни белки служат ферментами, которые катализируют реакции, связанные с мембраной, другие — транспортными белками, которые переносят определенные молекулы внутрь клетки, органеллы или из них во внешнюю среду. Существуют белки, выполняющие роль рецепторов, которые принимают и проводят химические сигналы от внутренней или внешней среды клетки. Хотя некоторые 38 Анатомия растений Эзау важнейшие белки, по-видимому, неподвижно закреплены (возможно, присоединены к элементам цитоскелета), липидный бислой в целом довольно подвижен. Ряд белков относительно свободно «плавает» в липидном бислое и вместе в липидными молекулами латерально перемещается, образуя различные структуры, или «мозаику». Эти структуры меняются время от времени, поэтому такая модель структуры мембраны названа «жидкой мозаикой» (см. рис. 2.4) (Singer and Nicolson, 1972; Jacobson et al., 1995). Мембраны содержат различные типы транспортных белков (Logan et al., 1997; Chrispeels et al., 1999; Kjellbom et al., 1999; Delrot et al., 2001). Два таких типа — это белки-переносчики и белки-каналы, которые пропускают вещество через мембрану только в направлении ее электрохимического градиента, то есть служат пассивными транспортерами. Переносчики специфически связывают определенное вещество, которое нужно перенести, и с помощью ряда конформационных изменений переправляют его на другую сторону мембраны. Каналы образуют в мембране сквозные поры, заполненные водой. Когда они открыты, через них могут пройти определенные вещества (обычно неорганические ионы — K+, Na+, Ca2+, Cl– и т. д.). Каналы открыты не всегда: у них есть «ворота», которые ненадолго открываются, а потом вновь закрываются. Плазматическая мембрана и тонопласт также содержат аквапорины — белки, служащие водными каналами, которые облегчают транспорт воды через мембрану (Schäffner, 1998; Chrispeels et al., 1999; Maeshima, 2001; Javot and Maurel, 2002). Вода относительно легко проходит сквозь липидный бислой биологических мембран, но аквапорины позволяют ей еще быстрее перемещаться через плазматическую мембрану и тонопласт. Поскольку вакуоль и цитозоль должны постоянно находиться в осмотическом равновесии, возможность быстрого перемещения воды между ними очень важна. Предполагается, что аквапорины облегчают быстрый ток воды из почвы в клетки корня и ксилему при высоком уровне испарения. Было показано, что аквапорины блокируют ток воды в клетки корня при затоплении (Tournaire-Roux et al., 2003) и играют роль в предохранении от засухи у риса (Lian et al., 2004). Кроме того, существуют указания на то, что ток воды через аквапорины увеличивается в ответ на сигналы окружающей среды, которые вызывают рост и растяжение клеток, а циклическая экспрессия аквапорина плазматической мембраны участвует в механизме разворачивания листа у табака (Siefritz et al., 2004). Переносчики по способу своего действия подразделяются на унипортеры и котранспортеры. Унипортеры переносят только одно вещество с одной стороны мембраны на другую. В случае котранспортеров перенос одного вещества воз- можен при одновременном или последующем переносе другого вещества. Второе вещество может переноситься в том же направлении, и в этом случае белок называется симпортер, или в противоположном направлении, и в этом случае белок называется антипортер. Транспорт вещества против электрохимического градиента требует затраты энергии, и такой транспорт называется активным. В растениях эта энергия обеспечивается в основном АТФ-зависимой протонной помпой, точнее — мембранно-связанной Н+-АТФ-азой (Sze et al., 1999; Palmgren, 2001). Этот фермент создает значительный градиент протонов (ионов Н+) на мембране и служит движущей силой поглощения веществ для всех котранспортеров, сопряженных с протонами. Тонопласт уникален тем, что в нем есть две протонных помпы — Н+-АТФ-аза и Н+-пирофосфатаза (Maeshima, 2001). Однако, по некоторым данным, Н+-пирофосфатаза может также присутствовать в плазматической мембране некоторых тканей (Ratajczak et al., 1999; Maeshima, 2001). Транспорт крупных молекул, таких как большинство белков и полисахаридов, не может осуществляться транспортными белками, переносящими через мембрану ионы и небольшие полярные молекулы. Крупные молекулы переносятся посредством везикул — мембранных полостей, которые отделяются от плазматической мембраны или сливаются с ней. Этот процесс называется везикулярным транспортом (Battey et al., 1999). Транспорт вещества внутрь клетки посредством везикул, отделяющихся от плазматической мембраны, называется эндоцитозом. В эндоцитозе участвуют участки плазматической мембраны, называемые окаймленными ямками (рис. 2.5; Robinson and Depta, 1988; Gaidarov et al., 1999). Окаймленные ямки — это впячивания плазматической мембраны, содержащие особые рецепторы (с которыми должны связаться молекулы, прежде чем будут перенесены в клетку) и покрытые с внутренней стороны белком клатрином. Клатрин состоит из трех больших и трех малых полипептидных цепей, которые вместе образуют трехмерную структуру (трискелион). Впячивание окаймленных ямок приводит к образованию окаймленных пузырьков. Внутри клетки окаймленные пузырьки освобождаются от клатрина и сливаются с другими мембранными структурами (например, с аппаратом Гольджи или небольшими вакуолями). Транспорт посредством везикул в противоположном направлении называется экзоцитозом (Battey et al., 1999). При экзоцитозе везикулы, сформировавшиеся внутри клетки, сливаются с плазматической мембраной, высвобождая свое содержимое наружу. В тканях, подготовленных для электронной микроскопии, часто встречаются относительно крупные впячивания плазматической мембра- Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы Рис. 2.5 Эндоцитоз в клетках корневого чехлика кукурузы (Zea mays), которые были помещены в раствор нитрата свинца. А — в двух окаймленных ямках видны гранулярные отложения, содержащие свинец. Б — окаймленный пузырек с отложениями свинца. В — один из окаймленных пузырьков слился с аппаратом Гольджи, куда он высвободит свое содержимое. Этот пузырек (темная структура) все еще содержит отложения свинца, но, по-видимому, освободился от клатрина, который находится справа от него. Окаймленный пузырек слева сохраняет целостность. (Иллюстрация предоставлена David G. Robinson.) 39 ской информации в клетке и передает ее дочерним клеткам в процессе деления. Совокупность генетической информации, хранящейся в ядре, называется ядерным геномом. Ядро окружено двумя мембранами, составляющими ядерную оболочку. Пространство между ними называется перинуклеарным пространством (рис. 2.2, 2.6) (Dingwall and Laskey, 1992; Gerace and Foisner, 1994; Gant and Wilson, 1997; Rose et al., 2004). В некоторых участках внешняя мембрана ядерной оболочки соединяется с эндоплазматическим ретикулумом, так что перинуклеарное пространство сообщается с полостью эндоплазматического ретикулума. Ядерная оболочка считается особым, дифференцированным отделом эндоплазматического ретикулума. Главная особенность ядерной оболочки — наличие в ней большого числа цилиндрических ядерных пор, которые напрямую соединяют цитозоль с основным веществом ядра — нуклеоплазмой (рис. 2.6). Внутренняя и внешняя мембраны соединяются вокруг каждой поры, образуя края ее отверстия. В порах располагаются комплексы ядерной поры — сложные по структуре надмоле- ны. Одни образуют «карманы» между клеточной стенкой и протопластом и могут включать трубочки и везикулы. Другие способны достигать тонопласта и внедряться в вакуоль. Некоторые впячивания — так называемые мультивезикулярные тельца — могут отделяться от плазматической мембраны и располагаться в цитозоле или вакуоли. Похожие образования были впервые обнаружены у грибов и названы ломасомами (Clowes and Juniper, 1968). Мультивезикулярные тельца в клетках табака (Nicotiana tabacum) клеточной линии BY-2 были описаны как превакуолярные структуры, находящиеся в процессе эндоцитоза на пути к слиянию с литическими вакуолями (см. ниже) (Tse et al., 2004). Рис. 2.6 ЯДРО Ядро — обычно самая заметная структура в протопласте эукариотической клетки. Оно выполняет две важные функции: 1) контролирует процессы, происходящие в клетке, определяя, когда и какие РНК и белки будут в ней синтезироваться; 2) служит хранилищем большей части генетиче- Ядерная оболочка (ЯО) на срезе (А) и с поверхности (Б, центральная часть); видны ядерные поры (ЯП). Электронно-плотное вещество пор предстает в виде кольцеобразных тел с центральной гранулой (Б). Светлая область между мембранами (А) — перинуклеарное пространство. На фотографиях показаны клетки паренхимы черешка мимозы (Mimosa pudica). (Esau, 1977.) 40 Анатомия растений Эзау кулярные комплексы, самые крупные из существующих в эукариотической клетке (Heese-Peck and Raikhel, 1998; Talcott and Moore, 1999; Lee, J.-Y., et al., 2000). Комплекс ядерной поры по форме напоминает колесо: он состоит из цилиндрического центрального канала («втулки»), от которого отходят восемь «спиц» к соединительному кольцу, связанному с ядерной мембраной, окружающей пору. Комплексы ядерной поры относительно легко пропускают определенные ионы и небольшие молекулы через диффузионные каналы диаметром около 9 нм. Размеры белков и других макромолекул, проходящих через комплексы ядерной поры, существенно превышают диаметр этих каналов. Их перенос осуществляется высокоспецифичным энергозависимым механизмом транспорта через центральный канал, который обладает функциональным диаметром до 26 нм (Hicks and Raikhel, 1995; Görlich and Mattaj, 1996; Görlich, 1997). При определенной окраске препарата в нуклеоплазме можно различить тонкие нити и гранулы хроматина. Хроматин состоит из ДНК в комплексе с большим количеством белков, называемых гистонами. В процессе деления клетки хроматин становится все более конденсированным, пока в конце концов не примет форму хромосом. Хромосомы (хроматин) неделящихся, или интерфазных, ядер присоединены в одном или нескольких участках к внутренней мембране ядерной оболочки. До репликации ДНК каждая хромосома состоит из одной длинной молекулы ДНК, несущей наследственную информацию. В большинстве интерфазных ядер основная масса хроматина рассеяна и слабо окрашивается. Этот неконденсированный хроматин — эухроматин — генетически активен и участвует в синтезе РНК. Остальной, конденсированный, хроматин, или гетерохроматин, — генетически неактивен, то есть не участвует в синтезе РНК (Franklin and Cande, 1999). В целом лишь в небольшой части хромосомной ДНК хранится информация о жизненно необходимых белках и РНК. По-видимому, в геномах высших организмов присутствует значительное количество избыточной ДНК (Price, 1988). Ядра могут содержать белковые включения неизвестной функции в кристаллической, фибриллярной или аморфной форме (Wergin et al., 1970), а также содержащие хроматин структуры, состоящие из РНК и белков (Martin et al., 1992). Живые организмы различаются по числу хромосом в соматических (вегетативных) клетках. У гаплопаппуса изящного (Haplopappus gracilis) в клетках по 4 хромосомы, у арабидопсиса Таля (Arabidopsis thaliana) — 10, у конских бобов (Vicia faba) — 12, у капусты кочанной (Brassica oleracea) — 18, у спаржи лекарственной (Asparagus officinalis) — 20, у пшеницы обыкновенной (Triticum vulgare) — 42, а у тыквы гигантской (Cucurbita maxima) — 48. В репродуктивных клетках, или гаметах, число хромосом вдвое меньше, чем в соматических клетках организма. Число хромосом в гаметах называют гаплоидным (одинарным) набором хромосом и обозначают n, а число хромосом в соматических клетках — диплоидным (двойным) набором и обозначают 2n. Клетки, у которых больше двух наборов хромосом, называют полиплоидными (3n, 4n, 5n и более). Часто единственное, что можно различить внутри ядра при помощи светового микроскопа, — это сферические структуры, называемые ядрышками (см. рис. 2.2) (Scheer et al., 1993). Ядрышко содержит высокие концентрации РНК и белков, а также крупные петли ДНК от нескольких хромосом. Эти петли ДНК, называемые ядрышковыми организаторами, содержат группы (кластеры) генов рибосомальной РНК (рРНК). Здесь новые рРНК соединяются с рибосомальными белками, поступающими из цитозоля, и формируются субъединицы рибосом (большие и малые). Затем субъединицы переносятся через ядерные поры в цитозоль, где образуют рибосомы. Хотя ядрышки принято считать местом сборки рибосом, в действительности в них происходит только часть этого процесса. Само наличие ядрышка — следствие накопления молекул, которые используются для сборки рибосомальных субъединиц. Во многих диплоидных организмах ядро содержит по одному ядрышку на каждый гаплоидный набор хромосом. Ядрышки могут сливаться в одну крупную структуру. Размер ядрышка отражает степень его активности. Вдобавок к ДНК ядрышкового организатора, в ядрышках располагается фибриллярный компонент из рРНК, связанных с белками, и гранулярный компонент из созревающих рибосомальных субъединиц. В активных ядрышках также присутствуют слабо окрашенные области, обычно называемые вакуолями. В культуре живых клеток можно наблюдать, как эти области (которые не нужно путать с окруженными мембраной вакуолями в цитозоле) периодически сокращаются. Считается, что эти сокращения могут быть связаны с транспортом РНК. Ядро может делиться двумя способами. В результате одного из них — митоза — образуются два дочерних ядра, морфологически и генетически идентичных друг другу и родительскому ядру. В ходе второго типа деления — мейоза — родительское ядро претерпевает два деления, одно из которых — редукционное. При помощи точного механизма в мейозе образуются четыре дочерних ядра, каждое из которых содержит половинный набор хромосом материнского ядра. В случае обоих типов деления (за редким исключением) ядерная оболочка распадается на фрагменты, которые становятся неотличимы от везикул эндоплазматического ретикулума, а комплексы Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы ядерных пор разбираются. Когда во время телофазы формируются оболочки новых ядер, везикулы эндоплазматического ретикулума сливаются, образуя ядерные оболочки, и собираются новые комплексы ядерных пор (Gerace and Foisner, 1994). Ядрышки распадаются во время поздней профазы (за некоторыми исключениями) и вновь образуются во время телофазы. КЛЕТОЧНЫЙ ЦИКЛ В активно делящихся соматических клетках происходит повторяющийся процесс — клеточный цикл. Клеточный цикл обычно подразделяют на интерфазу и митоз (рис. 2.7) (Strange, 1992). Интерфаза предшествует митозу, и в большинстве клеток за митозом следует цитокинез — деление цитоплазмы и расхождение дочерних ядер в отдельные клетки (глава 4). Таким образом, большинство клеток растения имеет одно ядро. Некоторые специализированные клетки могут 41 иметь несколько ядер: либо в определенный момент своего развития (например, нуклеарный эндосперм), либо в течение всей жизни (например, нечленистые млечники). Митоз и цитокинез вместе обозначаются как М-фаза клеточного цикла. Интерфаза, в свою очередь, подразделяется на три этапа: G1-, S- и G2-фазы. G1-фаза (G от англ. gap — промежуток) начинается сразу после митоза. Это период высокой биохимической активности, в течение которого клетка увеличивается в размерах, растет число органелл, внутренних мембран и других компонентов цитоплазмы. S-фаза (S от англ. synthesis — синтез) — период, во время которого протекает репликация ДНК. В начале репликации в диплоидном ядре находится 2С ДНК (С — количество ДНК, соответствующее гаплоидному набору). В конце S-фазы количество ДНК удваивается до 4С. Во время S-фазы также синтезируются многие гистоны и другие белки, связанные с ДНК. Вслед за S-фазой клетка вступает в G2-фазу, за которой следует митоз. Главное значение S-фазы — Рис. 2.7 Клеточный цикл. Деление клетки, состоящее из митоза (деления ядра) и цитокинеза (деления цитоплазмы), происходит после завершения трех подготовительных этапов (G1-, S- и G2-фаз) интерфазы. Ход клеточного цикла определяется в двух основных контрольных точках — в конце G1- и G2-фаз. После G2-фазы начинается митоз, за которым обычно следует цитокинез. Вместе митоз и цитокинез составляют М-фазу клеточного цикла. В клетках разных видов и разных тканей одного организма фазы клеточного цикла имеют различную продолжительность. (Raven et al., 2005.) 42 Анатомия растений Эзау обеспечить полноценную репликацию ДНК и возможность репарации поврежденной ДНК. Микротрубочки препрофазного кольца — кольцеобразного пояса из микротрубочек, который находится под плазматической мембраной и окружает ядро в плоскости, соответствующей плоскости будущего деления клетки, — также образуются в G2-фазе (глава 4) (Gunning and Sammut, 1990). Во время митоза генетический материал, синтезированный в S-фазе, разделяется поровну между двумя дочерними ядрами, в которых оказывается 2С ДНК. Принцип управления клеточным циклом, повидимому, в общих чертах сходен у всех эукариот. В типичном клеточном цикле переход к следующей стадии определяется в контрольных точках. Первая из них находится на границе G1и S-фаз, вторая — на границе S- и G2-фаз (Boniotti and Griffith, 2002). В первой контрольной точке определяется, переходить ли клетке к S-фазе, во второй — начинать ли митоз. Третья контрольная точка — метафазная — отсрочивает анафазу, если не все хромосомы правильно присоединились к веретену деления. Прохождение клеточного цикла зависит от правильного образования, активации и последующей инактивации циклинзависимых протеинкиназ (ЦЗК) в контрольных точках. Эти киназы состоят из каталитической ЦЗК-субъединицы и активирующей циклиновой субъединицы (Hemerly et al., 1999; Huntley and Murray, 1999; Mironov et al., 1999; Potuschak and Doerner, 2001; Stals and Inzé, 2001). В регуляции клеточного цикла у растений участвуют как ауксины, так и цитокинины (Jacqmard et al., 1994; Ivanova and Rost, 1998; den Boer and Murray, 2000). В G1-фазе клетки располагают несколькими возможностями. При наличии определенных стимулов они могут перейти к делению, продолжить клеточный цикл и войти в S-фазу. В ответ на некоторые факторы среды (например, зимний покой) их клеточный цикл может приостановиться, и деление завершится позднее. Такую стадию покоя часто называют G0-фазой. Другие возможные варианты — дифференцировка или программируемая клеточная смерть, генетическая программа, которая ведет к гибели клетки (глава 5) (Lam et al., 1999). В некоторых клетках происходит только репликация ДНК без последующего деления ядра. Такой процесс называют эндоредупликацией (глава 5) (D’Amato, 1998; Larkins et al., 2001). При этом ядро клетки становится полиплоидным (эндополиплоидия, или эндоплоидия). Эндоплоидия может быть этапом дифференцировки отдельных клеток, как у трихом арабидопсиса (Arabidopsis) (глава 9), или клеток ткани, или органа. У большинства растительных клеток существует положительная зависимость между объемом клетки и степенью полиплоидизации. По-видимому, для формирования крупных растительных клеток необходимо полиплоидное ядро (Kondorosi et al., 2000). ПЛАСТИДЫ Пластиды — характерные компоненты растительных клеток, такие же как клеточная стенка и вакуоль (Bowsher and Tobin, 2001). Каждая пластида окружена оболочкой, состоящей из двух мембран. Внутренняя часть пластид подразделяется на относительно однородную среду — строму, и систему мемран — тилакоидов. Главный пропускной барьер между цитозолем и стромой пластид — внутренняя мембрана оболочки пластиды. Предполагается, что внешняя мембрана служит барьером для цитозольных белков, но пропускает низкомолекулярные вещества (менее 600 Да), хотя, возможно, это представление следует пересмотреть (Bölter and Soll, 2001). Известно, что от поверхности некоторых пластид отходят трубочки, заполненные стромой. Эти трубочки — так называемые стромулы — способны соединять разные пластиды. Показано, что по стромулам может осуществляться обмен зеленым флуоресцентным белком между пластидами (Köhler et al., 1997; Köhler and Hanson, 2000; Arimura et al., 2001; Gray et al., 2001; Pyke and Howells, 2002; Kwok and Hanson, 2004). При исследовании образования стромул было обнаружено, что увеличение их количества и длины взаимосвязано с дифференцировкой хромопластов. Возможно, стромулы повышают специфическую метаболическую активность пластид (Waters et al., 2004). Пластиды — полуавтономные органеллы. Предполагается, что они произошли от свободноживущих цианобактерий путем эндосимбиоза (Palmer and Delwiche, 1998; Martin, 1999; McFadden, 1999; Reumann and Keegstra, 1999; Stoebe and Maier, 2002). Действительно, пластиды имеют ряд сходных черт с бактериями. Например, пластиды, как и бактерии, имеют нуклеоиды — области, содержащие ДНК. Пластидная ДНК, как и ДНК бактерий, циклическая (Sugiura, 1989), более того, она не связана с гистонами. В ходе эволюции большая часть ДНК эндосимбионта (цианобактерии) была постепенно перенесена в ядро хозяина, поэтому геном современных пластид, по сравнению с ядерным, небольшой (Bruce, 2000; Rujan and Martin, 2001). Как пластиды, так и бактерии содержат рибосомы (70S-рибосомы), по размеру составляющие около двух третей от рибосом (80S-рибосом), находящихся в цитозоле и связанных с эндоплазматическим ретикулумом (S — от Svedberg, единицы коэффициента седиментации Сведберга). Кроме того, процесс деления пластид — прямое, или бинарное деление — морфологически сходен с делением клеток бактерий. Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы 43 Хлоропласты содержат пигменты — хлорофиллы и каротиноиды Зрелые пластиды обычно классифицируют по типу пигментов, которые они содержат. Хлоропласты (рис. 2.8–2.10), в которых происходит фотосинтез, содержат хлорофиллы и каротиноиды. Хлорофиллы придают этим пластидам зеленый цвет. Хлоропласты присутствуют в зеленых частях растений и особенно многочисленны и хорошо дифференцированы в листьях. У семенных растений хлоропласты обычно имеют форму диска с диаметром 4–6 нм. Число хлоропластов в одной клетке мезофилла (мякоти листа) изменяется в широких пределах в зависимости от вида растения и размеров клетки (Gray, 1996). Клетка мезофилла листа какао (Cacao theobroma) и пеперомии (Peperomia metallia) может содержать всего 3 хлоропласта, а в клетке мезофилла листа редиса (Raphanus sativus) может присутствовать до 300 хлоропластов. Клетки мезофилла большинства листьев, в которых исследовалось развитие пластид, содержат от 50 до 150 хлоропластов каждая. Хлоропласты обычно располагаются длинной стороной параллельно клеточной стенке и предпочитают находиться на границе с воздухоносными полостями и межклетниками. Они могут переориентироваться в клетке под действием света: например, при низкой и средней интенсивностях освещения они собираются вдоль стенок, параллельных поверхности листа, таким образом оптимизируя поглощение света для фотосинтеза (Trojan and Gabrys, 1996; Williams et al., 2003). При сильной, способной причинить ущерб интенсивности освещения хлоропласты выстраиваются вдоль стенок, перпендикулярных поверхности листа. Самое эффективное воздействие, вызывающее движение хлоропластов, — свет синей и ультрафиолетовой частей спектра (Trojan and Gabrys, 1996; Yatsuhashi, 1996; Kagawa and Wada, 2000, 2002). В темноте хлоропласты либо случайным образом распределяются вдоль всех клеточных стенок, либо занимают положение в зависимости от внутриклеточных факторов (Haupt and Scheuerlein, 1990). По-видимому, в передвижении хлоропластов участвует актинмиозиновый комплекс. Внутренняя структура хлоропласта достаточно сложна. В строме располагается сложная система тилакоидов, состоящая из гран — стопок дискообразных тилакоидов, похожих на стопки монет, и стромальных тилакоидов, которые располагаются между гранами и соединяют их друг с другом (см. рис. 2.8–2.10). Считается, что внутренние компартменты гранальных и стромальных тилакоидов соединены между собой и образуют единую структуру. Тилакоиды не связаны с пластидной оболочкой, а целиком лежат в строме. Хлорофиллы и каротиноиды — это пигменты, осуществляющие поглощение света, они погру- Рис. 2.8 Трехмерная структура хлоропласта. Следует обратить внимание, что внутренние мембраны (тилакоиды) не соединены с оболочкой пластиды. (Raven et al., 1992.) жены вместе с белками в мембрану тилакоидов и образуют структурные единицы — фотосистемы. Основная функция каротиноидов — антиоксидантная. Они предотвращают фотоокислительное повреждение хлорофилла (Cunningham and Gantt, 1998; Vishnevetsky et al., 1999; Niyogi, 2000). Хлоропласты часто содержат крахмал, фитоферритин (железосодержащее вещество) и липиды в виде особых глобул — пластоглобул. Крахмальные гранулы — временные запасающие структуры, которые возникают только тогда, когда растение активно фотосинтезирует. Они могут отсутствовать в хлоропластах растений, находившихся в темноте всего 24 часа, и возникать вновь, если растение пробудет на свету хотя бы 3–4 часа. Зрелые хлоропласты содержат множество копий кольцевой молекулы пластидной ДНК и все необходимые молекулы для репликации, транскрипции и трансляции этого генетического материала (Gray, J. C., 1996). Однако в хлоропласте можно закодировать лишь ограниченное количество белков (около 100), поэтому значительная часть белков, связанных с образованием и функцией хлоропластов, закодированы в ядерном геноме (Fulgosi and Soll, 2001). Эти белки синтезируются на рибосомах в цитозоле и затем переносятся в хлоропласты в виде белков-предшественников при помощи надстройки — транзитного пептида — на N-конце белка. Каждый белок, который переносится в хлоропласт, содержит определенный транзитный пептид. Транзитный пептид обеспечивает доставку белка в 44 Анатомия растений Эзау Рис. 2.9 А — хлоропласты выстроились вдоль клеточной стенки в клетке листа пастушьей сумки (Capsella bursa-pastoris). Митохондрии (М) находятся в тесном контакте с хлоропластами. Б — хлоропласт с гранами в профиль в клетке листа табака (Nicotiana tabacum). (Б — Esau, 1977.) в строму хлоропласта, где транзитный пептид отрезается (Flügge, 1990; Smeekens et al., 1990; Theg and Scott, 1993). Перенос через тилакоидную мембрану обеспечивается другим транзитным пептидом, который обнаруживается, когда отрезается первый пептид (Cline et al., 1993; Keegstra and Cline, 1999). Согласно имеющимся данным, часть структур, обеспечивающих синтез белка в хлоропластах, происходит от цианобактерии-эндосимбионта — предшественника хлоропластов (Reumann and Keegstra, 1999; Bruce, 2000). В дополнение к потоку регуляторных сигналов из ядра в хлоропласты, существует поток сигналов из хлоропластов в ядро. Эти сигналы координируют экспрессию ядерных и хлоропластных генов. Более того, пластидные сигналы также регулируют экспрессию ядерных генов непластидных белков и митохондриальных генов (см. литературу, цитируемую у Rodermel, 2001). Хлоропласты не только осуществляют фотосинтез, но и участвуют в синтезе аминокислот и жирных кислот, а также служат местом временного хранения крахмала. Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы 45 Рис. 2.10 Структура хлоропласта. А — в световой микроскоп граны видны как точки внутри хлоропластов в семядоли томата (Solanum lycopersicum). Б — электронная микрофотография гран хлоропласта из клетки листа кукурузы (Zea). (А — Hagemann, 1960.) Хромопласты содержат только каротиноиды Хромопласты (от англ. chroma — цвет), как и хлоропласты, — пигментированные пластиды (рис. 2.11). Они имеют разнообразную форму и не содержат хлорофилл, но синтезируют и хранят каротиноиды, которые придают желтый, оранжевый или красный цвет цветкам, осенним листьям, некоторым плодам и корням. Хромопласты — наиболее разнообразный тип пластид и классифицируются только по структуре компонентов, содержащих каротиноиды в зрелых пластидах (Sitte et al., 1980). Большинство хромопластов относится к одной из четырех категорий: 1) глобулярные хромопласты, с большим количеством содержащих каротиноиды пластоглобул (рис. 2.11, А), которые часто сосредоточены на периферии стромы под оболочкой пластиды (лепестки лютика ползучего, Ranunculus repens; желтые плоды перца стручкового, Capsicum; околоцветник тюльпана, Tulipa; плоды цитрусовых, Citrus); 2) мембранные хромопласты, включающие до 20 концентрических (двойных) содержащих каротиноид мембран (рис. 2.11, Б) (лепестки нарцисса, Narcissus; апельсина, Citrus sinensis); 3) фибриллярные хромопласты, в которых каротиноиды заключены в фибриллярные липопротеиновые «трубки» (красные плоды перца стручкового, Capsicum; гипантий розы, Rosa; лепестки настурции, Tropaeolum) (рис. 2.11, В) (Knoth et al., 1986); 4) кристаллические хромопласты, содержащие кристаллические включения чистого каротина — обычно они называются пигментные тела, — которые возникают внутри тилакоидов и остаются окруженными пластид- ной оболочкой в течение всех стадий развития пластиды (-каротин в корнях моркови, Daucus; ликопин в плодах томата, Solanum lycopersicum) (рис. 2.11, Г). Глобулярные хромопласты — самый распространенный тип хромопластов, и считается наиболее древним и примитивным с точки зрения эволюции. Хромопласты могут развиваться из уже существующих хлоропластов. При этой трансформации хлорофилл и тилакоидные мембраны хлоропласта исчезают, а каротиниды накапливаются в больших количествах. Так происходит при созревании многих плодов (Ziegler et al., 1983; Kuntz et al., 1989; Marano and Carrillo, 1991, 1992; Cheung et al., 1993; Ljubešic et al., 1996). Интересно, что эти изменения, по-видимому, сопровождаются исчезновением пластидных рибосом и рРНК, но не ДНК, которая не претерпевает изменений (Hansmann et al., 1987; Camara et al., 1989; Marano and Carrillo, 1991). С потерей пластидных рибосом и рРНК в хромопластах больше не происходит синтез белка. По-видимому, специфичные для хромопластов белки должны кодироваться в ядре и затем доставляться в развивающийся хромопласт. Однако развитие хромопластов — обратимый процесс. Например, хромопласты плодов цитрусовых (Goldschmidt, 1988) и корня моркови (Grönegress, 1971) способны к обратной дифференцировке в хлоропласты: они теряют каротин, и в них вновь возникают система тилакоидов, хлорофилл и фотосинтетический аппарат. Точные функции хромопластов пока не вполне понятны, хотя иногда они служат для при- 46 Анатомия растений Эзау Рис. 2.11 Типы хромопластов: А — глобулярные хромопласты из лепестка бархатца (Tagetes); Б — мембранный хромопласт из цветка нарцисса ложного (Narcissus pseudonarcissus); В — фибриллярный хромопласт из плода палисоты Бартера (Palisota barteri); Г — кристаллический хромопласт из плода томата (Solanum lycopersicum). Обозначения: КР — кристаллоиды; МАТ — масляное тельце. (Б — Hansmann et al., 1987, © 1987, с разрешения Elsevier.; В — из Knoth et al., 1986, Fig. 7, © 1986 Springer-Verlag; Г —Mohr, 1979, с разрешения Oxford University Press.) влечения насекомых и других животных, с которыми совместно эволюционировали цветковые растения. Эти животные играют существенную роль в перекрестном опылении, а также распространении плодов и семян цветковых растений (Raven et al., 2005). Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы Лейкопласты — пластиды без пигментов Структурно лейкопласты (рис. 2.12) — наименее дифференцированные из зрелых пластид. Обычно у них имеется однородная гранулярная строма, несколько нуклеоидов и, несмотря на сообщения об обратном, обыкновенные 70S-рибосомы. Сложная система внутренних мембран у них отсутствует (Carde, 1984; Miernyk, 1989). Некоторые хранят крахмал (амилопласты) (рис. 2.13), другие — белки (протеинопласты), жиры (элайо- 47 пласты) или какие-то из этих продуктов вместе. Амилопласты подразделяют на простые и сложные (Shannon, 1989). Простые амилопласты, такие как в клубнях картофеля, содержат единственную крахмальную гранулу, а сложные амилопласты, такие как в эндосперме овса и риса, — несколько крахмальных гранул, часто плотно упакованных. Крахмальные зерна у картофеля могут достигать таких размеров, что пластидная оболочка рвется (Kirk and TilneyBassett, 1978). Сложные амилопласты в корневом чехлике играют ключевую роль в восприятии направления гравитации (Sack and Kiss, 1989; Sack, 1997). Все пластиды образуются из пропластид Рис. 2.12 Лейкопласты собраны вокруг ядра в клетке эпидермиса листа зебрины (Zebrina). (620.) Рис. 2.13 Амилопласт (один из типов лейкопластов) в зародышевом мешке сои (Glycine max). Светлые прозрачные тельца — крахмальные зерна. Маленькие плотные структуры — масляные тельца. Амилопласты связаны с синтезом и длительным хранением крахмала в семенах и запасающих органах, таких как клубни картофеля. (Иллюстрация предоставлена Roland R. Dute.) Пропластиды — маленькие бесцветные пластиды, которые присутствуют в недифференцированных участках растительного организма, таких как апикальные меристемы побега и корня (Mullet, 1988). Зигота содержит пропластиды, которые служат предшественниками всех пластид взрослого растения. У большинства покрытосеменных пропластиды зиготы происходят только из цитоплазмы яйцеклетки (Nakamura et al., 1992). Однако у хвойных пропластиды зиготы происходят из спермия. В любом случае пластидный геном растения обычно переходит к нему по наследству только от одного из родителей. Поскольку все пластиды взрослого растения происходят от одного родителя, все хлоропласты, хромопласты или лейкопласты одного растения имеют одинаковый геном (dePamphilis and Palmer, 1989). В каждой пропластиде находится единственная кольцевая молекула ДНК. Как указывалось выше, пластиды размножаются бинарным делением — способом, характерным для бактерий (Oross and Possingham, 1989). В меристематических клетках деление пластид идет параллельно с делением клеток. Пропластиды должны поделиться до того, как поделятся сами клетки. В зрелых клетках пластиды обычно многочисленнее, чем исходные пропластиды. Большая часть пластид возникает при делении зрелых пластид во время роста клетки. Хотя деление пластид, по-видимому, контролируется ядром (Possingham and Lawrence, 1983), существует тесная взаимосвязь между делением пластид и репликацией пластидной ДНК. Деление пластид начинается с возникновения перетяжки в середине пластиды (рис. 2.14). Перетяжка стягивается все сильнее, и в конце концов две дочерние пластиды остаются соединены узким перешейком. Затем перешеек разрывается, и пластидные оболочки замыкаются. Процесс возникновения перетяжки вызывается сократительными кольцами, которые называются кольцами деления пластид. Они видны в электронный микроскоп как электронно-плот- 48 Анатомия растений Эзау Рис. 2.15 Этиолированный хлоропласт с проламеллярным телом в клетке листа сахарного тростника (Saccharum officinarum). В пластиде заметны рибосомы. (Иллюстрация предоставлена W. M. Laetsch.) Рис. 2.14 Делящиеся хлоропласты в листе сахарной свеклы (Beta vulgaris). Если бы деление продолжилось, дочерние пластиды разделились бы в области перетяжки — перешейке. Справа от места перетяжки видны три пероксисомы ные полосы. Таких колец два: внешнее кольцо на цитозольной стороне внешней мембраны и внутреннее кольцо на стромальной стороне внутренней мембраны пластиды. Перед появлением колец деления два белка — FtsZ1 и FtsZ2, гомологи бактериального белка клеточного деления FtsZ, подобные белкам цитоскелета, — собираются в кольцо на месте будущей перетяжки в строме внутри оболочки пластиды. Предполагается, что кольцо FtsZ определяет место деления (Kuroiwa et al., 2002). Молекулярный анализ деления хлоропластов указывает на то, что механизм деления пластид произошел от бактерий (Osteryoung and Pyke, 1998; Osteryoung and McAndrew, 2001; Miyagishima et al., 2001). Если развитие пропластиды в более дифференцированные формы пластид приостанавливается из-за отсутствия света, в ней могут сформироваться одно или несколько проламеллярных тел (рис. 2.15) — квазикристаллических структур, состоящих из трубчатых мембран (Gunning, 2001). Пластиды, содержащие проламеллярные тела, называются этиопластами (Kirk and TilneyBassett, 1978). Этиопласты формируются в ли- Рис. 2.16 Цикл развития пластид, начиная с развития хлоропласта из пропластиды (А). Изначально у пропластиды немного или совсем нет внутренних мембран. Б–Г — по мере дифференцировки пропластиды из внутренней мембраны оболочки пластиды образуются уплощенные везикулы, которые собираются в гранальные и стромальные тилакоиды. Д — система тилакоидов в зрелом хлоропласте не связана с оболочкой. Е, Ж — пропластиды могут также развиваться в хромопласты и лейкопласты. Показанный здесь лейкопласт — амилопласт, синтезирующий крахмал. Хромопласты могут образовываться как из пропластид, так и из хлоропластов и лейкопластов. Разные типы пластид могут переходить друг в друга (пунктирные стрелки). (Raven et al., 2005.) Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы 49 стьях растений, развивающихся в темноте. На свету при последующем превращении этиопластов в хлоропласты из мембран проламеллярных тел формируются тилакоиды. Показано, что для формирования проламеллярных тел в этиопластах проростков арабидопсиса (Arabidopsis) необходим синтез каротиноидов (Park et al., 2002). В природе пропластиды в эмбрионах некоторых семян сначала дифференцируются в этиопласты, а потом, попав на свет, этиопласты развиваются в хлоропласты. Интересно, что разные типы пластид могут довольно легко переходить друг в друга (рис. 2.16). МИТОХОНДРИИ Митохондрии, как и пластиды, окружены двумя мембранами (рис. 2.17 и 2.18). Внутренняя мембрана образует множество складок — крист. Кристы существенно увеличивают площадь поверхности, на которой располагаются ферменты и протекают химические реакции. Митохондрии обычно мельче пластид — около 0,5 мкм в диаметре, и очень разнообразны по форме и длине. В митохондриях происходит дыхание — процесс, связанный с высвобождением энергии из органических молекул и ее превращением в молекулы аденозинтрифосфата (АТФ), — основной источник быстрого получения энергии в клетке (Mackenzie and McIntosh, 1999; Møller, 2001; Bowsher and Tobin, 2001). Внутренняя среда митохондрии, окружающая кристы, — матрикс — плотный раствор, содержащий ферменты, коферменты, воду, фосфат и другие вещества, необходимые для дыхания. Внешняя мембрана достаточно легко проницаема для небольших молекул, а внутренняя мембрана пропускает только определенные молекулы, такие как пируват и АТФ, а остальные задерживает. Некоторые ферменты цикла лимонной кислоты растворены в матриксе. Другие ферменты, а также компо- Рис. 2.17 Трехмерная структура митохондрии. Внутренняя мембрана митохондрии собрана в складки — кристы. В кристах расположены многие ферменты и переносчики электронов, участвующие в дыхании. (Raven et al., 2005.) Рис. 2.18 Митохондрии. А — в клетке листа табака (Nicotiana tabacum). Оболочка состоит из двух мембран, а кристы расположены в плотной строме. Б — митохондрия в клетке листа шпината (Spinacia oleracea). На срезе видны несколько нитей ДНК в нуклеоиде. Обозначение: КС — клеточная стенка ненты электрон-транспортной цепи, встроены в поверхность крист. В большинстве растительных клеток содержатся сотни митохондрий — их количество определяется потребностью клетки в АТФ. Митохондрии постоянно находятся в движении и, по-видимому, свободно перемещаются с током цитоплазмы из одной части клетки в другую. Они также сливаются и делятся надвое (Arimura et al., 2004) при помощи колец деления, подобных тем, которые участвуют в делении пластид (Osteryoung, 2000). Показано, что движения митохондрий в культуре клеток табака (Nicotiana tabacum) связаны с актин-миозиновым комплексом (Van Gestel et al., 2002). Митохондрии скапливаются там, где нужна энергия. В клетках, плазматическая мембрана которых 50 Анатомия растений Эзау активно транспортирует вещества внутрь и наружу, митохондрии часто выстраиваются вдоль поверхности мембраны. Митохондрии, как и пластиды, — полуавтономные органеллы, содержащие все необходимые компоненты для синтеза некоторых из необходимых им белков. В матриксе находятся один или более ДНК-содержащих нуклеоида и множество 70S-рибосом, сходных с бактериальными (рис. 2.18). ДНК митохондрий не связана с гистонами. Таким образом, в растительной клетке ДНК присутствует в трех разных структурах: ядре, пластидах и митохондриях. Митохондриальные геномы растений гораздо крупнее (200– 2400 т. п. н.), чем у животных (14–42 т. п. н.), грибов (18–17 т. п. н.) и пластид (120–200 т. п. н.) (Backert et al., 1997; Giegé and Brennicke, 2001). Структурная организация митохондриального генома еще до конца не понятна. В нем постоянно присутствуют разные по размерам линейные и циклические, а также более сложные молекулы ДНК (Backert et al., 1997). Считается, что митохондрии произошли от свободноживущих α-протеобактерий путем эндосимбиоза (Gray, 1989). Как и в случае хлоропластов, в ходе эволюции большая часть ДНК митохондрий была перенесена в ядро (Adams et al., 2000; Gray, 2000). Есть также данные, что в процессе эволюции часть генетической информации из хлоропластов (Nugent and Palmer, 1988; Jukes and Osawa, 1990; Nakazono and Hirai, 1993) и, возможно, из ядра переместилась в митохондрии (Schuster and Brennicke, 1987; Marienfeld et al., 1999). В геноме растительных митохондрий закодировано всего около 30 белков. При этом примерно 4000 белков закодированы в ядре и переносятся в митохондрии из цитозоля. Митохондриальные белки, кодируемые в ядре, содержат на N-конце сигнальные пептиды — препоследовательности, которые направляют их в митохондрии (Braun and Schmitz, 1999; Mackenzie and McIntosh, 1999; Giegé and Brennicke, 2001). Генетическая информация, содержащаяся только в митохондриальной ДНК, может влиять на развитие всей клетки. Самое примечательное из таких явлений — цитоплазматическая мужская стерильность, не позволяющая формироваться функциональной пыльце, но не влияющая на женскую фертильность (Leaver and Gray, 1982). Это свойство, как и митохондриальная ДНК, передается по материнской линии. Поскольку таким образом предотвращается самоопыление, растения с цитоплазматической мужской стерильностью широко используются для коммерческого получения гибридных семян в F1 (например, у кукурузы, лука, моркови, свеклы и петунии). Митохондрии рассматриваются как ключевые участники регуляции программируемой гибели клеток — апоптоза — в клетках животных (глава 5) (Desagher and Martinou, 2000; Ferri and Kroemer, 2001; Finkel, 2001). Этот процесс запускается выходом цитохрома с из межмембранного пространства митохондрий. По-видимому, выход цитохрома с — ключевое событие для активации катаболических протеаз — каспаз (апоптоз-специфических цистеиновых протеаз). Хотя митохондрии могут также играть роль в программируемой смерти клеток у растений, маловероятно, что в этом процессе участвует цитохром с (Jones, 2000; Xu and Hanson, 2000; Young and Gallie, 2000; Yu et al., 2002; Balk et al., 2003; Yao et al., 2004). ПЕРОКСИСОМЫ В отличие от пластид и митохондрий, окруженных двумя мембранами, пероксисомы (также называемые микротельцами) — это сферические органеллы, окруженные одной мембраной (рис. 2.14, 2.19) (Frederick et al., 1975; Olsen, 1998). Однако наиболее существенное отличие пероксисом от пластид и митохондрий — это отсутствие в них ДНК и рибосом. Следовательно, все белки пероксисом кодируются в ядре, и, по крайней мере, белки матрикса синтезируются на рибосомах в цитозоле и затем переносятся в пероксисому. Часть мембранных белков пероксисомы могут сначала отправляться в эндоплазматический ретикулум и уже оттуда — в органеллу путем везикулярного транспорта (Johnson and Olsen, 2001). Размеры пероксисом — от 0,5 до 1,5 мкм. В них отсутствуют внутренние мембраны, а содержимое — гранулярное и иногда включает аморфное или кристаллическое белковое тело. Согласно господствующему мнению, пероксисомы — самовоспроизводящиеся органеллы: новые пероксисомы возникают из уже существующих путем деления. Наличие везикулярного транспорта из эндоплазматического ретикулума к пероксисомам привело некоторых исследователей к мысли, что эти органеллы могут также возникать de novo (Kunau and Erdmann, 1998; Titorenko and Rachubinski, 1998; Mullen et al., 2001), но это мнение оспаривается другими исследователями (Purdue and Lazarow, 2001). С биохимической точки зрения, для пероксисом характерно присутствие хотя бы одной оксидазы, продуцирующей перекись водорода, и каталазы для ее расщепления (Tolbert, 1980; Olsen, 1998). Важное свойство пероксисом — их «метаболическая пластичность», в том смысле, что состав ферментов в них может меняться в зависимости от организма, типа клетки или ткани и условий среды (Copras et al., 2001). Пероксисомы осуществляют широкий круг метаболических функций (Hu et al., 2002). В растениях хорошо изучены два различных типа пероксисом (Tolbert and Essner, 1981; Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы 51 Рис. 2.19 Органеллы в клетках листа сахарной свеклы (Beta vulgaris) (А) и табака (Nicotiana tabacum) (Б). Можно сравнить одинарные элементарные мембраны, окружающие пероксисомы, и двумембранные оболочки других органелл. Одна из пероксисом содержит кристалл (Б). В хлоропласте (А) и в митохондрии (Б) видны рибосомы. (Esau, 1977.) Trelease, 1984; Kindl, 1992). Пероксисомы первого типа присутствует в зеленых листьях, где играет важную роль в гликолатном цикле, связанном с фотодыханием — процессом, при котором поглощается кислород и выделяется углекислый газ. Фотодыхание включает взаимодействие между пероксисомами, митохондриями и хлоропластами, поэтому эти три органеллы обычно располагаются очень близко друг к другу (рис. 2.19, А). Биологическая функция фотодыхания пока неясна (Taiz and Zeiger, 2002). Пероксисомы второго типа присутствуют в эндосперме или семядолях прорастающих семян, где они играют существенную роль в превращении жиров в углеводы через цепь реакций, известную как глиоксилатный цикл. Соответственно, эти пероксисомы также называют глиоксисомы. Два типа пероксисом могут перехо- дить друг в друга (Kindl, 1992; Nishimura et al., 1993, 1998). Например, семядоли некоторых семян на ранних стадиях прорастания лишены света. Когда семядоли постепенно выходят на свет, они могут позеленеть. По мере истощения запаса жиров и возникновения хлоропластов, глиоксисомы преобразуются в типичные для листа пероксисомы, но могут вновь приобрести свойства глиоксисом при старении тканей. В ряде исследований было показано, что растительные пероксисомы, подобно пластидам и митохондриям, — подвижные органеллы, передвижение которых зависимо от актина (Collings et al., 2002; Jedd and Chua, 2002; Mano et al., 2002; Mathur et al., 2002). Установлено, что пероксисомы лука-порея (Allium porrum) и арабидопсиса (Arabidopsis) могут активно перемещаться вдоль пучков актиновых филаментов (Collings 52 Анатомия растений Эзау et al., 2002; Mano et al., 2002). У арабидопсиса они развивали скорость до 10 мкм/с (Jedd and Chua, 2002). Показано также, что у арабидопсиса пероксисомы перемещаются при помощи миозина (Jedd and Chua, 2002). ВАКУОЛИ Наличие вакуоли, наряду с пластидами и клеточной стенкой, — одно из трех свойств, отличающих растительную клетку от животной. Как указывалось выше, вакуоли окружены одной мембраной — тонопластом, или вакуолярной мембраной (см. рис. 2.2). Вакуоли — очень разнообразные по форме, размеру, содержимому и функции органеллы (Wink, 1993; Marty, 1999). В клетке может находиться более одного типа вакуолей. Одни вакуоли работают как запасающие органеллы, другие — как литические. Эти два типа вакуолей отличаются наличием в тонопласте специфических трансмембранных интегральных белков. Например, -TIP (от англ. tonoplast integral protein — трансмембранный интегральный белок) располагается в тонопласте вакуолей, запасающих белки, а -TIP — в тонопласте литических вакуолей. Оба типа белков могут обнаруживаться в тонопласте крупных вакуолей — повидимому, как результат слияния двух разных вакуолей в ходе роста клетки (Paris et al., 1996; Miller and Anderson, 1999). Во многих меристематических клетках растений имеется множество маленьких вакуолей. По мере роста клетки вакуоли увеличиваются в размерах и сливаются в одну большую вакуоль (рис. 2.20). Рост клеток происходит в значительной степени за счет увеличения вакуолей. В зрелой клетке до 90% объема может занимать вакуоль, а вся остальная цитоплазма представляет собой тонкий периферический слой, прижатый к клеточной стенке. Заполняя большую часть клетки «недорогим» (с точки зрения энергозатрат) содержимым вакуоли, растения экономят на «дорогом», богатом азотом материале цитоплазмы, а также создают большую площадь поверхности соприкосновения между тонким слоем цитоплазмы и внешней средой протопласта (Wiebe, 1978). Тонопласт — избирательно проницаемая мембрана, которая участвует в регуляции осмотических процессов, связанных с вакуолями. Прямое следствие этого — обеспечение упругости тканей растения, что представляет собой одну из основных задач вакуоли и тонопласта. Основной компонент вакуолей, не запасающих белок, — вода. Состав других компонентов различается в зависимости от вида растения, органа и типа клетки, их стадии развития и физиологического состояния (Nakamura and Matsuoka, 1993; Wink, 1993). В дополнение к неорганическим ионам, таким как Ca2+, Cl–, K+, Na+, NO3– и Рис. 2.20 Клетка паренхимы листа табака (Nicotiana tabacum). Ядро «подвешено» в центре вакуоли на плотных тяжах цитоплазмы. Плотное гранулярное вещество в ядре — хроматин PO42–, вакуоли обычно содержат сахара, органические кислоты и аминокислоты. Водный раствор содержимого вакуоли называют клеточным соком. Иногда концентрация какого-либо вещества в вакуоли достигает уровня, достаточного для образования кристаллов. Особенно часто встречаются кристаллы оксалата кальция, которые могут принимать разнообразную форму (глава 3). В большинстве случаев вакуоли не синтезируют молекулы, которые в них находятся: вещества поступают в вакуоли из других частей цитоплазмы. Строгий контроль транспорта продуктов метаболизма и неорганических ионов через тонопласт обеспечивает оптимальную работу клетки (Martinoia, 1992; Nakamura and Matsuoka, 1993; Wink, 1993). Вакуоли — важные запасающие органеллы для ряда продуктов метаболизма. Первичные метаболиты — вещества, играющие основную роль в метаболизме клетки, такие как сахара и органические кислоты, хранятся в вакуоли только временно. Например, в фотосинтезирующих листьях многих видов растений большая часть сахара, наработанного в течение дня, запасается в Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы вакуолях клеток мезофилла, а ночью перемещается в другие части растения. В САМ-растениях (от Crassulaceae аcid мetabolism — кислотный метаболизм толстянковых) малат запасается в вакуолях ночью, а днем высвобождается из вакуолей и декарбоксилируется. Полученный СО2 затем используется в цикле Кальвина в хлоропластах (Kluge et al., 1982; Smith, 1987). Вакуоли семян — основное место запасания белков (Herman and Larkins, 1999). Вакуоли также удаляют из цитоплазмы токсичные вторичные метаболиты, такие как алкалоид никотин и фенольные соединения — таннины (рис. 2.21). Вторичные метаболиты не играют никакой очевидной роли в первичном метаболизме растения и могут постоянно содержаться в вакуоли. Значительное количество вторичных метаболитов, которые накапливаются в вакуоли, токсично не только для самого растения, но и для патогенных микроорганизмов, паразитов и/или растительноядных животных и играют важную роль в защите растения. Некоторые из вторичных метаболитов, запасаемых в вакуоли, сами по себе нетоксичны, но при повреждении вакуоли гидролизуются до очень токсичных продуктов, таких как цианид, горчичное масло и агликоны (Matile, 1982; Boller and Wiemken, 1986). Таким образом, дополнительными функциями вакуолей могут считаться удаление из цитоплазмы токсичных и хранение защитных веществ. Вакуоль часто является местом отложения пигментов. Синий, фиолетовый, пурпурный, Рис. 2.21 Таннин-содержащая вакуоль в клетке листа мимозы (Mimosa pudica). Электронно-плотный таннин заполняет центральную вакуоль клетки 53 темно-красный и алый цвета растительным клеткам придает группа пигментов — антоцианов. Эти пигменты часто встречаются в эпидермальных клетках. В отличие от большинства других пигментов растений (хлорофиллов, каротиноидов) антоцианы легко растворимы в воде и находятся в вакуоли в виде раствора. Они отвечают за красную и синюю окраску многих фруктов (виноград, вишня, слива) и овощей (капуста, редис, репа), а также цветов (герань, дельфиниум, петуния, пион, роза). Предполагается, что они нужны для привлечения животных — опылителей и распространителей семян. Известно также, что антоцианы в вакуолях периферических слоев клеток у проростков капусты (Brassica) изолируют молибден (Hale et al., 2001). В ряде семейств растений за желтую и красную окраску в некоторых случаях отвечают азот-содержащие беталаины — еще один класс водорастворимых пигментов. У этих растений — все они относятся к порядку маревых (Chenopodiales) — отсутствуют антоцианы. Красный цвет свекле и цветкам бугенвиллеи (Bougainvillea) придает присутствие бетацианинов (красных беталаинов). Желтые беталаины называют бетаксантинами (Piattelli, 1981). Антоцианы отвечают также за яркий красный цвет некоторых осенних листьев. Эти пигменты образуются в ответ на холодную солнечную погоду, когда листья перестают синтезировать хлорофилл. По мере распада имеющегося в листе хлорофилла вновь синтезированные антоцианы становятся хорошо видны. В листьях, не синтезирующих антоцианы, осенью с распадом хлорофилла становятся заметны более стабильные желто-оранжевые каротиноиды, которые уже присутствуют в хлоропластах. Самая яркая осенняя окраска листьев возникает в годы, когда осенью преобладает прохладная ясная погода (Kozlowski and Pallardy, 1997). Какую роль играют антоцианы в листьях? У кизила отпрыскового (Cornus stolonifera) антоцианы образуют пигментированный слой в палисадном мезофилле осенью, снижая количество света, поглощаемого хлорофиллом перед листопадом. Предполагается, что этот оптический защитный слой снижает риск фотоокислительного повреждения клеток листа по мере их старения. Такое повреждение может снизить эффективность возврата питательных веществ из стареющего листа (Feild et al., 2001). Помимо фотоокислительного повреждения считается, что антоцианы защищают от фотоингибирования (Havaux and Kloppstech, 2001; Lee, D. W., and Gould, 2002; Steyn et al., 2002) — снижения фотосинтетической эффективности из-за избыточной энергии возбуждения в реакционном центре фотосистемы II. Фотоингибирование часто возникает у растений подлеска, неожиданно попавших в лучи прямого солнечного света (солнечные 54 Анатомия растений Эзау блики), которые проходят через кроны деревьев, когда листья колышутся на ветру (Pearcy, 1990). Литические вакуоли участвуют в расщеплении макромолекул и переработке компонентов клетки. Целые органеллы, такие как стареющие пластиды и митохондрии, могут быть поглощены и разрушены вакуолями, содержащими большое количество гидролизующих и окисляющих ферментов. Большая центральная вакуоль может накапливать гидролазы, которые при разрушении тонопласта приводят к полному автолизу цитоплазмы. Так происходит при программируемой смерти клеток в ходе дифференцировки трахеальных элементов (глава 10). Этой гидролизующей активностью литические вакуоли сходны по функции с лизосомами — органеллами животной клетки. Долгое время считалось, что новые вакуоли возникают при расширении специальных участков гладкого эндоплазматического ретикулума или из везикул аппарата Гольджи. Большая часть данных подтверждает гипотезу о формировании вакуолей de novo из эндоплазматического ретикулума (Robinson, 1985; Hörtensteiner et al., 1992; Herman et al., 1994). РИБОСОМЫ Рибосомы — маленькие частицы, всего около 17–22 нм в диаметре (рис. 2.22), состоящие из белка и РНК (Davies and Larkins, 1980). Хотя число белковых молекул в рибосоме существенно превышает число молекул РНК, около 60% рибосомы по массе составляет РНК. На рибосомах аминокислоты соединяются друг с другом, образуя белки, поэтому в цитоплазме метаболически активных клеток рибосомы присутствуют в значительных количествах (Lake, 1981). Каждая рибосома состоит из двух субъединиц — большой и малой, в составе каждой из которых имеются белковые молекулы и особая рибосомальная РНК. Рибосомы могут находиться в свободном виде в цитозоле, а могут быть прикреплены к эндоплазматическому ретикулуму и внешней стороне ядерной оболочки. Рибосомы — наиболее многочисленные структуры клетки и встречаются также в ядре, митохондриях и пластидах. Как указывалось ранее, рибосомы пластид и митохондрий по размеру близки к бактериальным. Рибосомы, на которых активно идет синтез белка, образуют группы — полисомы, или полирибосомы (см. рис. 2.22), объединенные молекулами информационной РНК, несущими генетическую информацию из ядра. Аминокислоты, из которых синтезируются белки, доставляются к полисомам при помощи транспортных РНК, находящихся в цитозоле. Синтез белка — трансляция — потребляет больше энергии, чем любой другой биосинтетический процесс. Эта энергия Рис. 2.22 Рибосомы. А — в клетке обкладки проводящего пучка листа кукурузы (Zea mays). Стрелка указывает на пучок актиновых филаментов. Б — полисома (полирибосома), присоединенная к поверхности эндоплазматического ретикулума в клетке листа табака (Nicotiana tabacum). (Б — Esau, 1977.) обеспечивается за счет гидролиза гуанозинтрифосфата (ГТФ). Синтез полипептидов (белков), закодированных в ядерных генах, начинается на полисомах, находящихся в цитозоле, и продолжается одним из двух путей. Если синтезируемый белок должен попасть в эндоплазматический ретикулум, полисома соединяется с ним на начальных стадиях трансляции. Полипептиды и связанные с ними полисомы направляются к эндоплазматическому ретикулуму при помощи сигнальной последовательности, находящейся на N-конце каждого полипептида. Полипептиды переносятся через мембрану в эндоплазматический ретикулум (или, в случае интегральных белков, закрепляются в мембране) по мере синтеза их цепи. Если же синтезируемый белок должен остаться в цитозоле или попасть в ядро, митохондрии, пластиды или пероксисомы, полисома остается в цитозоле. Полипептиды, отделяющиеся от свободных полисом, либо остаются в цитозоле, либо направляются в нужный компонент клетки при помощи сигнальной последовательности (Holtzman, 1992). Свободные и связанные с мембраной рибосомы структурно и функционально идентичны и отличаются друг от друга только Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы белками, которые они синтезируют в данный момент. ЛИТЕРАТУРА К ГЛАВЕ 2 ADAMS, K. L., D. O. DALEY, Y.-L. QIU, J. WHELAN, and J. D. PALMER. 2000. Repeated, recent and diverse transfers of a mitochondrial gene to the nucleus in flowering plants. Nature 408, 354–357. ARIMURA, S.-I., A. HIRAI, and N. TSUTSUMI. 2001. Numerous and highly developed tubular projections from plastids observed in tobacco epidermal cells. Plant Sci. 160, 449–454. ARIMURA, S.-I., J. YAMAMOTO, G. P. AIDA, M. NAKAZONO, and N. TSUTSUMI. 2004. Frequent fusion and fission of plant mitochondria with unequal nucleoid distribution. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 101, 7805–7808. BACKERT, S., B. L. NIELSEN, and T. BÖRNER. 1997. The mystery of the rings: Structure and replication of mitochondrial genomes from higher plants. Trends Plant Sci. 2, 477–483. BALK, J., S. K. CHEW, C. J. LEAVER, and P. F. MCCABE. 2003. The intermembrane space of plant mitochondria contains a DNase activity that may be involved in programmed cell death. Plant J. 34, 573–583. BASKIN, T. I. 2000. The cytoskeleton. In: Biochemistry and Molecular Biology of Plants, pp. 202–258, B. B. Buchanan, W. Gruissem, and R. L. Jones, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. BATTEY, N. H., N. C. JAMES, A. J. GREENLAND, and C. BROWNLEE. 1999. Exocytosis and endocytosis. Plant Cell 11, 643–659. BOLLER, T., and A. WIEMKEN. 1986. Dynamics of vacuolar compartmentation. Annu. Rev. Plant Physiol. 37, 137–164. BÖLTER, B., and J. SOLL. 2001. Ion channels in the outer membranes of chloroplasts and mitochondria: Open doors or regulated gates? EMBO J. 20, 935– 940. BONIOTTI, M. B., and M. E. GRIFFITH. 2002. “Crosstalk” between cell division cycle and development in plants. Plant Cell 14, 11–16. BOWSHER, C. G., and A. K. TOBIN. 2001. Compartmentation of metabolism within mitochondria and plastids. J. Exp. Bot. 52, 513–527. BRAUN, H.-P., and U. K. SCHMITZ. 1999. The protein-import apparatus of plant mitochondria. Planta 209, 267–274. BRUCE, B. D. 2000. Chloroplast transit peptides: Structure, function and evolution. Trends Cell Biol. 10, 440–447. CAMARA, B., J. BOUSQUET, C. CHENICLET, J.P. CARDE, M. KUNTZ, J.-L. EVRARD, and J.-H. WEIL. 1989. Enzymology of isoprenoid biosynthesis and expression of plastid and nuclear genes during chromoplast differentiation in 55 pepper fruits (Capsicum annuum). In: Physiology, Biochemistry, and Genetics of Nongreen Plastids, pp. 141–156, C. D. Boyer, J. C. Shannon, and R. C. Hardison, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. CAMARA, B., P. HUGUENEY, F. BOUVIER, M. KUNTZ, and R. MONÉGER. 1995. Biochemistry and molecular biology of chromoplast development. Int. Rev. Cytol. 163, 175–247. CARDE, J.-P. 1984. Leucoplasts: A distinct kind of organelles lacking typical 70S ribosomes and free thylakoids. Eur. J. Cell Biol. 34, 18–26. CHEUNG, A. Y., T. MCNELLIS, and B. PIEKOS. 1993. Maintenance of chloroplast components during chromoplast differentiation in the tomato mutant Green Flesh. Plant Physiol. 101, 1223–1229. CHRISPEELS, M. J., N. M. CRAWFORD, and J. I. SCHROEDER. 1999. Proteins for transport of water and mineral nutrients across the membranes of plant cells. Plant Cell 11, 661–676. CLINE, K., R. HENRY, C.-J. LI, and J.-G. YUAN. 1993. Multiple pathways for protein transport into or across the thylakoid membrane. EMBO J. 12, 4105–4114. CLOWES, F. A. L., and B. E. JUNIPER. 1968. Plant Cells. Blackwell Scientific, Oxford. COLLINGS, D. A., J. D. I. HARPER, J. MARC, R. L. OVERALL, and R. T. MULLEN. 2002. Life in the fast lane: Actin-based motility of plant peroxisomes. Can. J. Bot. 80, 430–441. COOKE, T. J., and B. LU. 1992. The independence of cell shape and overall form in multicellular algae and land plants: Cells do not act as building blocks for constructing plant organs. Int. J. Plant Sci. 153, S7–S27. CORPAS, F. J., J. B. BARROSO, and L. A. DEL RÍO. 2001. Peroxisomes as a source of reactive oxygen species and nitric oxide signal molecules in plant cells. Trends Plant Sci. 6, 145–150. CUNNINGHAM, F. X., JR., and E. GANTT. 1998. Genes and enzymes of carotenoid biosynthesis in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 49, 557–583. CUTLER, S., and D. EHRHARDT. 2000. Dead cells don’t dance: Insights from live-cell imaging in plants. Curr. Opin. Plant Biol. 3, 532–537. D’AMATO, F. 1998. Chromosome endoreduplication in plant tissue development and function. In: Plant Cell Proliferation and Its Regulation in Growth and Development, pp. 153–166, J. A. Bryant and D. Chiatante, eds. Wiley, Chichester. DAVIES, E., and B. A. LARKINS. 1980. Ribosomes. In: The Biochemistry of Plants, vol. 1, The Plant Cell, pp. 413–435, N. E. Tolbert, ed. Academic Press, New York. DE BARY, A. 1879. Besprechung. K. Prantl. Lehrbuch der Botanik für mittlere und höhere ehranstalten. Bot. Ztg. 37, 221–223. DELROT, S., R. ATANASSOVA, E. GOMÈS, and P. COUTOS-THÉVENOT. 2001. Plasma membrane 56 Анатомия растений Эзау transporters: A machinery for uptake of organic solutes and stress resistance. Plant Sci. 161, 391– 404. DEN BOER, B. G. W., and J. A. H. MURRAY. 2000. Triggering the cell cycle in plants. Trends Cell Biol. 10, 245–250. DEPAMPHILIS, C. W., and J. D. PALMER. 1989. Evolution and function of plastid DNA: A review with special reference to nonphotosynthetic plants. In: Physiology, Biochemistry, and Genetics of Nongreen Plastids, pp. 182–202, C. D. Boyer, J. C. Shannon, and R. C. Hardison, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. DESAGHER, S., and J.-C. MARTINOU. 2000. Mitochondria as the central control point of apoptosis. Trends Cell Biol. 10, 369–377. DINGWALL, C., and R. LASKEY. 1992. The nuclear membrane. Science 258, 942–947. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. FEILD, T. S., D. W. LEE, and N. M. HOLBROOK. 2001. Why leaves turn red in autumn. The role of anthocyanins in senescing leaves of red-osier dogwood. Plant Physiol. 127, 566–574. FERRI, K. F., and G. KROEMER. 2001. Mitochondria—The suicide organelles. BioEssays 23, 111– 115. FINKEL, E. 2001. The mitochondrion: Is it central to apoptosis? Science 292, 624–626. FLÜGGE, U.-I. 1990. Import of proteins into chloroplasts. J. Cell Sci. 96, 351–354. FRANKLIN, A. E., and W. Z. CANDE. 1999. Nuclear organization and chromosome segregation. Plant Cell 11, 523–534. FREDERICK, S. E., P. J. GRUBER, and E. H. NEWCOMB. 1975. Plant microbodies. Protoplasma 84, 1–29. FRICKER, M. D., and K. J. OPARKA. 1999. Imaging techniques in plant transport: Meeting review. J. Exp. Bot. 50(suppl. 1), 1089–1100. FULGOSI, H., and J. SOLL. 2001. A gateway to chloroplasts—Protein translocation and beyond. J. Plant Physiol. 158, 273–284. GAIDAROV, I., F. SANTINI, R. A. WARREN, and J. H. KEEN. 1999. Spatial control of coated-pit dynamics in living cells. Nature Cell Biol. 1, 1–7. GANT, T. M., and K. L. WILSON. 1997. Nuclear assembly. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 13, 669–695. GERACE, L., and R. FOISNER. 1994. Integral membrane proteins and dynamic organization of the nuclear envelope. Trends Cell Biol. 4, 127–131. GIEGÉ, P., and A. BRENNICKE. 2001. From gene to protein in higher plant mitochondria. C. R. Acad. Sci., Paris, Sci. de la Vie 324, 209–217. GOLDSCHMIDT, E. E. 1988. Regulatory aspects of chlorochromoplast interconversions in senescing Citrus fruit peel. Isr. J. Bot. 37, 123–130. GÖRLICH, D. 1997. Nuclear protein import. Curr. Opin. Cell Biol. 9, 412–419. GÖRLICH, D., and I. W. MATTAJ. 1996. Nucleocytoplasmic transport. Science 271, 1513–1518. GRAY, J. C. 1996. Biogenesis of chloroplasts in higher plants. In: Membranes: Specialized Functions in Plants, pp. 441–458, M. Smallwood, J. P. Knox, and D. J. Bowles, eds. BIOS Scientific, Oxford. GRAY, J. C., J. A. SULLIVAN, J. M. HIBBERD, and M. R. HANSEN. 2001. Stromules: Mobile protrusions and interconnections between plastids. Plant Biol. 3, 223–233. GRAY, M. W. 1989. Origin and evolution of mitochondrial DNA. Annu. Rev. Cell Biol. 5, 25– 50. GRAY, M. W. 2000. Mitochondrial genes on the move. Nature 408, 302–305. GRÖNEGRESS, P. 1971. The greening of chromoplasts in Daucus carota L. Planta 98, 274–278. GUNNING, B. E. S. 2001. Membrane geometry of “open” prolamellar bodies. Protoplasma 215, 4–15. GUNNING, B. E. S., and M. SAMMUT. 1990. Rearrangements of microtubules involved in establishing cell division planes start immediately after DNA synthesis and are completed just before mitosis. Plant Cell 2, 1273–1282. HAGEMANN, R. 1960. Die Plastidenentwicklung in Tomaten-Kotyledonen. Biol. Zentralbl. 79, 393– 411. HALE, K. L., S. P. MCGRATH, E. LOMBI, S. M. STACK, N. TERRY, I. J. PICKERING, G. N. GEORGE, and E. A. H. PILON-SMITS. 2001. Molybdenum sequestration in Brassica species. A role for anthocyanins? Plant Physiol. 126, 1391– 1402. HANSMANN, P., R. JUNKER, H. SAUTER, and P. SITTE. 1987. Chromoplast development in daffodil coronae during anthesis. J. Plant Physiol. 131, 133–143. HANSTEIN, J. 1880. Einige Züge aus der Biologie des Protoplasmas. Botanische Abhandlungen aus dem Gebiet der Morphologie und Physiologie, Band 4, Heft 2. Marcus, Bonn. HAUPT, W., and R. SCHEUERLEIN. 1990. Chloroplast movement. Plant Cell Environ. 13, 595–614. HAVAUX, M., and K. KLOPPSTECH. 2001. The protective functions of carotenoid and flavonoid pigments against excess visible radiation at chilling temperature investigated in Arabidopsis npq and tt mutants. Planta 213, 953–966. HAWES, C., C. M. SAINT-JORE, F. BRANDIZZI, H. ZHENG, A. V. ANDREEVA, and P. BOEVINK. 2001. Cytoplasmic illuminations: in planta targeting of fluorescent proteins to cellular organelles. Protoplasma 215, 77–88. HEESE-PECK, A., and N. V. RAIKHEL. 1998. The nuclear pore complex. Plant Mol. Biol. 38, 145– 162. HEMERLY, A. S., P. C. G. FERREIRA, M. VAN MONTAGU, and D. INZÉ. 1999. Cell cycle control and plant morphogenesis: Is there an essential link? BioEssays 21, 29–37. Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы HEPLER, P. K., and B. E. S. GUNNING. 1998. Confocal fluorescence microscopy of plant cells. Protoplasma 201, 121–157. HERMAN, E. M., and B. A. LARKINS. 1999. Protein storage bodies and vacuoles. Plant Cell 11, 601– 614. HERMAN, E. M., X. LI, R. T. SU, P. LARSEN, H.-T. HSU, and H. SZE. 1994. Vacuolar-type H+-ATPases are associated with the endoplasmic reticulum and provacuoles of root tip cells. Plant Physiol. 106, 1313–1324. HICKS, G. R., and N. V. RAIKHEL. 1995. Protein import into the nucleus: An integrated view. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 11, 155–188. HOLTZMAN, E. 1992. Intracellular targeting and sorting. Bio-Science 42, 608–620. HÖRTENSTEINER, S., E. MARTINOIA, and N. AMRHEIN. 1992. Reappearance of hydrolytic activities and tonoplast proteins in the regenerated vacuole of evacuolated protoplasts. Planta 187, 113–121. HU, J., M. AGUIRRE, C. PETO, J. ALONSO, J. ECKER, and J. CHORY. 2002. A role for peroxisomes in photomorphogenesis and development of Arabidopsis. Science 297, 405– 409. HUNTLEY, R. P., and J. A. H. MURRAY. 1999. The plant cell cycle. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 440–446. IVANOVA, M., and T. L. ROST. 1998. Cytokinins and the plant cell cycle: Problems and pitfalls of proving their function. In: Plant Cell Proliferation and Its Regulation in Growth and Development, pp. 45–57, J. A. Bryant and D. Chiatante, eds. Wiley, New York. JACOBSON, K., E. D. SHEETS, and R. SIMSON. 1995. Revisiting the fluid mosaic model of membranes. Science 268, 1441–1442. JACQMARD, A., C. HOUSSA, and G. BERNIER. 1994. Regulation of the cell cycle by cytokinins. In: Cytokinins: Chemistry, Activity, and Function, pp. 197–215, D. W. S. Mok and M. C. Mok, eds. CRC Press, Boca Raton, FL. JAVOT, H., and C. MAUREL. 2002. The role of aquaporins in root water uptake. Ann. Bot. 90, 301–313. JEDD, G., and N.-H. CHUA. 2002. Visualization of peroxisomes in living plant cells reveals acto-myosin-dependent cytoplasmic streaming and peroxisome budding. Plant Cell Physiol. 43, 384–392. JOHNSON, T. L., and L. J. OLSEN. 2001. Building new models for peroxisome biogenesis. Plant Physiol. 127, 731–739. JONES, A. 2000. Does the plant mitochondrion integrate cellular stress and regulate programmed cell death? Trends Plant Sci. 5, 225–230. JUKES, T. H., and S. OSAWA. 1990. The genetic code in mitochondria and chloroplasts. Experientia 46, 1117–1126. KAGAWA, T., and M. WADA. 2000. Blue lightinduced chloroplast relocation in Arabidopsis 57 thaliana as analyzed by microbeam irradiation. Plant Cell Physiol. 41, 84–93. KAGAWA, T., and M. WADA. 2002. Blue lightinduced chloroplast relocation. Plant Cell Physiol. 43, 367–371. KAPLAN, D. R. 1992. The relationship of cells to organisms in plants: Problem and implications of an organismal perspective. Int. J. Plant Sci. 153, S28–S37. KAPLAN, D. R., and W. HAGEMANN. 1991. The relationship of cell and organism in vascular plants. BioScience 41, 693–703. KEEGSTRA, K., and K. CLINE. 1999. Protein import and routing systems of chloroplasts. Plant Cell 11, 557–570. KINDL, H. 1992. Plant peroxisomes: Recent studies on function and biosynthesis. Cell Biochem. Funct. 10, 153–158. KIRK, J. T. O., and R. A. E. TILNEY-BASSETT. 1978. The Plastids. Their Chemistry, Structure, Growth, and Inheritance, rev. 2nd ed. Elsevier/ North-Holland Biomedical Press, Amsterdam. KJELLBOM, P., C. LARSSON, I. JOHANSSON, M. KARLSSON, and U. JOHANSON. 1999. Aquaporins and water homeostasis in plants. Trends Plant Sci. 4, 308–314. KLUGE, M., A. FISCHER, and I. C. BUCHANANBOLLIG. 1982. Metabolic control of CAM. In: Crassulacean Acid Metabolism, pp. 31–50, I. P. Ting and M. Gibbs, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. KNOTH, R., P. HANSMANN, and P. SITTE. 1986. Chromoplasts of Palisota barteri, and the molecular structure of chromoplast tubules. Planta 168, 167–174. KÖHLER, R. H., and M. R. HANSON. 2000. Plastid tubules of higher plants are tissue-specific and developmentally regulated. J. Cell Sci. 113, 81–89. KÖHLER, R. H., J. CAO, W. R. ZIPFEL, W. W. WEBB, and M. R. HANSON. 1997. Exchange of protein molecules through connections between higher plant plastids. Science 276, 2039–2042. KONDOROSI, E., F. ROUDIER, and E. GENDREAU. 2000. Plant cellsize control: Growing by ploidy? Curr. Opin. Plant Biol. 3, 488–492. KOST, B., and N.-H. CHUA. 2002. The plant cytoskeleton: Vacuoles and cell walls make the difference. Cell 108, 9–12. KOZLOWSKI, T. T., and S. G. PALLARDY. 1997. Physiology of Woody Plants, 2nd ed. Academic Press, San Diego. KUNAU, W.-H., and R. ERDMANN. 1998. Peroxisome biogenesis: Back to the endoplasmic reticulum? Curr. Biol. 8, R299–R302. KUNTZ, M., J.-L. EVRARD, A. D’HARLINGUE, J.H. WEIL, and B. CAMARA. 1989. Expression of plastid and nuclear genes during chromoplast differentiation in bell pepper (Capsicum annuum) and sunflower (Helianthus annuus). Mol. Gen. Genet. 216, 156–163. 58 Анатомия растений Эзау KUROIWA, H., T. MORI, M. TAKAHARA, S.-Y. MIYAGISHIMA, and T. KUROIWA. 2002. Chloroplast division machinery as revealed by immunofluorescence and electron microscopy. Planta 215, 185–190. KWOK, E. Y., and M. R. HANSON. 2004. Stromules and the dynamic nature of plastid morphology. J. Microsc. 214, 124–137. LAKE, J. A. 1981. The ribosome. Sci. Am. 245 (August), 84–97. LAM, E., D. PONTIER, and O. DEL POZO. 1999. Die and let live—Programmed cell death in plants. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 502–507. LARDY, H. A. 1965. On the direction of pyridine nucleotide oxidation-reduction reactions in gluconeogenesis and lipogenesis. In: Control of Energy Metabolism, pp. 245–248, B. Chance, R. W. Estabrook, and J. R. Williamson, eds. Academic Press, New York. LARKINS, B. A., B. P. DILKES, R. A. DANTE, C. M. COELHO, Y.-M. WOO, and Y. LIU. 2001. Investigating the hows and whys of DNA endoreduplication. J. Exp. Bot. 52, 183–192. LEAVER, C. J., and M. W. GRAY. 1982. Mitochondrial genome organization and expression in higher plants. Annu. Rev. Plant Physiol. 33, 373–402. LEE, D. W., and K. S. GOULD. 2002. Why leaves turn red. Am. Sci. 90, 524–531. LEE, J.-Y., B.-C. YOO, and W. J. LUCAS. 2000. Parallels between nuclear-pore and plasmodesmal trafficking of information molecules. Planta 210, 177–187. LEONARD, R. T., and T. K. HODGES. 1980. The plasma membrane. In: The Biochemistry of Plants, vol. 1, The Plant Cell, pp. 163–182, N. E. Tolbert, ed. Academic Press, New York. LIAN, H.-L., X. YU, Q. YE, X.-S. DING, Y. KITAGAWA, S.-S. KWAK, W.-A. SU, and Z.C. TANG. 2004. The role of aquaporin RWC3 in drought avoidance in rice. Plant Cell Physiol. 45, 481–489. LJUBEŠIĆ, N., M. WRISCHER, and Z. DEVIDÉ. 1996. Chromoplast structures in Thunbergia flowers. Protoplasma 193, 174–180. LOGAN, H., M. BASSET, A.-A. VÉRY, and H. SENTENAC. 1997. Plasma membrane transport systems in higher plants: From black boxes to molecular physiology. Physiol. Plant. 100, 1–15. LUCAS, W. J., B. DING, and C. VAN DER SCHOOT. 1993. Plasmodesmata and the supracellular nature of plants. New Phytol. 125, 435–476. MACKENZIE, S., and L. MCINTOSH. 1999. Higher plant mitochondria. Plant Cell 11, 571–586. MADIGAN, M. T., J. M. MARTINKO, and J. PARKER. 2003. Brock Biology of Microorganisms, 10th ed. Pearson Education, Upper Saddle River, NJ. MAESHIMA, M. 2001. Tonoplast transporters: organization and function. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 52, 469–497. MANO, S., C. NAKAMORI, M. HAYASHI, A. KATO, M. KONDO, and M. NISHIMURA. 2002. Distribution and characterization of peroxisomes in Arabidopsis by visualization with GFP: Dynamic morphology and actin-dependent movement. Plant Cell Physiol. 43, 331–341. MARANO, M. R., and N. CARRILLO. 1991. Chromoplast formation during tomato fruit ripening. No evidence for plastid DNA methylation. Plant Mol. Biol. 16, 11–19. MARANO, M. R., and N. CARRILLO. 1992. Constitutive transcription and stable RNA accumulation in plastids during the conversion of chloroplasts to chromoplasts in ripening tomato fruits. Plant Physiol. 100, 1103–1113. MARIENFELD, J., M. UNSELD, and A. BRENNICKE. 1999. The mitochondrial genome of Arabidopsis is composed of both native and immigrant information. Trends Plant Sci. 4, 495–502. MARTÍN, M., S. MORENO DÍAZ DE LA ESPINA, L. F. JIMÉNEZ-GARCÍA, M. E. FERNÁNDEZ-GÓMEZ, and F. J. MEDINA. 1992. Further investigations on the functional role of two nuclear bodies in onion cells. Protoplasma 167, 175–182. MARTIN, W. 1999. A briefly argued case that mitochondria and plastids are descendants of endosymbionts, but that the nuclear compartment is not. Proc. R. Soc. Lond. B 266, 1387–1395. MARTINOIA, E. 1992. Transport processes in vacuoles of higher plants. Bot. Acta 105, 232–245. MARTY, F. 1999. Plant vacuoles. Plant Cell 11, 587– 599. MATHUR, J., N. MATHUR, and M. HÜLSKAMP. 2002. Simultaneous visualization of peroxisomes and cytoskeletal elements reveals actin and not microtubule-based peroxisomal motility in plants. Plant Physiol. 128, 1031–1045. MATILE, P. 1982. Vacuoles come of age. Physiol. Vég. 20, 303–310. MCFADDEN, G. I. 1999. Endosymbiosis and evolution of the plant cell. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 513–519. MIERNYK, J. 1989. Leucoplast isolation. In: Physiology, Biochemistry, and Genetics of Nongreen Plastids, pp. 15–23, C. D. Boyer, J. C. Shannon, and R. C. Hardison, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. MILLER, E. A., and M. A. ANDERSON. 1999. Uncoating the mechanisms of vacuolar protein transport. Trends Plant Sci. 4, 46–48. MIRONOV, V., L. DE VEYLDER, M. VAN MONTAGU, and D. INZÉ. 1999. Cyclin-dependent kinases and cell division in plants—The nexus. Plant Cell 11, 509–521. MIYAGISHIMA, S.-Y., M. TAKAHARA, T. MORI, H. KUROIWA, T. HIGASHIYAMA, and T. KUROIWA. 2001. Plastid division is driven by a complex mechanism that involves differential transition of the bacterial and eukaryotic division rings. Plant Cell 13, 2257–2268. Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы MOHR, W. P. 1979. Pigment bodies in fruits of crimson and high pigment lines of tomatoes. Ann. Bot. 44, 427–434. MØLLER, I. M. 2001. Plant mitochondria and oxidative stress: Electron transport, NADPH turnover, and metabolism of reactive oxygen species. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 52, 561–591. MULLEN, R. T., C. R. FLYNN, and R. N. TRELEASE. 2001. How are peroxisomes formed? The role of the endoplasmic reticulum and peroxins. Trends Plant Sci. 6, 256–261. MULLET, J. E. 1988. Chloroplast development and gene expression. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 39, 475–502. NAKAMURA, K., and K. MATSUOKA. 1993. Protein targeting to the vacuole in plant cells. Plant Physiol. 101, 1–5. NAKAMURA, S., T. IKEHARA, H. UCHIDA, T. SUZUKI, T. SODMERGEN. 1992. Fluorescence microscopy of plastid nucleoids and a survey of nuclease C in higher plants with respect to mode of plastid inheritance. Protoplasma 169, 68–74. NAKAZONO, M., and A. HIRAI. 1993. Identification of the entire set of transferred chloroplast DNA sequences in the mitochondrial genome of rice. Mol. Gen. Genet. 236, 341–346. NISHIMURA, M., Y. TAKEUCHI, L. DE BELLIS, and I. HARANISHIMURA. 1993. Leaf peroxisomes are directly transformed to glyoxysomes during senescence of pumpkin cotyledons. Protoplasma 175, 131–137. NISHIMURA, M., M. HAYASHI, K. TORIYAMA, A. KATO, S. MANO, K. YAMAGUCHI, M. KONDO, and H. HAYASHI. 1998. Microbody defective mutants of Arabidopsis. J. Plant Res. 111, 329–332. NIYOGI, K. K. 2000. Safety valves for photosynthesis. Curr. Opin. Plant Biol. 3, 455–460. NUGENT, J. M., and J. D. PALMER. 1988. Location, identity, amount and serial entry of chloroplast DNA sequences in crucifer mitochondrial DNAs. Curr. Genet. 14, 501–509. OLSEN, L. J. 1998. The surprising complexity of peroxisome biogenesis. Plant Mol. Biol. 38, 163– 189. OROSS, J. W., and J. V. POSSINGHAM. 1989. Ultrastructural features of the constricted region of dividing plastids. Protoplasma 150, 131–138. OSTERYOUNG, K. W. 2000. Organelle fission. Crossing the evolutionary divide. Plant Physiol. 123, 1213–1216. OSTERYOUNG, K. W., and R. S. MCANDREW. 2001. The plastid division machine. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 52, 315–333. OSTERYOUNG, K. W., and K. A. PYKE. 1998. Plastid division: Evidence for a prokaryotically derived mechanism. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 475–479. PALMER, J. D., and C. F. DELWICHE. 1998. The origin and evolution of plastids and their genomes. In: Molecular Systematics of Plants. II. DNA 59 Sequencing, pp. 375–409, D. E. Soltis, P. S. Soltis, and J. J. Doyle, eds. Kluwer Academic, Norwell, MA. PALMGREN, M. G. 2001. Plant plasma membrane H ATPases: Powerhouses for nutrient uptake. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 52, 817–845. PARIS, N., C. M. STANLEY, R. L. JONES, and J. C. ROGERS. 1996. Plant cells contain two functionally distinct vacuolar compartments. Cell 85, 563–572. PARK, H., S. S. KREUNEN, A. J. CUTTRISS, D. DELLAPENNA, and B. J. POGSON. 2002. Identification of the carotenoid isomerase provides insight into carotenoid biosynthesis, prolamellar body formation, and photomorphogenesis. Plant Cell 14, 321–332. PEARCY, R. W. 1990. Sunflecks and photosynthesis in plant canopies. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 41, 421–453. PIATTELLI, M. 1981. The betalains: Structure, biosynthesis, and chemical taxonomy. In: The Biochemistry of Plants, vol. 7, Secondary Plant Products, pp. 557–575, E. E. Conn, ed. Academic Press, New York. POSSINGHAM, J. V., and M. E. LAWRENCE. 1983. Controls to plastid division. Int. Rev. Cytol. 84, 1–56. POTUSCHAK, T., and P. DOERNER. 2001. Cell cycle controls: Genome-wide analysis in Arabidopsis. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 501–506. PRICE, H. J. 1988. DNA content variation among higher plants. Ann. Mo. Bot. Gard. 75, 1248–1257. PURDUE, P. E., and P. B. LAZAROW. 2001. Peroxisome biogenesis. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 17, 701–752. PYKE, K. A., and C. A. HOWELLS. 2002. Plastid and stromule morphogenesis in tomato. Ann. Bot. 90, 559–566. RATAJCZAK, R., G. HINZ, and D. G. ROBINSON. 1999. Localization of pyrophosphatase in membranes of cauliflower inflorescence cells. Planta 208, 205–211. RAVEN, P. R., R. F. EVERT, and S. E. EICHHORN. 1992. Biology of Plants, 5th ed. Worth, New York. RAVEN, P. R., R. F. EVERT, and S. E. EICHHORN. 2005. Biology of Plants, 7th ed. Freeman, New York. REICHELT, S., and J. KENDRICK-JONES. 2000. Myosins. In: Actin: A Dynamic Framework for Multiple Plant Cell Functions, pp. 29–44, C. J. Staiger, F. Baluška, D. Volkmann, and P. W. Barlow, eds. Kluwer Academic, Dordrecht. REUMANN, S., and K. KEEGSTRA. 1999. The endosymbiotic origin of the protein import machinery of chloroplastic envelope membranes. Trends Plant Sci. 4, 302–307. REUZEAU, C., J. G. MCNALLY, and B. G. PICKARD. 1997. The endomembrane sheath: A key structure for understanding the plant cell? Protoplasma 200, 1–9. 60 Анатомия растений Эзау ROBERTSON, J. D. 1962. The membrane of the living cell. Sci. Am. 206 (April), 64–72. ROBINSON, D. G. 1985. Plant membranes. Endoand plasma membranes of plant cells. Wiley, New York. ROBINSON, D. G., and H. DEPTA. 1988. Coated vesicles. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 39, 53–99. RODERMEL, S. 2001. Pathways of plastid-to-nucleus signaling. Trends Plant Sci. 6, 471–478. ROSE, A., S. PATEL, and I. MEIER. 2004. The plant nuclear envelope. Planta 218, 327–336. RUJAN, T., and W. MARTIN. 2001. How many genes in Arabidopsis come from cyanobacteria? An estimate from 386 protein phylogenies. Trends Genet. 17, 113–120. SACK, F. D. 1997. Plastids and gravitropic sensing. Planta 203 (suppl. 1), S63–S68. SACK, F. D., and J. Z. KISS. 1989. Plastids and gravity perception. In: Physiology, Biochemistry, and Genetics of Nongreen Plastids, pp. 171–181, C. D. Boyer, J. C. Shannon, and R. C. Hardison, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. SCHÄFFNER, A. R. 1998. Aquaporin function, structure, and expression: Are there more surprises to surface in water relations? Planta 204, 131–139. SCHEER, U., M. THIRY, and G. GOESSENS. 1993. Structure, function and assembly of the nucleolus. Trends Cell Biol. 3, 236–241. SCHLEIDEN, M. J. 1838. Beiträge zur Phytogenesis. Arch. Anat. Physiol. Wiss. Med. (Müller’s Arch.) 5, 137–176. SCHUSTER, W., and A. BRENNICKE. 1987. Plastid, nuclear and reverse transcriptase sequences in the mitochondrial genome of Oenothera: Is genetic information transferred between organelles via RNA? EMBO J. 6, 2857–2863. SCHWANN, TH. 1839. Mikroskopische Untersuchungen über die Übereinstimmung in der Struktur und dem Wachstum der Thiere und Pflanzen. Wilhelm Engelmann, Leipzig. SEUFFERHELD, M., M. C. F. VIEIRA, F. A. RUIZ, C. O. RODRIGUES, S. N. J. MORENO, and R. DOCAMPO. 2003. Identification of organelles in bacteria similar to acidocalcisomes of unicellular eukaryotes. J. Biol. Chem. 278, 29971–29978. SHANNON, J. C. 1989. Aqueous and nonaqueous methods for amyloplast isolation. In: Physiology, Biochemistry, and Genetics of Nongreen Plastids, pp. 37–48, C. D. Boyer, J. C. Shannon, and R. C. Hardison, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. SIEFRITZ, F., B. OTTO, G. P. BIENERT, A. VAN DER KROL, and R. KALDENHOFF. 2004. The plasma membrane aquaporin NtAQP1 is a key component of the leaf unfolding mechanism in tobacco. Plant J. 37, 147–155. SINGER, S. J., and G. L. NICOLSON. 1972. The fluid mosaic model of the structure of cell membranes. Science 175, 720–731. SITTE, P. 1992. A modern concept of the “cell theory.” A perspective on competing hypotheses of structure. Int. J. Plant Sci. 153, S1–S6. SITTE, P., H. FALK, and B. LIEDVOGEL. 1980. Chromoplasts. In: Pigments in Plants, 2nd ed., pp. 117–148, F.-C. Czygan, ed. Gustav Fischer Verlag, Stuttgart. SMEEKENS, S., P. WEISBEEK, and C. ROBINSON. 1990. Protein transport into and within chloroplasts. Trends Biochem. Sci. 15, 73–76. SMITH, J. A. 1987. Vacuolar accumulation of organic acids and their anions in CAM plants. In: Plant Vacuoles: Their Importance in Solute Compartmentation in Cells and Their Applications in Plant Biotechnology, pp. 79–87, B. Marin, ed. Plenum Press, New York. STALS, H., and D. INZÉ. 2001. When plant cells decide to divide. Trends Plant Sci. 6, 359–364. STEYN, W. J., S. J. E. WAND, D. M. HOLCROFT, and G. JACOBS. 2002. Anthocyanins in vegetative tissues: A proposed unified function in photoprotection. New Phytol. 155, 349–361. STOEBE, B., and U.-G. MAIER. 2002. One, two, three: Nature’s tool box for building plastids. Protoplasma 219, 123–130. STRANGE, C. 1992. Cell cycle advances. BioScience 42, 252–256. SUGIURA, M. 1989. The chloroplast chromosomes in land plants. Annu. Rev. Cell Biol. 5, 51–70. SZE, H., X. LI, and M. G. PALMGREN. 1999. Energization of plant cell membranes by H-pumping ATPases: Regulation and biosynthesis. Plant Cell 11, 677–690. TAIZ, L., and E. ZEIGER. 2002. Plant Physiology, 3rd ed. Sinauer Associates, Sunderland, MA. TALCOTT, B., and M. S. MOORE. 1999. Getting across the nuclear pore complex. Trends Cell Biol. 9, 312–318. THEG, S. M., and S. V. SCOTT. 1993. Protein import into chloroplasts. Trends Cell Biol. 3, 186–190. TITORENKO, V. I., and R. A. RACHUBINSKI. 1998. The endoplasmic reticulum plays an essential role in peroxisome biogenesis. Trends Biochem. Sci. 23, 231–233. TOLBERT, N. E. 1980. Microbodies—Peroxisomes and glyoxysomes. In: The Biochemistry of Plants, vol. 1, The Plant Cell, pp. 359–388, N. E. Tolbert, ed. Academic Press, New York. TOLBERT, N. E., and E. ESSNER. 1981. Microbodies: Peroxisomes and glyoxysomes. J. Cell Biol. 91 (suppl. 3), 271s–283s. TOURNAIRE-ROUX, C., M. SUTKA, H. JAVOT, E. GOUT, P. GERBEAU, D.-T. LUU, R. BLIGNY, and C. MAUREL. 2003. Cytosolic pH regulates root water transport during anoxic stress through gating of aquaporins. Nature 425, 393–397. Протопласт: плазматическая мембрана, ядро и органеллы цитоплазмы TRELEASE, R. N. 1984. Biogenesis of glyoxysomes. Annu. Rev. Plant Physiol. 35, 321–347. TROJAN, A., and H. GABRYŚ. 1996. Chloroplast distribution in Arabidopsis thaliana (L.) depends on light conditions during growth. Plant Physiol. 111, 419–425. TSE, Y. C., B. MO, S. HILLMER, M. ZHAO, S. W. LO, D. G. ROBINSON, and L. JIANG. 2004. Identification of multivesicular bodies as prevacuolar compartments in Nicotiana tabacum BY-2 cells. Plant Cell 16, 672–693. VAN GESTEL, K., R. H. KÖHLER, and J.P. VERBELEN. 2002. Plant mitochondria move on F-actin, but their positioning in the cortical cytoplasm depends on both F-actin and microtubules. J. Exp. Bot. 53, 659–667. VIRCHOW, R. 1858. Die Cellularpathologie in ihrer Begründung auf physiologische und pathologische Gewebelehre. A. Hirschwald, Berlin. VISHNEVETSKY, M., M. OVADIS, and A. VAINSTEIN. 1999. Carotenoid sequestration in plants: The role of carotenoid-associated proteins. Trends Plant Sci. 4, 232–235. WATERS, M. T., R. G. FRAY, and K. A. PYKE. 2004. Stromule formation is dependent upon plastid size, plastid differentiation status and the density of plastids within the cell. Plant J. 39, 655–667. WERGIN, W. P., P. J. GRUBER, and E. H. NEWCOMB. 1970. Fine structural investigation of nuclear inclusions in plants. J. Ultrastruct. Res. 30, 533–557. 61 WIEBE, H. H. 1978. The significance of plant vacuoles. BioScience 28, 327–331. WILLIAMS, W. E., H. L. GORTON, and S. M. WITIAK. 2003. Chloroplast movements in the field. Plant Cell Environ. 26, 2005–2014. WINK, M. 1993. The plant vacuole: A multifunctional compartment. J. Exp. Bot. 44 (suppl.), 231–246. XU, Y., and M. R. HANSON. 2000. Programmed cell death during pollination-induced petal senescence in Petunia. Plant Physiol. 122, 1323–1334. YAO, N., B. J. EISFELDER, J. MARVIN, and J. T. GREENBERG. 2004. The mitochondrion—An organelle commonly involved in programmed cell death in Arabidopsis thaliana. Plant J. 40, 596– 610. YATSUHASHI, H. 1996. Photoregulation systems for light-oriented chloroplast movement J. Plant Res. 109, 139–146. YOUNG, T. E., and D. R. GALLIE. 2000. Regulation of programmed cell death in maize endosperm by abscisic acid. Plant Mol. Biol. 42, 397–414. YU, X.-H., T. D. PERDUE, Y. M. HEIMER, and A. M. JONES. 2002. Mitochondrial involvement in tracheary element programmed cell death. Cell Death Differ. 9, 189–198. ZIEGLER, H., E. SCHÄFER, and M. M. SCHNEIDER. 1983. Some metabolic changes during chloroplastchromoplast transition in Capsicum annuum. Physiol. Vég. 21, 485–494. ГЛАВА 3 Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества СИСТЕМА ВНУТРЕННИХ МЕМБРАН В предыдущей главе разные компоненты протопласта рассматривались отдельно. Однако, за исключением мембран пластид, митохондрий и пероксисом, все мембраны в клетке, включая плазматическую мембрану, ядерную оболочку, эндоплазматический ретикулум (ЭР), аппарат Гольджи, тонопласт (вакуолярную мембрану) и различные типы везикул, составляют непрерывную взаимосвязанную систему. Эту систему называют системой внутренних мембран, или эндомембан (рис. 3.1), исходным источником мембран для которой служит ЭР (Morré and Mollenhauer, 1974; Mollenhauer and Morré, 1980). Транспортные везикулы, отделившиеся от ЭР, поставляют новый материал для мембран в аппарат Гольджи, а секреторные везикулы аппарата Гольджи переносят этот материал в плазматическую мембрану. Таким образом, ЭР и аппарат Гольджи составляют функциональную единицу, в которой аппарат Гольджи выполняет роль посредника, превращающего мембраны ЭР в мембраны плазматической мембраны. Транспортные везикулы, отделяющиеся от ЭР вблизи аппарата Гольджи, встречаются редко, поскольку объем белкового транспорта между ЭР и аппаратом Гольджи в большинстве растительных клеток невелик. Однако эти везикулы можно встретить в больших количествах в клетках, производящих много глобулин-подобных запасных белков (как у бобовых) или секреторных белков. В таких клетках белки переносятся при помощи отделения и последующего присоединения везикул от ЭР через аппарат Гольджи к запасным вакуолям или к поверхности плазматической мембраны (Staehelin, 1997; Vitale and Denecke, 1999). Эндоплазматический ретикулум — непрерывная трехмерная система мембран, пронизывающая весь цитозоль В разрезе ЭР выглядит как две параллельные мембраны с узким пространством — люменом — между ними. Такое строение ЭР не следует путать с элементарной мембраной. Элементарной мембраной является каждая из двух параллельных мембран ЭР. Форма и количество ЭР значительно отличается у различных клеток, в зависимости от типа клетки, ее метаболической активности и стадии развития. Например, в клетках, которые хранят или выделяют большое количество белка, много гранулярного ЭР, который состоит из плоских мембранных мешочков — цистерн — с многочисленными рибосомами на их внешней поверхности. А в клетках, продуцирующих большое количество липидных соединений, много гладкого ЭР, в основном трубчатой формы и без рибосом. И гранулярный, и гладкий ЭР встречаются в одной и той же клетке и физически непрерывно связаны друг с другом. Гранулярный и гладкий ЭР показаны на рис. 3.2, А и Б, соответственно. ЭР — многофункциональная мембранная система. В растительных клетках можно выделить 16 типов функциональных зон ЭР (см. рис. 3.1) (Staehelin, 1997). Среди этих зон — ядерные поры; зоны соединения ядерной оболочки и ЭР; зона переходного ЭР вблизи аппарата Гольджи; зона гранулярного ЭР, где начинается секреторный путь белков; зона гладкого ЭР, где синтезируются липидные молекулы, включая глицеролипиды, изопреноиды и флавоноиды; зоны, образующие белковые и масляные тельца; зона образования вакуолей; плазмодесмы (см. рис. 3.2, Б), которые пересекают общую клеточную стенку между двумя клетками и играют Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества 63 Рис. 3.1 Схема эндомембранной системы, включающей все мембраны, кроме мембран митохондрий, пластид и пероксисом. На рисунке показаны 16 типов функциональных зон эндоплазматического ретикулума (ЭР). Обратите внимание на изображенный здесь секреторный путь: он включает ЭР, стопку мембран Гольджи и транс-Гольджи сеть (ТГС). Другие обозначения: ТВ — транспортная везикула, СВ — секреторная везикула. (Staehelin, 1997, © Blackwell Publishing.) важную роль в межклеточных взаимодействиях (глава 4). Этот список будет расширяться по мере появления данных о новых типах клеток, полученных новыми методами. В 2001 г. к список пополнили еще две зоны: зона образования рициносом (Gietl and Schmid, 2001) и зона «нодулярного ЭР», которая встречается только в чувствительных к гравитации клетках корневого чехлика (Zheng and Staehelin, 2001). Рициносомы, обнаруженные в стареющем эндосперме прорастающих семян клещевины (Ricinus communis), отделяются от ЭР в начале программируемой гибели клеток и на последних стадиях разрушения клетки высвобождают в цитозоль большие количества цистеиновой эндопептидазы папаинового типа. Обширная двумерная сеть ЭР, состоящая из соединенных между собой цистерн и трубочек, локализована под плазматической мембраной в периферийной, или кортикальной, части цитоплазмы (рис. 3.3) (Hepler et al., 1990; Knebel et al., 1990; Lichtscheidl and Hepler, 1996; Ridge et al., 1999). Мембраны этого кортикального ЭР соединены с ЭР, залегающим глубже в цитозоле, включая и трансвакуолярные тяжи в сильно вакуолизированных клетках. Как указывалось ранее, внешняя мембрана ядра тоже соединена с ЭР. Таким образом, гладкий и гранулярный ЭР вместе с ядерной оболочкой образуют непрерывную мембранную систему, которая окружает единый люмен и пронизывает весь цитозоль. Предполагалось, что сеть кортикального ЭР служит структурным элементом, который стабилизирует или закрепляет цитоскелет клетки (Lichtscheidl et al., 1990). Кортикальный ЭР может участвовать в регуляции ионов Са2+; если это так, то он может играть существенную роль в управлении процессами, связанными с 64 Анатомия растений Эзау Рис. 3.2 Эндоплазматический ретикулум (ЭР) на срезе клеток листа табака (Nicotiana tabacum) (А) и листа сахарной свеклы (Beta vulgaris) (Б). Гранулярный ЭР связан с многочисленными рибосомами (А); на другом изображении рибосом меньше (Б). Гладкий ЭР соединен с электронно-плотными центральными частями (десмотрубочками) в плазмодесмах (Б, видны частично). Каналы плазмодесм выстилает плазматическая мембрана. Обратите внимание на трехслойный вид тонопласта и плазматической мембраны (Б). (Esau, 1977.) развитием и физиологией (Hepler and Wayne, 1985; Hepler et al., 1990; Lichtscheidl and Hepler, 1996). Подвижная природа ЭР была обнаружена в ходе исследований на живых клетках с использованием прижизненных флуоресцентных красителей, таких как дигексил-оксакарбоцианин йодид (Quader and Schnepf, 1986; Quader et al., 1989; Knebel et al., 1990), который окрашивает внутренние мембраны и структуры, перенося- щие зеленый флуоресцентный белок в ЭР (Ridge et al., 1999). Эти исследования показали, что мембраны ЭР находятся в постоянном движении и все время меняют свою форму и местоположение (см. рис. 3.3). ЭР, находящийся в глубине клетки, движется активнее, чем кортикальный ЭР, который постоянно реструктурируется, но не перемещается вместе с остальным ЭР и органеллами более глубоких движущихся слоев цитоплазмы. Подвижность кортикального ЭР Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества 65 Рис. 3.3 Четыре конфокальных сканирующих световых микрофотографии мембран кортикального ЭР в клетках линии BY-2 у табака. Клетки выращены и сфотографированы в суспензионной культуре в присутствии родамина 123 в концентрации 10 мкг/мл. Эти микрофотографии сделаны с интервалом в 1 минуту. На них видно, как изменилась организация ЭР за это время. (Hepler and Gunning, 1998.) ограничена его предполагаемым прикреплением к плазмодесмам и плазматической мембране (Lichtscheidl and Hepler, 1996). Аппарат Гольджи — сильно поляризованная мембранная система, связанная с секрецией Термином «аппарат Гольджи» обозначают все комплексы телец Гольджи и транс-Гольджи сетей в клетке. Тельца Гольджи также называют диктиосомами, или просто стопками мембран Гольджи. Каждое тельце Гольджи состоит из пяти– восьми стопок уплощенных цистерн, по краям которых часто встречаются булавовидные образования и отверстия (рис. 3.4). Стопки мембран Гольджи — поляризованные структуры. Противоположные поверхности, или полюса, стопки называются цис- и транс-сторонами. В стопке присутствуют три морфологически различных типа цистерн: цис-, медиальные и транс-цистерны. Эти типы цистерн отличаются друг от друга как структурно, так и биохимически (Driouich and Staehelin, 1997; Andreeva et al., 1998). ТрансГольджи сеть (ТГС) — трубчатая сеть с отпочковывающимися везикулами, покрытыми или не покрытыми клатрином, которая ассоциирована с транс-стороной стопки мембран Гольджи (см. рис. 3.1). Каждый комплекс Гольджи-ТГС располагается в зоне, свободной от рибосом, — матриксе Гольджи. В отличие от централизованного аппарата Гольджи клеток млекопитающих в клетках растений аппарат Гольджи состоит из множества отдельных стопок, которые сохраняют свою функциональную активность во время митоза и цитокинеза (Andreeva et al., 1998; Dupree and Рис. 3.4 Аппарат Гольджи в листе табака (Nicotiana tabacum). А — тельце Гольджи на срезе; транс-сторона с отверстиями смотрит в сторону клеточной стенки. Б — тельце Гольджи, вид с транс-стороны; видны многочисленные отверстия. Некоторые везикулы, готовые отделиться, покрыты белками. Обозначение: ЭР — эндоплазматический ретикулум. (Esau, 1977.) 66 Анатомия растений Эзау Sherrier, 1998). В живых клетках стопки, меченные зеленым флуоресцентным белком, можно наблюдать вдоль пучков актиновых филаментов, точно совпадающих со структурой сети ЭР (Boevink et al., 1998). Показано, что эти стопки могут перемещаться с частыми остановками, быстро переключаться между направленным движением и случайными колебаниями. Установлено, что перемещение с частыми остановками у комплексов Гольджи-ТГС регулируется «стопсигналами», производимыми участками экспорта из ЭР и участками растущей клеточной стенки, чтобы оптимизировать транспорт веществ из ЭР в аппарат Гольджи и из него в клеточную стенку (Nebenführ et al., 1999). Во время митоза и цитокинеза стопки мембран Гольджи перемещаются в специфические участки клетки одновременно с остановкой движения цитоплазмы (глава 4) (Nebenführ et al., 2000). Непосредственно перед митозом число стопок мембран Гольджи удваивается делением цистерн, которое происходит в направлении от цис- к транс- (Garcia-Herdugo et al., 1988). В большинстве растительных клеток аппарат Гольджи выполняет две основные функции: синтез нецеллюлозных полисахаридов клеточной стенки (гемицеллюлоз и пектинов) (глава 4) и гликозилирование белков. Данные, полученные с использованием поликлональных антител, указывают на то, что разные стадии синтеза полисахаридов протекают в разных цистернах тельца Гольджи (Moore et al., 1991; Zhang and Staehelin, 1992; Driouich et al., 1993). Синтезированные полисахариды упаковываются в секреторные везикулы, которые мигрируют к плазматической мембране и сливаются с ней (экзоцитоз). Там везикулы высвобождают свое содержимое, и полисахариды встраиваются в клеточную стенку. В растущих клетках эти везикулы вносят вклад в рост плазматической мембраны. Начальная стадия гликозилорования белков протекает в гранулярном ЭР. Полученные гликопротеины переносятся из ЭР на цис-сторону тельца Гольджи при помощи транспортных везикул (Bednarek and Raikhel, 1992; Holtzman, 1992; Schnepf, 1993). Затем гликопротеины поэтапно проходят через все цистерны к транс-стороне и там запасаются в ТГС для последующей отправки в вакуоль или секреции на поверхности клетки. Полисахариды, предназначенные для секреции на поверхности клетки, также упаковываются в везикулы в ТГС. Каждое тельце Гольджи может производить одновременно и полисахариды, и гликопротеины. Гликопротеины и сложные полисахариды, предназначенные для транспорта в клеточную стенку, упаковываются в везикулы с гладкой поверхностью, не покрытые белками. Гидролитические ферменты и запасные белки (водорастворимые глобулины), направляемые в вакуоли, упаковываются в ТГС, соответственно, в покрытые клатрином везикулы и гладкие, электронноплотные везикулы (Herman and Larkins, 1999; Miller and Anderson, 1999; Chrispeels and Herman, 2000). Образование плотных везикул в аппарате Гольджи может происходить не только в ТГС, но и в цис-цистернах (Hillmer et al., 2001). Некоторые типы запасных белков (спирторастворимые проламины) образуют агрегаты и упаковываются в везикулы в ЭР, откуда транспортируются напрямую в запасающие вакуоли, минуя аппарат Гольджи (Matsuoka and Bednarek, 1998; Herman and Larkins, 1999). Например, у пшеницы существенное количество проламина напрямую агрегирует, образуя белковые тельца (алейроновые гранулы) внутри гранулярного ЭР, и затем эти белковые тельца транспортируются без изменений в вакуоли; аппарат Гольджи не участвует в этом процессе (Levanony et al., 1992). У кукурузы, сорго и риса белковые тельца, образованные подобным образом, остаются внутри ЭР и отграничиваются мембранами ЭР (Vitale et al., 1993). Доставка секреторных везикул к плазматической мембране путем экзоцитоза должна уравновешиваться разборкой плазматической мембраны путем эндоцитоза, опосредованного клатрином (Battey et al., 1999; Marty, 1999; Sanderfoot and Raikhel, 1999). Рециркуляция мембран необходима для поддержания системы эндомембран в функциональном состоянии (Battey et al., 1999). ЦИТОСКЕЛЕТ Цитоскелет — подвижная трехмерная сеть белковых филаментов, которая пронизывает цитозоль и тесно связана с многими процессами в клетке, включая митоз и цитокинез, рост и дифференцировку клеток, межклеточные контакты и перемещение органелл и других компонентов цитоплазмы из одной части клетки в другую (Seagull, 1989; Derksen et al., 1990; Goddard et al., 1994; Kost et al., 1999; Brown and Lemmon, 2001; Kost and Chua, 2002; Sheahan et al., 2004). Цитоскелет растительных клеток состоит из минимум двух типов белковых филаментов: микротрубочек и актиновых филаментов. Наличие промежуточных филаменов, которые присутствуют в животных клетках, для растительных клеток не было однозначно показано. Иммунофлуоресцентная микроскопия и, в более поздних работах, использование белков цитоскелета, меченных зеленым флуоресцентным белком, а также конфокальной микроскопии позволили исследовать трехмерную организацию цитоскелета как в фиксированных, так и в живых клетках. Эти работы внесли существенный вклад в наше понимание структуры и функций цитоскелета (Lloyd, 1987; Staiger and Schliwa, 1987; Flanders et al., 1990; Marc, 1997; Collings et al., 1998; Kost et al., 1999; Kost et al., 2000). Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества Микротрубочки — цилиндрические структуры из тубулиновых субъединиц Микротрубочки — цилиндрические структуры диаметром примерно 24 нм и различной длины (рис. 3.5). Длина кортикальных микротрубочек, локализованных в периферической цитоплазме под плазматической мембраной, обычно соответствует ширине участка клетки, с которым они связаны (Barlow and Baluška, 2000). Каждая микротрубочка состоит из двух типов белковых молекул — -тубулина и -тубулина. Эти субъединицы соединяются, образуя растворимые димеры, которые затем собираются в нерастворимые трубочки. Субъединицы образуют спираль из 13 рядов — «протофиламентов» — вокруг сердцевины с небольшой электронной плотностью. В каждом протофиламенте субъединицы ориентированы в одном направлении, параллельно и с одинаковой полярностью. Таким образом, микротрубочка — полярная структура, концы которой можно условно обозначить как плюс- и минус-конец. Плюсконцы нарастают быстрее, чем минус-концы, и кончики микротрубочек могут как нарастать, так Рис. 3.5 Кортикальные микротрубочки (МТ) в клетках кончика корня лука (Allium cepa) на поперечном (А) и продольном (Б) срезе. Другое обозначение: КС — клеточная стенка Рис. 3.6 Флуоресцентные микрофотографии структур микротрубочек в клетках кончика корня лука (Allium cepa). А — интерфазная сеть кортикальных микротрубочек. Микротрубочки расположены под плазматической мембраной. Б — препрофазное кольцо микротрубочек (указано остриями стрелок) окружает ядро на месте будущей срединной пластинки. Профазное веретено из других микротрубочек (указано стрелками) очерчивает ядерную оболочку (на рисунке не видна). Нижняя клетка находится на более поздней стадии, чем верхняя. В — митотическое веретено в метафазе. Г — во время телофазы новые микротрубочки образуют фрагмопласт, который участвует в формировании срединной пластинки. (Воспроизведено с разрешения Goddard et al., 1994, © American Society of Plant Biologists.) 67 68 Анатомия растений Эзау и разрушаться. Такое состояние называется динамической неустойчивостью (Cassimeris et al., 1987). Действительно, микротрубочки — динамичные структуры, которые регулярно проходят через последовательность разрушения, образования и перераспределения в новую конфигурацию в определенные моменты клеточного цикла и при дифференцировке клетки (Hush et al., 1994; Vantard et al., 2000; Azimzadeh et al., 2001). Самые важные структуры из микротрубочек в клеточном цикле — это интерфазная сеть кортикальных микротрубочек, препрофазное кольцо, митотическое веретено деление и фрагмопласт, который располагается между двумя новыми дочерними ядрами (рис. 3.6) (глава 4) (Baskin and Cande, 1990; Barlow and Baluška, 2000; Kumagai and Hasezawa, 2001). Микротрубочки выполняют многие функции (Wasteneys, 2004). В растущих и дифференцирующихся клетках кортикальные микротрубочки контролируют направление укладки целлюлозных волокон, формирующихся в клеточной стенке, а это направление, в свою очередь, определяет направление растяжения клетки (глава 4) (Mathur and Hülskamp, 2002). Микротрубочки, составляющие митотическое веретено, играют роль в передвижении хромосом. Микротрубочки, формирующие фрагмопласт, участвуют в образовании срединной пластинки — первичной грани- цы между делящимися клетками; возможно, это происходит с помощью кинезин-подобных белков (Otegui et al., 2001). Во время большей части клеточного цикла (в интерфазе) микротрубочки отходят от всей поверхности ядра: в растительной клетке это первичная зона образования микротрубочек, или центр организации микротрубочек (ЦОМТ). Вторичные ЦОМТ располагаются возле плазматической мембраны и организуют работу кортикальных микротрубочек, которые необходимы для упорядоченного синтеза клеточной стенки и, как следствие, для морфогенеза клетки (Wymer and Lloyd, 1996; Wymer et al., 1996). Предполагается, что вещества, составляющие вторичные ЦОМТ, переносятся к периферии клетки микротрубочками, образованными возле ядерной оболочки (первичным ЦОМТ) (Baluška et al., 1997b, 1998). Считается, что -тубулин, присутствующий во всех ЦОМТ, необходим для образования микротрубочек (Marc, 1997). Актиновые филаменты состоят из двух линейных цепочек молекул актина в виде спирали Актиновые филаменты, которые также называют микрофиламентами и актиновыми Рис. 3.7 Актиновые филаменты. А — пучок актиновых филаментов на электронной микрофотографии клетки листа кукурузы (Zea mays). Б — несколько пучков актиновых филаментов на флуоресцентной микрофотографии волоска стебля томата (Solanum lycopersicum). (Б — Parthasarathy et al., 1985.) Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества волокнами, — это полярные структуры с четко выраженными плюс- и минус-концами, как и микротрубочки. Они состоят из мономеров — молекул актина, которые путем самосборки объединяются в филаменты и образуют двуцепочечную спираль со средним диаметром 7 нм (Meagher et al., 1999; Staiger, 2000). Актиновые филаменты могут быть одиночными или объединенными в пучки (рис. 3.7). Они составляют систему цитоскелета, которая может собираться и функционировать независимо от микротрубочек (например, актиновые филаменты управляют движением цитоплазмы и аппарата Гольджи). Однако в некоторых случаях актиновые филаменты и микротрубочки могут работать вместе, выполняя специфические функции. Некоторые актиновые филаменты пространственно связаны с микротрубочками и образуют новые структуры в определенные моменты клеточного цикла, как и микротрубочки (Staiger and Schliwa, 1987; Lloyd, 1988; Baluška et al., 1997a; Collings et al., 1998). В клетках переходной зоны растущих кончиков корня кукурузы — постмитотической зоны между меристемой и зоной активного роста в длину — поверхность ядра и кортикальная цитоплазма возле стенок соседних клеток служат главными регулирующими зонами для пучков актиновых филаментов (Baluška et al., 1997a). Предполагалось, что актиновый цитоскелет помимо основной роли, которую он играет, выполняет в растительных клетках и другие функции, в ассоциации с миозиновыми моторными белками (Shimmen et al., 2000), отвечая за движение цитоплазмы, перемещение пластид, везикул (Jeng and Welch, 2001) и других цитоплазматических компонентов. Другие доказанные или предполагаемые функции актиновых филаментов — это определение полярности клетки, плоскости деления клетки (через расположение препрофазного кольца), участие в сигнальной системе клетки (Drøbak et al., 2004), верхушечный рост пыльцевой трубки и корневых волосков (Kropf et al., 1998), контроль транспорта через плазмодесмы (White et al., 1994; Ding et al., 1996; Aaziz et al., 2001), а также процессы, связанные с механорецепцией, такие как ответ листьев на прикосновение (Xu et al., 1996) и захват опоры усиками (Engelberth et al., 1995). ЗАПАСНЫЕ ВЕЩЕСТВА Все вещества, запасаемые растениями, — это продукты метаболизма, иногда называемые эргастическими веществами. Эти соединения могут возникать, исчезать и появляться вновь на разных стадиях жизни клетки. Большинство из них — запасные вещества, некоторые участвуют в защите растения, незначительная часть представляет собой отходы. В большинстве случаев запасные вещества образуют структуры, види- 69 мые в световой и/или электронный микроскоп: крахмальные зерна, белковые тельца, масляные тельца, таннин-содержащие вакуоли и минеральные вещества в виде кристаллов. Эти вещества находятся в клеточной стенке, цитозоле и органеллах, включая вакуоли. Крахмал откладывается в пластидах в виде зерен Крахмал — самый распространенный углевод в растительном мире после целлюлозы. Более того, Рис. 3.8 Хлоропласт, содержащий ассимиляционный крахмал (КР), в клетке мезофилла листа амаранта (Amaranthus retroflexus). В периоды интенсивного фотосинтеза часть углеводов временно запасается в хлоропласте в виде зерен ассимиляционного крахмала. Ночью из крахмала синтезируется глюкоза и переносится из листа в другие части растения, где используется для создания молекул, необходимых растению. (Fisher and Evert, 1982, © 1982, The University of Chicago. Все права защищены.) 70 Анатомия растений Эзау Рис. 3.9 Крахмальные зерна в клубне картофеля (Solanum tuberosum), сфотографированные в проходящем (А) и поляризованном (Б) свете. Стрелками указаны ядра некоторых крахмальных зерен (А). На крахмальных зернах видна фигура мальтийского креста (Б). В амилопластах картофеля находится по одному крахмальному зерну. (А, Б — 620.) это главный запасной полисахарид в растениях. Во время фотосинтеза в хлоропластах образуется ассимиляционный крахмал (рис. 3.8). Затем он расщепляется до сахаров, переносится в запасающие клетки и там вновь синтезируется в виде запасного крахмала в амилопластах (рис. 3.9). Как упоминалось выше, амилопласт может содержать одно (простой амилопласт) или несколько (сложный амилопласт) крахмальных зерен. Если несколько крахмальных зерен формируются одновременно, они могут оказаться в общей оболочке и образовать сложное крахмальное зерно (Ferri, 1974). Крахмальные зерна, или гранулы, разнообразны по форме и размеру. Обычно им свойственна слоистая структура: ряд слоев окружает ядро, которое может быть в центре зерна или смещено к его краю (см. рис. 3.9, А). Трещины, отходящие от ядра, проявляются при обезвоживании зерен. Крахмальные зерна состоят из двух типов молекул — линейных цепей амилозы и ветвящихся цепей амилопектина (Martin and Smith, 1995). Слоистость крахмальных зерен, по-видимому, возникает из-за попеременной укладки этих двух полисахаридов. Слоистость становится более очевидной, если крахмальное зерно поместить в воду. Это происходит из-за разной степени набухания двух типов молекул: амилоза растворима в воде, а амилопектин — нет. Амилоза, по-видимому, — основной компонент крахмала в листьях сорго (Sor- ghum bicolor) и кукурузы (Zea mays), а в их семенах содержится 70–90% амилопектина (Vickery and Vickery, 1981). Крахмал клубней картофеля на 22% состоит из амилозы и на 78% — из амилопектина (Frey-Wyssling, 1980). В крахмальных зернах присутствуют аморфные и кристаллические участки, цепи которых скреплены водородными связями. В поляризованном свете на крахмальных зернах можно увидеть фигуру мальтийского креста (см. рис. 3.9,Б) (Varriano-Marston, 1983). Крахмал окрашивается в сине-черный цвет раствором йода в йодиде калия (KI · I2). Запасной крахмал присутствует во многих частях растения. Он содержится в паренхимных клетках коры, сердцевины и проводящих тканей корней и стеблей; в паренхимных клетках мясистых листьев, корневищ, клубней, клубнелуковиц, плодов и семядолей; в эндосперме семян. Коммерческий крахмал получают из разных источников: из эндосперма злаков, мясистых корней тропического растения тапиоки (Manihot esculenta), клубней картофеля (Solanum tuberosum), корневищных клубней аррорута (Maranta arundinacea) и стеблей саго (Metroxylon sagu). Место возникновения алейронового зерна зависит от составляющих его белков Запасные белки могут формироваться разными способами, частично зависящими от того, состо- Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества ят ли они из солерастворимых глобулинов или спирторастворимых проламинов (Chrispeels, 1991; Herman and Larkins, 1999; Chrispeels and Herman, 2000). Глобулины — основные запасные белки бобовых, а проламины — большинства злаков. Глобулины обычно накапливаются в запасающих белки вакуолях, куда попадают из гранулярного ЭР через аппарат Гольджи. Однако, как указывалось выше, в злаках аппарат Гольджи не всегда участвует в транспорте проламина в вакуоли. Например, у пшеницы существенная часть проламинов образует алейроновые зерна (белковые тельца) внутри гранулярного ЭР и затем переносится в везикулах к вакуолям без участия аппарата Гольджи (Levanony et al., 1992). У других злаков, например кукурузы, риса и сорго, образующиеся таким образом алейроновые зерна не переносятся в вакуоли, а остаются внутри гранулярного ЭР (функциональная зона 8 ЭР, см. рис. 3.1) (Vitale et al., 1993). При прорастании семян запасные белки подвергаются гидролизу, обеспечивая проросток энергией, азотистыми соединениями и минеральными веществами. Одновременно с этим вакуоли, запасающие белки, могут выполнять функции лизосом (Herman et al., 1981), которые поглощают и переваривают части цитоплазмы. В ходе прорастания множество маленьких вакуолей могут слиться и образовать одну большую вакуоль. Алейроновые зерна чаще всего встречаются в семенах, но их также можно обнаружить в корнях, стеблях, листьях, цветках и плодах. Простейшие по структуре алейроновые зерна состоят из аморфного белкового матрикса, окруженного мембраной. Некоторые алейроновые зерна в дополнение к белковому матриксу могут содержать одно или несколько небелковых шарообразных тел (рис. 3.10) и один или несколько белковых кристаллоидов. Алейроновые зерна содержат также значительное количество ферментов и фитиновой кислоты — катионной соли мио-инозитол-гексафосфорной кислоты, которая обычно запасается в шарообразных телах. Фитиновая кислота — важный источник фосфора при развитии проростка. Некоторые алейроновые зерна содержат кристаллы оксалата кальция (cельдерейные, Apiaceae). Белки могут также присутствовать в цитозоле в виде кристаллоидов, как, например, в клетках паренхимы клубня картофеля, среди крахмальных зерен банана (Musa) и в паренхиме плодов стручкового перца (Capsicum). В клубне картофеля кубические белковые кристаллы обычно обнаруживаются в клетках, расположенных под пробковым камбием. Эти кристаллы, повидимому, формируются внутри везикул; после созревания они могут выходить из этих везикул или оставаться в них (Marinos, 1965; Lyshede, 1980). Белковые кристаллоиды также встречаются в ядре клетки. Такие ядерные включения 71 распространены у сосудистых растений (Wergin et al., 1970). Масляные тельца отделяются от мембран гладкого ЭР при помощи олеозина Масляные тельца — более или менее сферические структуры, которые придают зернистый вид цитоплазме растительной клетки, если смотреть на нее в световой микроскоп. На электронных микрофотографиях масляные тельца выглядят аморфными (рис. 3.10). Масляные тельца встречаются во всех частях растения, но наиболее многочисленны в плодах и семенах. Около 45% веса семян арахиса, кунжута, льна и подсолнечника составляют масляные тельца (Somerville and Browse, 1991). Запасные липиды обеспечивают развивающийся проросток энергией и углеродом. Масляные тельца, также называемые сферосомами или олеосомами, возникают путем накопления молекул триацилглицеринов в особых участках (функциональная зона 9 ЭР, см. рис. 3.1) внутри липидного бислоя ЭР (Wanner and Thelmer, 1978; Ohlrogge and Browse, 1995). В этих участках присутствуют интегральные мембранные белки массой 16–25 кДа, имеющие форму канцелярской кнопки, — олеозины. Благодаря им масляные тельца отделяются и попадают в цитозоль (Huang, 1996). Каждое масляное тельце окружено монослоем липидов, в который погружены олеозины (Sommerville and Browse, 1991; Loer and Herman, 1993). Олеозины и фосфолипиды стабилизируют масляные тельца, предотвращая их слипание (Tzen and Huang, 1992; Cummins et al., 1993). Поддержание масляных телец в виде небольших структур позволяет сохранить большую площадь поверхности для присоединения липаз и, при необходимости, быстрой мобилизации триацилглицеринов. Запасные липиды встречаются во всех систематических группах растений и, по-видимому, хотя бы в небольших количествах — во всех клетках (Küster, 1956). Обычно они присутствуют в жидком виде в форме масляных телец. Кристаллические формы встречаются редко, например в эндосперме масличной пальмы (Elais), где клетки заполнены короткими игловидными кристаллами жира (Küster, 1956). (Различие между жирами и маслами — в первую очередь физическое: жиры при комнатной температуре твердые, а масла — жидкие.) Эфирные масла — летучие вещества, которые вносят вклад в запах растения. Они секретируются в специальных клетках и выделяются в межклеточные полости (глава 17). Жиры и масла могут быть идентифицированы с помощью красного цвета, появляющегося при обработке гистологических срезов красителем Судан III или IV. Следует также упомянуть воска — липидные соединения с длинной цепью, которые входят в 72 Анатомия растений Эзау Рис. 3.10 Незрелый проводящий пучок, окруженный запасающими клетками паренхимы, в семядоле зародыша арабидопсиса (Arabidopsis thaliana). Масляные тельца (МАТ) и белковые тельца (БТ) занимают большую часть объема клеток прокамбия и запасных клеток паренхимы. Другие обозначения: СТ — незрелая ситовидная трубка; С — незрелый сосуд. (Busse and Evert, 1999, © 1999, The University of Chicago. Все права защищены.) состав защитного покрытия (кутикулы) эпидермиса надземных частей первичного тела растения и внутренней стороны первичной оболочки клеток пробки одревесневших корней и стеблей. Воска служат главным барьером, препятствующим потере воды с поверхности растения (глава 9). Уменьшая смачиваемость листьев, они также препятствуют проникновению грибных спор и бактерий, снижая вероятность заболевания растения. Большая часть растений содержит слишком мало восков, чтобы их промышленное использование было эффективно. Исключения — бразильская веерная пальма (Copernicia cerifea), из которой получают карнаубский воск, и жожоба (Simmondia chinensis), в семядолях которой содержится жидкий воск, сходный по свойствам с жиром кашалота (Rost et al., 1977; Rost and Paterson, 1978). Таннины, как правило, находятся в вакуолях, но встречаются также в клеточной стенке Таннины — разнородная группа полифенольных соединений, важных вторичных метаболитов с вяжущим вкусом и дубильными свойствами. Обычно их подразделяют на две категории — гидролизуемые и конденсированные. Гидролизуемые таннины можно гидролизовать горячей разбавленной кислотой до углеводов (в основном глюкозы) и фенольных кислот. Конденсированные таннины не гидролизуются. В некоторых своих формах таннины хорошо заметны на срезах. Они выглядят как гранулы или тельца разных размеров, окрашенные в желтый, красный или коричневый цвета. По-видимому, таннины содержатся во всех тканях. Они обильны в листьях, проводящих тканях, перидерме, незрелых плодах, семенной кожуре и патологических образованиях, таких как галлы (Küster, 1956). Обычно таннины обнаруживаются в вакуолях (см. рис. 2.21), но образуются, вероятно, в ЭР (Zobel, 1985; Rao, 1988). Таннины могут присутствовать во многих клетках ткани или в специализированных клетках (танниноносных идиобластах), рассеянных в ткани (Gonzalez, 1996; Yonemori et al., 1997). Кроме того, таннины могут находиться в крупных клетках — танниновых мешках — и трубчатых клетках (глава 17). Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества Большинство растительных экстрактов, используемых в качестве дубильных веществ, получают из нескольких двудольных растений — из древесины, коры, листьев и плодов нескольких видов из семейств cумаховых (Anacardiaceae), бобовых (Fabaceae) и буковых (Fagaceae) (Haslam, 1981). По-видимому, основная функция таннинов — защитная. Вяжущие свойства таннинов отпугивают растительноядных животных и предотвращают проникновение паразитических организмов, подавляя их внеклеточные ферменты. Растения, продуцирующие и секретирующие значительные количества полифенолов, в том числе таннинов, могут препятствовать росту растений других видов, находящихся под ними или в непосредственной близости: этот феномен называется аллелопатией. Таннины, которые выделяются из листьев растений, разлагающихся в воде, могут быть вредны для некоторых насекомых (Ayres et al., 1997), включая растительноядные личинки чешуекрылых (Barbehenn and Martin, 1994). По-видимому, эти вещества играют существенную роль в выборе местообитания у популяций комаров в водных системах Альп (Rey et al., 2000). Фенольные соединения, в основном таннины, синтезируются в больших количествах в листьях бука (Fagus sylvatica) в ответ на стресс (Bussotti et al., 1998). Сначала они накапливаются в вакуолях, особенно в клетках верхнего эпидермиса и палисадной паренхимы. В дальнейшем таннины, по-видимому, растворяются в цитозоле и переносятся к клеточным стенкам верхнего эпидермиса, в которые в конечном итоге встраиваются. Проникновение таннинов в клеточную стенку можно рассматривать как процесс достижения непроницаемости, связанный со снижением кутикулярной транспирации. Приобретение коричневой окраски, происходящее при росте корней сосны Банкса (Pinus banksiana) и эвкалипта (Eucalyptus pilularis), связано с накоплением конденсированных таннинов в клеточных стенках всех клеток, лежащих вне проводящего цилиндра (McKenzie and Peterson, 1995a, b). Клетки эпидермиса и коры в коричневой «зоне таннинов» корней — мертвые. Конденсированные таннины были также обнаружены в phi-утолщениях корней цератонии стручковой (Ceratonia siliqua) (Pratikakis et al., 1998). Phi-утолщения — это сетчатые или пояскообразные утолщения клеточной стенки в кортикальных клетках некоторых голосеменных — гинкговых (Ginkgoaceae), араукариевых (Araucariaceae), тисовых (Taxaceae) и кипарисовых (Cupressaceae) (Gerrath et al., 2002), а также нескольких видов покрытосеменных, таких как рожковое дерево (Ceratonia siliqua), яблоня домашняя (Pyrus malus, или Malus domestica) и пеларгония садовая (Pelargonium hortorum) (Peterson et al., 1981). 73 Кристаллы оксалата кальция обычно развиваются в вакуолях, но могут также находиться в клеточной стенке и кутикуле Неорганические запасные вещества в растениях в основном представлены солями кальция и ангидридами кремния. Из солей кальция наиболее часто встречается оксалат кальция, который обнаруживается в большинстве семейств растений; примечательные исключения — тыквенные (Cucurbitaceae), некоторые семейства лилиецветных (Liliales) и злакоцветных (Poales) и все алисматиды (Alismantidae) (Prychid and Rudall, 1999). Оксалат кальция встречается в виде моно- и дигидратных солей в разнообразных кристаллических формах. Моногидрат более стабилен и встречается в растениях чаще, чем дигидрат. Самые распространенные формы кристаллов оксалата кальция: 1) призматические кристаллы (рис. 3.11, А) — призмы различной формы, обычно по одной в каждой клетке; 2) рафиды (рис. 3.11, Б; 3.12, А) — игловидные кристаллы, собранные в пучки; 3) друзы (рис. 3.11, В; 3.12, Б) — сферические агрегаты призматических кристаллов; 4) стилоиды — удлиненные кристаллы с острыми или зубчатыми концами, один или два в клетке; 5) кристаллический песок — очень мелкие кристаллы, обычно присутствующие в клетке в больших количествах. В некоторых случаях кристаллы оксалата кальция возникают в клетках, не отличающихся от соседних клеток, в которых кристаллы отсутствуют. В других случаях кристаллы образуются в специализированных клетках — кристаллических идиобластах. В кристаллических идиобластах содержится избыток ЭР и телец Гольджи. Большая часть клеток с кристаллами в зрелом состоянии — живые. Расположение и тип кристаллов оксалата кальция в пределах таксона могут быть постоянными, и соответственно, полезными при классификации (Küster, 1956; Prychid and Rudall, 1999; Pennisi and McConnell, 2001). Кристаллы оксалата кальция обычно возникают в вакуолях. Дифференцировка клеток с кристаллами может происходить одновременно с дифференцировкой соседних клеток, предшествовать ей или отставать. Последнее явление обычно для непроводящей флоэмы в коре многих деревьев и связано с поздней склерификацией множества однотипных клеток (глава 14). Обычно образованию кристаллов предшествует формирование какой-либо мембранной системы, или комплекса, который возникают в вакуоли de novo и образуют одну или несколько замкнутых камер с кристаллами (Franceschi and Horner, 1980; Arnott, 1982; Webb, 1999; Mazen et al., 2003). В клетках с рафидами каждый кристалл находится в своей камере (рис. 3.13) (Kausch and Horner, 1984; Webb et al., 1995). Помимо кристаллов, вакуоли иногда содержат слизистое вещество (Kausch and Horner, 1983; Wang et al., 1994; Webb et al., 1995). На более поздней ста- 74 Анатомия растений Эзау Рис. 3.11 Кристаллы оксалата кальция в поляризованном свете. А — призматические кристаллы в паренхиме флоэмы корней ели (Abies). Б — рафиды в листьях винограда (Vitis). В — друзы в коре ствола липы (Tilia). (А — 500; Б, В — 750.) Рис. 3.12 Сканирующая электронная микрофотография пучков рафид, выделенных из плодов винограда (Vitis mustangensis) (А), и друз из эпидермальных клеток церциса канадского (Cercis Canadensis) (Б). (А — Arnott and Webb, 2000, © 2000, The University of Chicago. Все права защищены; Б — иллюстрация предоставлена Mary Alice Webb.) дии развития вокруг кристалла может возникать клеточная стенка, полностью изолирующая кристалл от протопласта (Ilarslan et al., 2001). Хорнер и Вагнер (Horner, Wagner, 1995) описали две основных системы образования вакуолярных кристаллов, основываясь, в том числе, на наличии или отсутствии мембранных комплексов в вакуолях. Система I, для которой характерно присутствие в вакуолях мембранных комплексов и органических паракристаллических телец, состоящих из повторяющихся субъединиц, представлена у друз стручкового перца (Caspicum) и винограда (Vitis), рафид психотрии (Psychotria) и кристаллического песка свеклы (Beta), все — настоящие двудольные (эвдикоты). Система II, для которой характерно отсутствие комплексов вакуолярных мембран, а у паракристаллических телец субъединицы расположены близко друг к другу, представлена идиобластами с рафидами рогоза (Typha), ванили (Vanilla), юкки (Yucca) (Horner and Wagner, 1995) и драцены (Dracaena) (Pennisi et al., 2001b), все — однодольные. Отложение кристаллов в клеточной стенке и кутикуле, а не в вакуолях, редко встречается у цветковых растений, но распространено у хвойных (Evert et al., 1970; Oladele, 1982). Среди покрытосеменных кристаллы оксалата кальция обнаружены в кутикуле у казуарины хвощелистной (Causarina equisetifolia) (Pant et al., 1975) и некоторых аизовых (Aizoacea) (Öztig, 1940), между кутикулой и первичной клеточной стенкой эпидермальных клеток у драцены (Dracaena) (Pennisi et al., 2001a) и между первичной и вторичной клеточными стенками астросклере- Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества 75 Рис. 3.13 Кристаллоносные камеры в вакуоли развивающейся клетки листа винограда (Vitis vulpina), наблюдаемые в трансмиссионный электронный микроскоп. В каждом из отверстий, видимых на рисунке, находилась рафида (Р). Каждая рафида окружена мембраной кристаллоносной камеры (указана стрелкой). (Webb et al., 1995, © Blackwell Publishing.) ид кувшинки (Nymphaea) и кубышки (Nuphar) (Arnott and Pautard, 1970; Kuo-Huang, 1990). В эпидермальных клетках драцены Dracaena sanderiana (Pennisi et al., 2001a) и кристалл-образующих склереидах листа кувшинки (Nymphaea tetragona) каждый «внеклеточный» кристалл образуется в камере и заключен в оболочку, изначально связанную с плазматической мембраной (Kuo-Huang, 1992; Kuo-Huang and Chen, 1999). После того как в склереидах кувшинки (Nymphaea) образуются кристаллы, формируется толстая вторичная клеточная стенка, и кристаллы оказываются встроены между первичной и вторичной клеточными стенками. Показано, что у ряски малой (Lemna minor) образование кристаллов оксалата кальция — быстрый и обратимый процесс (Franceschi, 1989). При увеличении экзогенной концентрации кальция пучки кристаллов образуются в клетках корней в течение 30 минут после появления внешнего индуцирующего стимула. При ограничении количества экзогенного кальция вновь образованные пучки кристаллов разрушаются в течение трех часов. Очевидно, образование оксалата кальция — обратимый процесс. Результаты этой работы и других (Kostman and Franceschi, 2000; Volk et al., 2002; Mazen et al., 2003) указывают на то, что образование кристаллов — строго контролируемый процесс и может служить механизмом регуляции уровня кальция в органах растения. Показано, что идиобласты рафид у пистии телорезовидной (Pistia stratiotes) обогащены кальретикулином — кальций-связывающим белком, который присутствует в некоторых субдоменах ЭР (Quitadamo et al., 2000; Kostman et al., 2003; Nakata et al., 2003). Предполагается, что кальретикулин участвует в поддержании низкого уровня активности кальция в цитозоле, при этом позволяя быстро накапливать кальций для образования оксалата кальция (Mazen et al., 2003; Nakata et al., 2003). Другие предполагаемые функции кальцификации — выведение оксалата в растениях, неспособных его метаболизировать, защита от растительноядных животных (Finley, 1999; Saltz and Ward, 2000; Molano-Flores, 2001), запасание кальция (Ilarslan et al., 2001; Volk et al., 2002), детоксикация тяжелых металлов (см. литературу, цитируемую у Nakata, 2003), придание ткани механической прочности и дополнительной массы. Масса, добавляемая к ткани за счет оксалата кальция, может быть существенной. Согласно имеющимся данным, оксалат кальция составляет 85% сухой массы некоторых кактусов (Cheavin, 1938). В листьях таро (Colocasia esculenta; Sunell and Healey, 1985) и диффенбахии (Dieffenbachia maculate) (Sakai and Nagao, 1980) присутствуют два типа идиобластов рафид: защитные и незащитные. Защитные идиобласты рафид активно выстреливают свои «иголки» через сосочки с узкими стенками на кончиках клеток, когда к ароидным (Araceae) прикасаются. Незащитные идиобласты рафид не связаны с оборонительной способностью ароидных. Жгучесть рафид съедобных ароидных, включая таро, может иметь двойную причину: острые рафиды повреждают мягкую кожу, а содержащееся в рафидах раздражающее вещество (протеаза) вызывает отек и боль (Bradbury and Nixon, 1998). Однако, по другим данным, жгучесть рафид вызвана исключительно присутствием на их поверхности раздражающего вещества (белка массой 26 кДа, по-видимому, цистеиновой протеиназы) (Paull et al., 1999). 76 Анатомия растений Эзау Tarrants, 1983). Кремний часто образует кремниевые тельца, или фитолиты, в полости клетки (глава 9). В кожуре плодов тыквы (Cucurbita) лигнификация и образование фитолитов, повидимому, связаны генетически и определяются одним генетическим локусом — hard rind (Hr) — (Piperno et al., 2002). Лигнификация и образование фитолитов в кожуре обеспечивают дополнительную механическую защиту плода. ЛИТЕРАТУРА К ГЛАВЕ 3 Рис. 3.14 Кристалл карбоната кальция. Поперечный срез верхней части листовой пластинки фикуса (Ficus elastica). На срезе виден булавовидный цистолит в крупной эпидермальной клетке — литоцисте. Цистолит состоит в основном из карбоната кальция, отложенного на целлюлозном стержне. (155.) Кристаллы карбоната кальция редко встречаются у семенных растений. Наиболее известные образования из карбоната кальция — это цистолиты (от греч. «китос» — мешок, «литос» — камень), которые образуются в специализированных крупных клетках — литоцистах, находящихся в основной паренхиме и эпидермисе (рис. 3.14) (глава 9). Цистолиты образуются вне плазматической мембраны и связываются с клеточной стенкой литоциста. В состав цистолитов входят также каллоза, целлюлоза, кремний и пектиновые вещества (Eschrich, 1954; Metcalfe, 1983). Цистолиты встречаются в ограниченном числе (14) семейств растений (Metcalfe and Chalk, 1983). Кремний чаще всего откладывается в клеточных стенках Среди семенных растений самые крупные и характерные отложения кремния присутствуют в злаках (Poaceae), у которых кремний составляет от 5 до 20% сухой массы побега (Lewin and Reimann, 1969; Kaufman et al., 1985; Epstein, 1999). Рекордно высокое содержание кремния (41% сухой массы) обнаружено в листьях сазы Вича (Sasa veitchii, подсемейство бамбуковые, Bambusoideae), которые накапливают кремний в течение всей жизни, продолжающейся около 24 месяцев (Motomura et al., 2002). Отложения кремния встречаются также в корнях злаков (Sangster, 1978). В целом однодольные поглощают и откладывают больше кремния, чем двудольные. Накопление кремния в растениях придает дополнительную прочность побегам и служит защитой от патогенных грибов, растительноядных насекомых и других животных (McNaughton and AAZIZ, R., S. DINANT, and B. L. EPEL. 2001. Plasmodesmata and plant cytoskeleton. Trends Plant Sci. 6, 326–330. ANDREEVA, A. V., M. A. KUTUZOV, D. E. EVANS, and C. R. HAWES. 1998. The structure and function of the Golgi apparatus: A hundred years of questions. J. Exp. Bot. 49, 1281–1291. ARNOTT, H. J. 1982. Three systems of biomineralization in plants with comments on the аssociated organic matrix. In: Biological Mineralization and Demineralization, pp. 199–218, G. H. Nancollas, ed. Springer-Verlag, Berlin. ARNOTT, H. J., and F. C. E. PAUTARD. 1970. Calcification in plants. In: Biological Calcification: Cellular and Molecular Aspects, pp. 375–446, H. Schraer, ed. Appleton-Century-Crofts, New York. ARNOTT, H. J., and M. A. WEBB. 2000. Twinned raphides of calcium oxalate in grape (Vitis): Implications for crystal stability and function. Int. J. Plant Sci. 161, 133–142. AYRES, M. P., T. P. CLAUSEN, S. F. MACLEAN JR., A. M. REDMAN, and P. B. REICHARDT. 1997. Diversity of structure and antiherbivore activity in condensed tannins. Ecology 78, 1696–1712. AZIMZADEH, J., J. TRAAS, and M. PASTUGLIA. 2001. Molecular aspects of microtubule dynamics in plants. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 513–519. BALUŠKA, F., S. VITHA, P. W. BARLOW, and D. VOLKMANN. 1997a. Rearrangements of F-actin arrays in growing cells of intact maize root apex tissues: A major developmental switch occurs in the postmitotic transition region. Eur. J. Cell Biol. 72, 113–121. BALUŠKA, F., D. VOLKMANN, and P. W. BARLOW. 1997b. Nuclear components with microtubular organizing properties in multicellular eukaryotes: Functional and evolutionary considerations. Int. Rev. Cytol. 175, 91–135. BALUŠKA, F., D. VOLKMANN, and P. W. BARLOW. 1998. Tissue- and development-specific distributions of cytoskeletal elements in growing cells of the maize root apex. Plant Biosyst. 132, 251–265. BARBEHENN, R. V., and M. M. MARTIN. 1994. Tannin sensitivity in larvae of Malacosoma disstria (Lepidoptera): Roles of the peritrophic envelope and midgut oxidation. J. Chem. Ecol. 20, 1985–2001. Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества BARLOW, P. W., and F. BALUŠKA. 2000. Cytoskeletal perspectives on root growth and morphogenesis. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 51, 289–322. BASKIN, T. I., and W. Z. CANDE. 1990. The structure and function of the mitotic spindle in flowering plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 41, 277–315. BATTEY, N. H., N. C. JAMES, A. J. GREENLAND, and C. BROWNLEE. 1999. Exocytosis and endocytosis. Plant Cell 11, 643–659. BEDNAREK, S. Y., and N. V. RAIKHEL. 1992. Intracellular trafficking of secretory proteins. Plant Mol. Biol. 20, 133–150. BOEVINK, P., K. OPARKA, S. SANTA CRUZ, B. MARTIN, A. BETTERIDGE, and C. HAWES. 1998. Stacks on tracks: The plant Golgi apparatus traffics on an actin/ER network. Plant J. 15, 441–447. BRADBURY, J. H., and R. W. NIXON. 1998. The acridity of raphides from the edible aroids. J. Sci. Food Agric. 76, 608–616. BROWN, R. C., and B. E. LEMMON. 2001. The cytoskeleton and spatial control of cytokinesis in the plant life cycle. Protoplasma 215, 35–49. BUSSE, J. S., and R. F. EVERT. 1999. Pattern of differentiation of the first vascular elements in the embryo and seedling of Arabidopsis thaliana. Int. J. Plant Sci. 160, 1–13. BUSSOTTI, F., E. GRAVANO, P. GROSSONI, and C. TANI. 1998. Occurrence of tannins in leaves of beech trees (Fagus sylvatica) along an ecological gradient, detected by histochemical and ultrastructural analyses. New Phytol. 138, 469–479. CASSIMERIS, L. U., R. A. WALKER, N. K. PRYER, and E. D. SALMON. 1987. Dynamic instability of microtubules. BioEssays 7, 149–154. CHEAVIN, W. H. S. 1938. The crystals and cystoliths found in plant cells. Part I. Crystals. The Microscope [Brit. J. Microsc. Photomicrogr.] 2, 155–158. CHRISPEELS, M. J. 1991. Sorting of proteins in the secretory system. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 42, 21–53. CHRISPEELS, M. J., and E. H. HERMAN. 2000. Endoplasmic reticulum-derived compartments function in storage and as mediators of vacuolar remodeling via a new type of organelle, precursor protease vesicles. Plant Physiol. 123, 1227–1234. COLLINGS, D. A., T. ASADA, N. S. ALLEN, and H. SHIBAOKA. 1998. Plasma membrane-associated actin in Bright Yellow 2 tobacco cells. Plant Physiol. 118, 917–928. CUMMINS, I., M. J. HILLS, J. H. E. ROSS, D. H. HOBBS, M. D. WATSON, and D. J. MURPHY. 1993. Differential, temporal and spatial expression of genes involved in storage oil and oleosin accumulation in developing rapeseed embryos: Implications for the role of oleosins and the mechanisms of oil-body formation. Plant Mol. Biol. 23, 1015–1027. DERKSEN, J., F. H. A. WILMS, and E. S. PIERSON. 1990. The plant cytoskeleton: Its significance in plant development. Acta Bot. Neerl. 39, 1–18. 77 DING, B., M.-O. KWON, and L. WARNBERG. 1996. Evidence that actin filaments are involved in controlling the permeability of plasmodesmata in tobacco mesophyll. Plant J. 10, 157–164. DRIOUICH, A., and L. A. STAEHELIN. 1997. The plant Golgi apparatus: Structural organization and functional properties. In: The Golgi Apparatus, pp. 275–301, E. G. Berger and J. Roth, eds. Birkhäuser Verlag, Basel. DRIOUICH, A., L. FAYE, and L. A. STAEHELIN. 1993. The plant Golgi apparatus: A factory for complex polysaccharides and glycoproteins. Trends Biochem. Sci. 18, 210–214. DRØBAK, B. K., V. E. FRANKLIN-TONG, and C. J. STAIGER. 2004. The role of the actin cytoskeleton in plant cell signalling. New Phytol. 163, 13–30. DUPREE, P., and D. J. SHERRIER. 1998. The plant Golgi apparatus. Biochim. Biophys. Acta (Mol. Cell Res.) 1404, 259–270. ENGELBERTH, J., G. WANNER, B. GROTH, and E. W. WEILER. 1995. Functional anatomy of the mechanoreceptor cells in tendrils of Bryonia dioica Jacq. Planta 196, 539–550. EPSTEIN, E. 1999. Silicon. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 50, 641–664. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. ESCHRICH, W. 1954. Ein Beitrag zur Kenntnis der Kallose. Planta 44, 532–542. EVERT, R. F., J. D. DAVIS, C. M. TUCKER, and F. J. ALFIERI. 1970. On the occurrence of nuclei in mature sieve elements. Planta 95, 281–296. FERRI, S. 1974. Morphological and structural investigations on Smilax aspera leaf and storage starches. J. Ultrastruct. Res. 47, 420–432. FINLEY, D. S. 1999. Patterns of calcium oxalate crystals in young tropical leaves: A possible role as an anti-herbivory defense. Rev. Biol. Trop. 47, 27–31. FISHER, D. G., and R. F. EVERT. 1982. Studies on the leaf of Amaranthus retroflexus (Amaranthaceae): Chloroplast polymorphism. Bot. Gaz. 143, 146– 155. FLANDERS, D. J., D. J. RAWLINS, P. J. SHAW, and C. W. LLOYD. 1990. Re-establishment of the interphase microtubule array in vacuolated plant cells, studied by confocal microscopy and 3-D imaging. Development 110, 897–903. FRANCESCHI, V. R. 1989. Calcium oxalate formation is a rapid and reversible process in Lemna minor L. Protoplasma 148, 130–137. FRANCESCHI, V. R., and H. T. HORNER JR. 1980. Calcium oxalate crystals in plants. Bot. Rev. 46, 361–427. FREY-WYSSLING, A. 1980. Why starch as our main food supply? Ber. Dtsch. Bot. Ges. 93, 281–287. GARCIA-HERDUGO, G., J. A. GONZÁLEZ-REYES, F. GRACIANAVARRO, and P. NAVAS. 1988. Growth kinetics of the Golgi apparatus during the cell cycle in onion root meristems. Planta 175, 305–312. 78 Анатомия растений Эзау GERRATH, J. M., L. COVINGTON, J. DOUBT, and D. W. LARSON. 2002. Occurrence of phi thickenings is correlated with gymnosperm systematics. Can. J. Bot. 80, 852–860. GIETL, C., and M. SCHMID. 2001. Ricinosomes: An organelle for developmentally regulated programmed cell death in senescing plant tissues. Naturwissenschaften 88, 49–58. GODDARD, R. H., S. M. WICK, C. D. SILFLOW, and D. P. SNUSTAD. 1994. Microtubule components of the plant cell cytoskeleton. Plant Physiol. 104, 1–6. GONZALEZ, A. M. 1996. Nectarios extraflorales en Turnera, series Canaligerae y Leiocarpae. Bonplandia 9, 129–143. HASLAM, E. 1981. Vegetable tannins. In: The Biochemistry of Plants, vol. 7, Secondary Plant Products, pp. 527–556, E. E. Conn, ed. Academic Press, New York. HEPLER, P. K., and B. E. S. GUNNING. 1998. Confocal fluorescence microscopy of plant cells. Protoplasma 201, 121–157. HEPLER, P. K., and R. O. WAYNE. 1985. Calcium and plant development. Annu. Rev. Plant Physiol. 36, 397–439. HEPLER, P. K., B. A. PALEVITZ, S. A. LANCELLE, M. M. MCCAULEY, and I. LICHTSCHEIDL. 1990. Cortical endoplasmic reticulum in plants. J. Cell Sci. 96, 355–373. HERMAN, E. M., and B. A. LARKINS. 1999. Protein storage bodies and vacuoles. Plant Cell 11, 601– 614. HERMAN, E. M., B. BAUMGARTNER, and M. J. CHRISPEELS. 1981. Uptake and apparent digestion of cytoplasmic organelles by protein bodies (protein storage vacuoles) in mung bean (Vigna radiata) cotyledons. Eur. J. Cell Biol. 24, 226–235. HILLMER, S., A. MOVAFEGHI, D. G. ROBINSON, and G. HINZ. 2001. Vacuolar storage proteins are sorted in the cis-cisternae of the pea cotyledon Golgi apparatus. J. Cell Biol. 152, 41–50. HOLTZMAN, E. 1992. Intracellular targeting and sorting. BioScience 42, 608–620. HORNER, H. T., and B. L. WAGNER. 1995. Calcium oxalate formation in higher plants. In: Calcium Oxalate in Biological Systems, pp. 53–72, S. R. Khan, ed. CRC Press, Boca Raton, FL. HUANG, A. H. C. 1996. Oleosins and oil bodies in seeds and other organs. Plant Physiol. 110, 1055– 1061. HUSH, J. M., P. WADSWORTH, D. A. CALLAHAM, and P. K. HEPLER. 1994. Quantification of microtubule dynamics in living plant cells using fluorescence redistribution after photobleaching. J. Cell Sci. 107, 775–784. ILARSLAN, H., R. G. PALMER, and H. T. HORNER. 2001. Calcium oxalate crystals in developing seeds of soybean. Ann. Bot. 88, 243–257. JENG, R. L., and M. D. WELCH. 2001. Cytoskeleton: Actin and endocytosis—no longer the weakest link. Curr. Biol. 11, R691–R694. KAUFMAN, P. B., P. DAYANANDAN, C. I. FRANKLIN, and Y. TAKEOKA. 1985. Structure and function of silica bodies in the epidermal system of grass shoots. Ann. Bot. 55, 487–507. KAUSCH, A. P., and H. T. HORNER. 1983. The development of mucilaginous raphide crystal idioblasts in young leaves of Typha angustifolia L. (Typhaceae). Am. J. Bot. 70, 691–705. KAUSCH, A. P., and H. T. HORNER. 1984. Differentiation of raphide crystal idioblasts in isolated root cultures of Yucca torreyi (Agavaceae). Can. J. Bot. 62, 1474–1484. KNEBEL, W., H. QUADER, and E. SCHNEPF. 1990. Mobile and immobile endoplasmic reticulum in onion bulb epidermis cells: Short-term and longterm observations with a confocallaser scanning microscope. Eur. J. Cell Biol. 52, 328–340. KOST, B., and N.-H. CHUA. 2002. The plant cytoskeleton: Vacuoles and cell walls make the difference. Cell 108, 9–12. KOST, B., J. MATHUR, and N.-H. CHUA. 1999. Cytoskeleton in plant development. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 462–470. KOST, B., P. SPIELHOFER, J. MATHUR, C.-H. DONG, and N.-H. CHUA. 2000. Non-invasive F-actin visualization in living plant cells using a GFPmouse talin fusion protein. In: Actin: A Dynamic Framework for Multiple Plant Cell Functions, pp. 637–659, C. J. Staiger, F. Baluka, D. Volkmann, and P. W. Barlow, eds. Kluwer, Dordrecht. KOSTMAN, T. A., and V. R. FRANCESCHI. 2000. Cell and calcium oxalate crystal growth is coordinated to achieve high-capacity calcium regulation in plants. Protoplasma 214, 166–179. KOSTMAN, T. A., V. R. FRANCESCHI, and P. A. NAKATA. 2003. Endoplasmic reticulum sub-compartments are involved in calcium sequestration within raphide crystal idioblasts of Pistia stratiotes. Plant Sci. 165, 205–212. KROPF, D. L., S. R. BISGROVE, and W. E. HABLE. 1998. Cytoskeletal control of polar growth in plant cells. Curr. Opin. Cell Biol. 10, 117–122. KUMAGAI, F., and S. HASEZAWA 2001. Dynamic organization of microtubules and microfilaments during cell cycle progression in higher plant cells. Plant Biol. 3, 4–16. KUO-HUANG, L.-L. 1990. Calcium oxalate crystals in the leaves of Nelumbo nucifera and Nymphaea tetragona. Taiwania 35, 178–190. KUO-HUANG, L.-L. 1992. Ultrastructural study on the development of crystal-forming sclereids of Nymphaea tetragona. Taiwania 37, 104–114. KUO-HUANG, L.-L, and S.-J. CHEN. 1999. Subcellular localization of calcium in the crystal-forming sclereids of Nymphaea tetragona Georgi. Taiwania 44, 520–528. Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества KÜSTER, E. 1956. Die Pfl anzenzelle, 3rd ed. Gustav Fischer Verlag, Jena. LEVANONY, H., R. RUBIN, Y. ALTSCHULER, and G. GALILI. 1992. Evidence for a novel route of wheat storage proteins to vacuoles. J. Cell Biol. 119, 1117–1128. LEWIN, J., and B. E. F. REIMANN. 1969. Silicon and plant growth. Annu. Rev. Plant Physiol. 20, 289–304. LICHTSCHEIDL, I. K., and P. K. HEPLER. 1996. Endoplasmic reticulum in the cortex of plant cells. In: Membranes: Specialized Functions in Plants, pp. 383–402, M. Smallwood, J. P. Knox, and D. J. Bowles, eds. BIOS Scientific, Oxford. LICHTSCHEIDL, I. K., S. A. LANCELLE, and P. K. HEPLER. 1990. Actin-endoplasmic reticulum complexes in Drosera: Their structural relationship with the plasmalemma, nucleus, and organelles in cells prepared by high pressure freezing. Protoplasma 155, 116–126. LLOYD, C. W. 1987. The plant cytoskeleton: The impact of fluorescence microscopy. Annu. Rev. Plant Physiol. 38, 119–139. LLOYD, C. 1988. Actin in plants. J. Cell Sci. 90, 185– 188. LOER, D. S., and E. M. HERMAN. 1993. Cotranslational integration of soybean (Glycine max) oil body membrane protein oleosin into microsomal membranes. Plant Physiol. 101, 993–998. LYSHEDE, O. B. 1980. Notes on the ultrastructure of cubical protein crystals in potato tuber cells. Bot. Tidsskr. 74, 237–239. MARC, J. 1997. Microtubule-organizing centres in plants. Trends Plant Sci. 2, 223–230. MARINOS, N. G. 1965. Comments on the nature of a crystalcontaining body in plant cells. Protoplasma 60, 31–33. MARTIN, C., and A. M. SMITH. 1995. Starch biosynthesis. Plant Cell 7, 971–985. MARTY, F. 1999. Plant vacuoles. Plant Cell 11, 587–599. MATHUR, J., and M. HÜLSKAMP. 2002. Microtubules and microfilaments in cell morphogenesis in higher plants. Curr. Biol. 12, R669–R676. MATSUOKA, K., and S. Y. BEDNAREK. 1998. Protein transport within the plant cell endomembrane system: An update. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 463– 469. MAZEN, A. M. A., D. ZHANG, and V. R. FRANCESCHI. 2003. Calcium oxalate formation in Lemna minor: Physiological and ultrastructural aspects of high capacity calcium sequestration. New Phytol. 161, 435–448. MCKENZIE, B. E., and C. A. PETERSON. 1995a. Root browning in Pinus banksiana Lamb. and Eucalyptus pilularis Sm. 1. Anatomy and permeability of the white and tannin zones. Bot. Acta 108, 127–137. MCKENZIE, B. E., and C. A. PETERSON. 1995b. Root browning in Pinus banksiana Lamb. and Eucalyptus pilularis Sm. 2. Anatomy and permeability of the cork zone. Bot. Acta 108, 138–143. 79 MCNAUGHTON, S. J., and J. L. TARRANTS. 1983. Grass leaf silicification: Natural selection for an inducible defense against herbivores. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 80, 790–791. MEAGHER, R. B., E. C. MCKINNEY, and M. K. KANDASAMY. 1999. Isovariant dynamics expand and buffer the responses of complex systems: The diverse plant actin gene family. Plant Cell 11, 995–1006. METCALFE, C. R. 1983. Calcareous deposits, calcified cell walls, cystoliths, and similar structures. In: Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. 2, Wood Structure and Conclusion of the General Introduction, pp. 94–97, C. R. Metcalfe and L. Chalk. Clarendon Press, Oxford. METCALFE, C. R., and L. CHALK. 1983. Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. 2, Wood Structure and Conclusion of the General Introduction. Clarendon Press, Oxford. MILLER, E. A., and M. A. ANDERSON. 1999. Uncoating the mechanisms of vacuolar protein transport. Trends Plant Sci. 4, 46–48. MOLANO-FLORES, B. 2001. Herbivory and calcium concentrations affect calcium oxalate crystal formation in leaves of Sida (Malvaceae). Ann. Bot. 88, 387–391. MOLLENHAUER, H. H., and D. J. MORRÉ. 1980. The Golgi apparatus. In: The Biochemistry of Plants, vol. 1, The Plant Cell, pp. 437–488, N. E. Tolbert, ed. Academic Press, New York. MOORE, P. J., K. M. SWORDS, M. A. LYNCH, and L. A. STAEHELIN. 1991. Spatial organization of the assembly pathways of glycoproteins and complex polysaccharides in the Golgi apparatus of plants. J. Cell Biol. 112, 589–602. MORRÉ, D. J., and H. H. MOLLENHAUER. 1974. The endomembrane concept: A functional integration of endoplasmic reticulum and Golgi apparatus. In: Dynamic Aspects of Plant Ultrastructure, pp. 84–137, A. W. Robards, ed. McGraw-Hill, (UK) Limited, London. MOTOMURA, H., N. MITA, and M. SUZUKI. 2002. Silica accumulation in long-lived leaves of Sasa veitchii (Carrière) Rehder (Poaceae-Bambusoideae). Ann. Bot. 90, 149–152. NAKATA, P. A. 2003. Advances in our understanding of calcium oxalate crystal formation and function in plants. Plant Sci. 164, 901–909. NAKATA, P. A., T. A. KOSTMAN, and V. R. FRANCESCHI. 2003. Calreticulin is enriched in the crystal idioblasts of Pistia stratiotes. Plant Physiol. Biochem. 41, 425–430. NEBENFÜHR, A., L. A. GALLAGHER, T. G. DUNAHAY, J. A. FROHLICK, A. M. MAZURKIEWICZ, J. B. MEEHL, and L. A. STAEHELIN. 1999. Stop-and-go movements of plant Golgi stacks are mediated by the acto-myosin system. Plant Physiol. 121, 1127–1141. NEBENFÜHR, A., J. A. FROHLICK, and L. A. STAEHELIN. 2000. Redistribution of Golgi stacks 80 Анатомия растений Эзау and other organelles during mitosis and cytokinesis in plant cells. Plant Physiol. 124, 135–151. OHLROGGE, J., and J. BROWSE. 1995. Lipid biosynthesis. Plant Cell 7, 957–970. OLADELE, F. A. 1982. Development of the crystalliferous cuticle of Chamaecyparis lawsoniana (A. Murr.) Parl. (Cupressaceae). Bot. J. Linn. Soc. 84, 273–288. OTEGUI, M. S., D. N. MASTRONARDE, B.-H. KANG, S. Y. BEDNAREK, and L. A. STAEHELIN. 2001. Three-dimensional analysis of syncytial-type cell plates during endosperm cellularization visualized by high resolution electron tomography. Plant Cell 13, 2033–2051. ÖZTIG, Ö. F. 1940. Beiträge zur Kenntnis des Baues der Blattepidermis bei den Mesembrianthemen, im besonderen den extrem xeromorphen Arten. Flora n.s. 34, 105–144. PANT, D. D., D. D. NAUTIYAL, and S. SINGH. 1975. The cuticle, epidermis and stomatal ontogeny in Casuarina equisetifolia Forst. Ann. Bot. 39, 1117– 1123. PARTHASARATHY, M. V., T. D. PERDUE, A. WITZTUM, and J. ALVERNAZ. 1985. Actin network as a normal component of the cytoskeleton in many vascular plant cells. Am. J. Bot. 72, 1318–1323. PAULL, R. E., C.-S. TANG, K. GROSS, and G. URUU. 1999. The nature of the taro acridity factor. Postharvest Biol. Tech. 16, 71–78. PENNISI, S. V., and D. B. MCCONNELL. 2001. Taxonomic relevance of calcium oxalate cuticular deposits in Dracaena Vand. ex L. HortScience 36, 1033–1036. PENNISI, S. V., D. B. MCCONNELL, L. B. GOWER, M. E. KANE, and T. LUCANSKY. 2001a. Periplasmic cuticular calcium oxalate crystal deposition in Dracaena sanderiana. New Phytol. 149, 209–218. PENNISI, S. V., D. B. MCCONNELL, L. B. GOWER, M. E. KANE, and T. LUCANSKY. 2001b. Intracellular calcium oxalate crystal structure in Dracaena sanderiana. New Phytol. 150, 111–120. PETERSON, C. A., M. E. EMANUEL, and C. A. WEERDENBERG. 1981. The permeability of phi thickenings in apple (Pyrus malus) and geranium (Pelargonium hortorum) roots to an apoplastic fluorescent dye tracer. Can. J. Bot. 59, 1107–1110. PIPERNO, D. R., I. HOLST, L. WESSEL-BEAVER, and T. C. ANDRES. 2002. Evidence for the control of phytolith formation in Cucurbita fruits by the hard rind (Hr) genetic locus: Archaeological and ecological implications. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 10923–10928. PRATIKAKIS, E., S. RHIZOPOULOU, and G. K. PSARAS. 1998. A phi layer in roots of Ceratonia siliqua L. Bot. Acta 111, 93–98. PRYCHID, C. J., and P. J. RUDALL. 1999. Calcium oxalate crystals in monocotyledons: A review of their structure and systematics. Ann. Bot. 84, 725–739. QUADER, H., and E. SCHNEPF. 1986. Endoplasmic reticulum and cytoplasmic streaming: Fluorescence microscopical observations in adaxial epidermis cells of onion bulb scales. Protoplasma 131, 250–252. QUADER, H., A. HOFMANN, and E. SCHNEPF. 1989. Reorganization of the endoplasmic reticulum in epidermal cells of onion bulb scales after cold stress: Involvement of cytoskeletal elements. Planta 177, 273–280. QUITADAMO, I. J., T. A. KOSTMAN, M. E. SCHELLING, and V. R. FRANCESCHI. 2000. Magnetic bead purification as a rapid and efficient method for enhanced antibody specificity for plant sample immunoblotting and immunolocalization. Plant Sci. 153, 7–14. RAO, K. S. 1988. Fine structural details of tannin accumulations in non-dividing cambial cells. Ann. Bot. 62, 575–581. REY, D., J.-P. DAVID, D. MARTINS, M.-P. PAUTOU, A. LONG, G. MARIGO, and J.-C. MEYRAN. 2000. Role of vegetable tannins in habitat selection among mosquito communities from the Alpine hydrosystems. C. R. Acad. Sci., Paris, Sci. de la Vie 323, 391–398. RIDGE, R. W., Y. UOZUMI, J. PLAZINSKI, U. A. HURLEY, and R. E. WILLIAMSON. 1999. Developmental transitions and dynamics of the cortical ER of Arabidopsis cells seen with green fluorescent protein. Plant Cell Physiol. 40, 1253– 1261. ROST, T. L., and K. E. PATERSON. 1978. Structural and histochemical characterization of the cotyledon storage organelles of jojoba (Simmondsia chinensis). Protoplasma 95, 1–10. ROST, T. L., A. D. SIMPER, P. SCHELL, and S. ALLEN. 1977. Anatomy of jojoba (Simmondsia chinensis) seed and the utilization of liquid wax during germination. Econ. Bot. 31, 140–147. SAKAI, W. S., and M. A. NAGAO. 1980. Raphide structure in Dieffenbachia maculata. J. Am. Soc. Hortic. Sci. 105, 124–126. SALTZ, D., and D. WARD. 2000. Responding to a threepronged attack: Desert lilies subject to herbivory by dorcas gazelles. Plant Ecol. 148, 127–138. SANDERFOOT, A. A., and N. V. RAIKHEL. 1999. The specificity of vesicle trafficking: Coat proteins and SNAREs. Plant Cell 11, 629–641. SANGSTER, A. G. 1978. Silicon in the roots of higher plants. Am. J. Bot. 65, 929–935. SCHNEPF, E. 1993. Golgi apparatus and slime secretion in plants: The early implications and recent models of membrane traffic. Protoplasma 172, 3–11. SEAGULL, R. W. 1989. The plant cytoskeleton. Crit. Rev. Plant Sci. 8, 131–167. SHEAHAN, M. B., R. J. ROSE, and D. W. MCCURDY. 2004. Organelle inheritance in plant cell division: The actin cytoskeleton is required for unbiased inheritance of chloroplasts, mitochondria and Протопласт: система внутренних мембран, секреторные пути, цитоскелет и запасные вещества endoplasmic reticulum in dividing protoplasts. Plant J. 37, 379–390. SHIMMEN, T., R. W. RIDGE, I. LAMBIRIS, J. PLAZINSKI, E. YOKOTA, and R. E. WILLIAMSON. 2000. Plant myosins. Protoplasma 214, 1–10. SOMERVILLE, C., and J. BROWSE. 1991. Plant lipids: Metabolism, mutants, and membranes. Science 252, 80–87. STAEHELIN, L. A. 1997. The plant ER: A dynamic organelle composed of a large number of discrete functional domains. Plant J. 11, 1151–1165. STAIGER, C. J. 2000. Signaling to the actin cytoskeleton in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 51, 257–288. STAIGER, C. J., and M. SCHLIWA. 1987. Actin localization and function in higher plants. Protoplasma 141, 1–12. SUNELL, L. A., and P. L. HEALEY. 1985. Distribution of calcium oxalate crystal idioblasts in leaves of taro (Colocasia esculenta). Am. J. Bot. 72, 1854– 1860. TZEN, J. T., and A. H. HUANG. 1992. Surface structure and properties of plant seed oil bodies. J. Cell Biol. 117, 327–335. VANTARD, M., R. COWLING, and C. DELICHÈRE. 2000. Cell cycle regulation of the microtubular cytoskeleton. Plant Mol. Biol. 43, 691–703. VARRIANO-MARSTON, E. 1983. Polarization microscopy: Applications in cereal science. In: New Frontiers in Food Microstructure, pp. 71–108, D. B. Bechtel, ed. American Association of Cereal Chemists, St. Paul, MN. VICKERY, M. L., and B. VICKERY. 1981. Secondary Plant Metabolism. University Park Press, Baltimore. VITALE, A., and J. DENECKE. 1999. The endoplasmic reticulum—Gateway of the secretory pathway. Plant Cell 11, 615–628. VITALE, A., A. CERIOTTI, and J. DENECKE. 1993. The role of the endoplasmic reticulum in protein synthesis, modification and intracellular transport. J. Exp. Bot. 44, 1417–1444. VOLK, G. M., V. J. LYNCH-HOLM, T. A. KOSTMAN, L. J. GOSS, and V. R. FRANCESCHI. 2002. The role of druse and raphide calcium oxalate crystals in tissue calcium regulation in Pistia stratiotes leaves. Plant Biol. 4, 34–45. WANG, Z.-Y., K. S. GOULD, and K. J. PATTERSON. 1994. Structure and development of mucilage- 81 crystal idioblasts in the roots of five Actinidia species. Int. J. Plant Sci. 155, 342–349. WANNER, G., and R. R. THELMER. 1978. Membranous appendices of spherosomes (oleosomes). Possible role in fat utilization in germinating oil seeds. Planta 140, 163–169. WASTENEYS, G. O. 2004. Progress in understanding the role of microtubules in plant cells. Curr. Opin. Plant Biol. 7, 651–660. WEBB, M. A. 1999. Cell-mediated crystallization of calcium oxalate in plants. Plant Cell 11, 751–761. WEBB, M. A., J. M. CAVALETTO, N. C. CARPITA, L. E. LOPEZ, and H. J. ARNOTT. 1995. The intravacuolar organic matrix associated with calcium oxalate crystals in leaves of Vitis. Plant J. 7, 633–648. WERGIN, W. P., P. J. GRUBER, and E. H. NEWCOMB. 1970. Fine structural investigation of nuclear inclusions in plants. J. Ultrastruct. Res. 30, 533–557. WHITE, R. G., K. BADELT, R. L. OVERALL, and M. VESK. 1994. Actin associated with plasmodesmata. Protoplasma 180, 169–184. WYMER, C., and C. LLOYD. 1996. Dynamic microtubules: Implications for cell wall patterns. Trends Plant Sci. 1, 222–228. WYMER, C. L., S. A. WYMER, D. J. COSGROVE, and R. J. CYR. 1996. Plant cell growth responds to external forces and the response requires intact microtubules. Plant Physiol. 110, 425–430. XU, W., P. CAMPBELL, A. K. VARGHEESE, and J. BRAAM. 1996. The Arabidopsis XET-related gene family: Environmental and hormonal regulation of expression. Plant J. 9, 879–889. YONEMORI, K., M. OSHIDA, and A. SUGIURA. 1997. Fine structure of tannin cells in fruit and callus tissues of persimmon. Acta Hortic. 436, 403–413. ZHANG, G. F., and L. A. STAEHELIN. 1992. Functional compartmentation of the Golgi apparatus of plant cells. Plant Physiol. 99, 1070–1083. ZHENG, H. Q., and L. A. STAEHELIN. 2001. Nodal endoplasmic reticulum, a specialized form of endoplasmic reticulum found in gravity-sensing root tip columella cells. Plant Physiol. 125, 252–265. ZOBEL, A. M. 1985. Ontogenesis of tannin coenocytes in Sambucus racemosa L. I. Development of the coenocytes from mononucleate tannin cells. Ann. Bot. 55, 765–773. ГЛАВА 4 Клеточная стенка Наличие клеточной стенки — важнейшее отличие клеток растений от клеток животных. Ее присутствие, наряду с другими свойствами, служит основанием для выделения растений в самостоятельную группу организмов. Клеточная стенка жестко ограничивает размер протопласта при накоплении им воды, предотвращая разрыв плазматической мембраны. Клеточная стенка в значительной степени обусловливает размер и форму клетки, плотность ткани и окончательное строение органа растения. Тип клетки часто определяется структурой клеточной стенки, что отражает ее тесную связь с функцией клетки. Ранее считалось, что клеточная стенка — внешний пассивный продукт протопласта, но сейчас признано, что она представляет собой метаболически активную структуру со специфическими и важными функциями (Bolwell, 1993; Fry, 1995; Carpita and McCann, 2000). Поэтому первичную клеточную стенку, слои которой формируются в основном тогда, когда клетка увеличивается в размере, характеризуют как «жизненно важную» и «необходимую органеллу» (Fry, 1988; Hoson, 1991; McCann et al., 1990), «особый внеклеточный компартмент снаружи от плазмтической мембраны» (Satiat-Jeunemaitre, 1992) и «насущное продолжение цитоплазмы» (Carpita and Gibeaut, 1993). Клеточная стенка содержит различные ферменты и играет важную роль в поглощении, транспорте и секреции веществ у растений. Экспериментально показано, что молекулы, высвобождаемые из клеточных стенок, вовлечены в передачу информации от клетки к клетке, что влияет на дифференцировку клеток (Fry et al., 1993; Mohnen and Hahn, 1993; Pennell, 1998; Braam, 1999; Liskova et al., 1999). Кроме того, клеточная стенка может принимать участие в защите от патогенных бактерий и грибов, получая, обрабатывая и передавая информацию от их поверхности к плазматической мембране клетки-хозяина. С помощью ген- активируемых процессов клетка-хозяин может стать невосприимчивой к патогенам путем продукции фитоалексинов — антибиотиков, которые токсичны для болезнетворных микроорганизмов (Darvill and Albershein, 1984; Bradley et al., 1992; Hammerschmidt, 1999), или путем накопления таких веществ, как лигнины, суберин и каллоза, способных служить пассивным барьером для проникновения патогенов (Vance et al., 1980; Perry and Evert, 1983; Pearce, 1989; Thomson et al., 1995). Ботаники долгое время рассматривали клеточную стенку в качестве неотъемлемой части растительной клетки. Однако многие цитологи растений, позаимствовав терминологию цитологов животных, относили клеточную стенку к «внеклеточному матриксу», указывая, что клеточная стенка расположена снаружи от растительной клетки (Staehelin, 1991; Roberts, 1994). Существует много причин, не позволяющих использовать термин «внеклеточный матрикс» по отношению к клеточной стенке растений (Robinson, 1991; Reuzeau and Pont-Lezica, 1995; Connolly and Berlyn, 1996). Так, внеклеточный матрикс клеток животных полностью отличается от клеточной стенки растений, поскольку внеклеточный матрикс состоит преимущественно из белков, а клеточная стенка — из полисахаридов. У животных клеток внеклеточный матрикс не поделен между соседними клетками ткани, в то время как каждая растительная клетка ограничена стенкой, синтезированной ее собственным протопластом. Клетки животных не зафиксированы в пространстве и могут передвигаться в окружающей их среде, тогда как растительные клетки не способны менять своего положения внутри общего «внеклеточного матрикса». Наличие клеточной стенки необходимо для деления растительной клетки: чтобы клетка растения росла и делилась, необходимо, чтобы клеточная стенка тоже росла и делилась (Suzuki et al., Клеточная стенка 83 1998). Более того, термин «внеклеточный матрикс» приводит к путанице, которая устраняется при использовании широко принятого термина «клеточная стенка» (Connolly и Berlyn, 1996; обсуждается далее в этой главе). В данной книге термин «клеточная стенка» применяется и далее по отношению к этому характерному целлюлозному компоненту растительной клетки. МАКРОМОЛЕКУЛЯРНЫЕ КОМПОНЕНТЫ КЛЕТОЧНОЙ СТЕНКИ Целлюлоза — основной компонент клеточных стенок растений Основной компонент клеточных стенок растений — целлюлоза, полисахарид с эмпирической формулой (C6H10O5)n. Молекулы целлюлозы — линейные цепи (1→4)β-D-глюкана (повторяющихся мономеров глюкозы, присоединенных конец к концу) (рис. 4.1). Эти длинные тонкие молекулы образуют между собой водородные связи, формируя микрофибриллы. В литературе приводятся разные данные относительно диаметра микрофибрилл. Большинство оценок находятся в пределах от 4 до 10 нм, хотя встречаются и такие низкие, как 1 и 2 нм (Preston, 1974; Ha et al., 1998; Thimm et al., 2002), и такие высокие, как 25 нм (Thimm et al., 2000). Диаметр целлюлозных микрофибрилл, по-видимому, существенно зависит от доступности воды для исследуемой части клеточной стенки. Микрофибриллы в гидратированных стенках более тонкие, чем в дегидратированных (Thimm et al., 2000). Вода, находящаяся главным образом в матриксе (см. ниже), в растущих тканях составляет около двух третей от массы клеточной стенки. Микрофибриллы целлюлозы, совместно закручиваясь, формируют тонкие нити, которые свертываются спиралью одна вокруг другой, подобно прядям в канате. Этот «канат», или макрофибрилла, виден в световой микроскоп, имеет размер около 0,5 мкм в ширину и может достигать от 4 до 7 мкм в длину (рис. 4.1). Молекулы целлюлозы, свившиеся подобным образом, имеют силу растяжения (прочность на разрыв), близкую к стали — 50–160 кг/мм2 (Frey-Wyssling, 1976). Микрофибриллы целлюлозы составляют от 20 до 30% сухого веса первичной клеточной стенки и от 40 до 60% сухого веса вторичной клеточной стенки одревесневшей клетки. Целлюлоза обладает кристаллическими свойствами вследствие упорядоченной укладки молекул целлюлозы в микрофибриллах (Smith, B. G., et al., 1998). Части микрофибрилл с таким устройством относят к мицеллам. Менее регулярная укладка цепей глюкозы наблюдается между мицеллами, образуя паракристаллические участки микрофибрилл. Кристаллическая Рис. 4.1 Строение клеточной стенки. А — микрофибрилла. Б — поперечный разрез микрофибриллы, показывающий первичную и вторичную клеточные стенки. В — фрагмент вторичной клеточной стенки, на котором видны микрофибриллы (белого цвета) и пространства между ними (черного цвета), заполненные веществом, отличным от целлюлозы. Г — фрагмент макрофибриллы на электронной микрофотографии, позволяющей рассмотреть микрофибриллы (белого цвета) и пространства между ними (черного цвета). Д — структура микрофибриллы: цепи молекул целлюлозы, в некоторых частях микрофибриллы образующие мицеллы. Е — фрагмент мицеллы, на котором представлены цепи молекул целлюлозы, формирующие пространственную решетку. Ж — фрагмент молекулы целлюлозы: два остатка глюкозы, связанные атомом кислорода. (Esau, 1977.) структура целлюлозы придает клеточной стенке анизотропные свойства — способность к двойному отражению в поляризованном свете (рис. 4.2). 84 Анатомия растений Эзау Рис. 4.2 Склереида из коры корня ели (Abies), видимая в неполяризованном (А) и поляризованном (Б) свете. Благодаря кристаллической структуре целлюлозы, клеточная стенка обладает двойным отражением и выглядит яркой в поляризованом свете (Б). Клеточная стенка имеет концентрическую структуру. (Esau, 1977.) Целлюлозные микрофибриллы погружены в матрикс из нецеллюлозных молекул Целлюлозные микрофибриллы клеточной стенки включены в матрикс из поперечно-связанных нецеллюлозных молекул — полисахаридов, известных как гемицеллюлозы и пектин, а также структурных белков, называемых гликопротеинами. Гемицеллюлозы — это общее название для разнородной группы некристаллических гликанов, которые тесно переплетены в клеточной стенке. Гемицеллюлозы значительно различаются в клетках разных типов и в различных систематических группах. Обычно в большинстве типов клеток преобладает одна гемицеллюлоза, а другие присутствуют в меньших количествах. Ксилоглюканы — основные гемицеллюлозы первичных клеточных стенок двудольных и примерно половины однодольных (Carpita and McCann, 2000), составляющие от 20 до 25% сухого веса клеточной стенки (Kato and Matsuda, 1985). Ксилоглюканы, как и целлюлоза, состоят из линейных цепей (1→4)β-D-глюкана с короткими боковыми цепями, содержащими ксилозу, галактозу и часто концевую фукозу (McNeil et al., 1984; Fry, 1989; Carpita and McCann, 2000). Видимо, многие ксилоглюканы соединены с микрофибриллами целлюлозы водородными связями (Moore and Staehelin,1988; Hoson, 1991). Благодаря тесному переплетению с микрофибриллами целлюлозы, ксилоглюканы, возможно, ограничивают растяжимость клеточной стенки путем скрепления соседних микрофибрилл и, следовательно, могут играть значительную роль в регуляции роста клетки (Levy and Staehelin, 1992; Cosgrove, 1997, 1999). Продукты распада ксилоглюканов (образовавшиеся из ксилоглюкана олигосахариды) оказывают на рост клетки влияние, сходное с гормональным и противоположное действию ауксина (Fry, 1989; McDougall and Fry, 1990). Кроме того, в семенах некоторых двудольных, например настурции (Tropaeolum), бальзамина (Impatiens) и анноны (Annona), ксилоглюканы, находящиеся в толстых клеточных стенках, служат основными запасными углеводами (Reid, 1985). По-видимому, во вторичных клеточных стенках (слоях клеточной стенки, расположенных с внутренней стороны первичной клеточной стенки) элементов ксилемы ксилоглюканов нет (Fry, 1989). Первичные клеточные стенки, в которых основные гемицеллюлозы — ксилоглюканы, называют клеточными стенками типа I (Carpita and Gibeaut, 1993; Darley et al., 2001). Основными гемицеллюлозами в первичных клеточных стенках группы однодольных, включающей злакоцветных (Poales), имбирецветных (Zingiberales), коммелиноцветных (Commelinales) и пальмоцветных (Arecales), служат глюкуроноарабиноксиланы, Клеточная стенка для которых характерна основа из (14)-Dксилозы. Такие клеточные стенки называют клеточными стенками типа II (Carpita and Gibeaut, 1993; Darley et al., 2001). Глюкуроноарабиноксиланы, как и ксилоглюканы, образуют водородные связи с целлюлозой и другими молекулами. Первичные клеточные стенки злакоцветных отличаются наличием глюканов со смешанной связью, или (1→3)(1→4)β-D-глюканов (Carpita, 1996; Buckeridge et al., 1999; Smith, B.G., and Harris, 1999; Trethewey and Harris, 2002). Ксиланы — главные нецеллюлозные полисахариды вторичных клеточных стенок всех покрытосеменных (Bacic et al., 1988; Awano et al., 2000; Awano et al., 2002), а глюкоманнаны — главные гемицеллюлозы вторичных клеточных стенок голосеменных (Brett and Waldron, 1990). Пектины, по-видимому, — химически наиболее разнообразные нецеллюлозные полисахариды (Bacic et al., 1988; Levy and Staehelin, 1992; Willats et al., 2001). Они характерны для первичных клеточных стенок двудольных и, в меньшей степени, однодольных. Пектины могут составлять от 30 до 50% сухого веса первичных клеточных стенок двудольных, и только 2–3% — у однодольных (Goldberg et al., 1989; Hayashi, 1991). Травянистые растения часто содержат следовые количества пектинов (Fry, 1988), а вторичные клеточные стенки могут быть их полностью лишены. Две основные составляющие пектинов — это полигалактуроновая кислота и рамногалактуронан. Вместе с другими составляющими пектина они формируют гель, в котором находится целлюлозно-гемицеллюлозная сеть (Roberts, 1990; Carpita and Gibeaut, 1993). Пектины гидрофильны, и их способность образовывать гели широко известна. Вода, которая удерживается в клеточной стенке пектинами, придает ей пластические свойства и регулирует способность к растяжению (Goldberg et al., 1989). В клеточных стенках меристем особенно мало Ca2+, но его количество резко возрастает в стенках производных меристем по мере их растяжения и дифференцировки. Избыток Ca2+ связывает пектины после того, как растяжение клетки закончилось, предотвращая дальнейший рост. Также есть данные о том, что пектины связывает бор (Blevins and Lukaszewski, 1998; Matoh and Kobayashi, 1998; Ishii et al., 1999). Было выяснено, что пористость клеточной стенки в большей степени определяется пектинами, чем целлюлозой или гемицеллюлозами (Baron-Epel et al., 1988). Диаметр пор составляет от 4,0 до 6,8 нм (Carpita et al., 1979; Carpita, 1982; Baron-Epel et al., 1988), что позволяет пропускать такие вещества, как соли, сахара, аминокислоты и фитогормоны. Поры препятствуют проникновению через клеточные стенки молекул с большим диаметром, чем их собственный. 85 Клеточная стенка служит эффективным физическим барьером для большинства потенциально патогенных организмов. Ее поры слишком малы, чтобы позволить даже вирусам проникнуть в протопласт (Brett and Waldron, 1990). Фрагменты распада пектинов могут служить сигнальными молекулами (Aldington and Fry, 1993; Fry et al., 1993). Помимо полисахаридов, описанных выше, матрикс клеточной стенки может содержать структурные белки (гликопротеины). Структурные белки составляют около 10% сухого веса многих первичных клеточных стенок. К наиболее важным классам структурных белков относят белки, обогащенные гидроксипролином (HRGPs, от англ. hydroxyproline-rich proteins); белки, обогащенные пролином (PRPs, от англ. proline-rich proteins); а также белки, обогащенные глицином (GRPs, от англ. glycine-rich proteins). Структурные белки высокоспецифичны для определенных типов клеток и тканей (Ye and Varner, 1991; Keller, 1993; Cassab, 1998). Об их биологических функциях известно относительно мало. Наиболее полно охарактеризованные структурные белки — экстенсины, относящиеся к семейству HRGPs и названные так потому, что первоначально предполагалось их участие в растяжении клеточной стенки, но сейчас от этой идеи отказались. Существует предположение, что экстенсин может играть в развитии структурную роль. Например, экстенсин был найден в клетках палисадообразного эпидермиса и в клетках в форме песочных часов, которые составляют два внешних слоя в семенной кожуре сои (Cassab and Varner, 1987). Эти клетки, имеющие относительно толстые вторичные клеточные стенки, обеспечивают механическую защиту для окруженного ими зародыша. Кодируемый генами табака экстенсин специфично экспрессируется в одном или двух слоях клеток, расположенных на кончиках образующихся боковых корней. Было высказано предположение, что накопление экстенсина может придавать прочность клеточным стенкам и способствовать механическому проникновению нового бокового корня через кору и эпидермис главного корня (Keller and Lamb, 1989). Все три типа структурных белков клеточной стенки — HRDPs, PRPs и GRPs — были найдены в проводящих тканях стеблей (Showalter, 1993; Cassab, 1998). HRGPs главным образом ассоциированы с флоэмой, камбием и склеренхимой, в то время как PRPs и GRPs чаще всего встречаются в ксилеме. GRPs находятся в модифицированных первичных клеточных стенках ранних трахеальных элементов протоксилемы (Ryser et al., 1997) (глава 10). Ранее накопление GRPs считалось связанным с лигнификацией в ксилеме, но сейчас доказано, что это независимые процессы. По-видимому, в гипокотилях бобов GRP 86 Анатомия растений Эзау синтезируется не в трахеальных элементах, а в паренхимных клетках ксилемы, которые экспортируют белок в первичные клеточные стенки элементов протоксилемы (Ryser and Keller, 1992). PRPs связаны с лигнификацией. Некоторые PRPs входят в состав клеточных стенок клубеньков в корнях бобовых и могут играть роль в их формировании (Showalter, 1993). В отличие от белков, перечисленных выше, арабиногалактановые белки (AGPs, от англ. arabinogalactan proteins), широко распространенные в царстве растений, не имеют очевидных структурных функций. AGPs растворимы и могут диффундировать, встречаются в плазматической мембране, клеточной стенке и межклеточном пространстве (Serpe and Nothnagel, 1999), поэтому они — подходящие кандидаты на роль посредников в межклеточных взаимодействиях при дифференцировке. Обнаружено, что AGRs важны для соматического эмбриогенеза моркови (Daucus carota) (Kreuger and van Holst, 1993), играют роль в растяжении эпидермальных клеток корня у арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) (Ding, L., and Zhu, 1997) и вовлечены в рост кончиков пыльцевых трубок лилии (Lilium longiflorum) (Jauh and Lord, 1996). Вероятно, AGPs выполняют разнообразные функции при развитии растения (Majewska-Sawka and Nothnagel, 2000). Другие белки клеточной стенки, называемые экспансинами (Li et al., 2000), функционируют как факторы, разрыхляющие клеточную стенку, чтобы облегчить растяжение клетки (см. ниже). Для первичной клеточной стенки описано большое количество ферментов, включая пероксидазы, лакказы, фосфатазы, инвертазы, целлюлазы, пектиназы, пектинметилэстеразы, малатдегидрогеназу, хитиназы и (1→3)β-D-глюканазы (Fry, 1988; Varner and Lin, 1989). Некоторые ферменты клеточной стенки, такие как (1→3) β-D-глюканазы и пероксидазы, могут быть вовлечены в защитные механизмы растений. Пероксидазы и лакказы также могут катализировать лигнификацию (Czaninski et al., 1993; O’Malley et al., 1993; Østergaard et al., 2000). Целлюлаза и пектиназа играют главные роли в распаде клеточной стенки, особенно при опадании листа и формировании перфорационной пластинки в развивающихся члениках сосудов. Большая часть информации о белках клеточной стенки поступает из исследований первичных клеточных стенок двудольных. О белках клеточных стенок однодольных и голосеменных известно мало, хотя экстенсины (HRGPs) и PRPs точно имеются у обеих групп, а GRPs — у однодольных (Levy and Staehelin, 1992; Keller, 1993; Showalter, 1993). Намного меньше известно о белках вторичных клеточных стенок. Экстенсинподобные белки находятся во вторичных клеточных стенках зрелой древесины сосны ладанной (Pinus taeda) (Bao et al., 1992). Каллоза — широко распространенный полисахарид клеточной стенки Каллоза — линейный (13)-D-глюкан — накапливается между плазматической мембраной и целлюлозной клеточной стенкой (Stone and Clarke, 1992; Kauss, 1996). Вероятно, каллоза наиболее известна по ситовидным трубкам флоэмы покрытосеменных, где она связана с развивающимися порами ситовидных полей (рис. 4.3) и обычно выстилает полностью развившиеся поры (глава 13) (Evert, 1990). Каллоза очень быстро накапливается в ответ на механическое повреждение и стрессы, вызванные средой или патогенами, закупоривая плазмодесмы между соседними клетками (Radford et al., 1998) или формируя контакты («бугорки») между противоположными участками клеточной стенки клетки-хозяина, подвергшейся заражению грибами (Perry and Evert, 1983). Каллоза, связанная с полностью развитыми порами ситовидных трубок, также может быть «раневой». Кроме развивающихся ситовидных пор каллоза присутствует в нормальном ходе развития пыльцевых трубок (Ferguson et al., 1998), в волокнах хлопка во время ранних стадий синтеза вторичной клеточной стенки (Maltby et al., 1979) и, временно, в течение микроспорогенеза и мегаспорогенеза (Rodkiewicz, 1970; Horner and Rogers, 1974). Каллоза также краткосрочно связана со срединной пластинкой делящейся клетки (Samuels et al., 1995). Гистологически каллоза характеризуется реакцией окрашивания либо диахромом резорцином синим, либо флуорохромом щелочным анилином (Eschrich and Currier, 1964; Kauss, 1989). В трансмиссионной электронной микроскопии каллоза может быть иммунологи- Рис. 4.3 Каллоза (КА) на развивающихся порах ситовидного поля в стенке между незрелыми ситовидными элементами кончика корня тыквы (Cucurbita). Одиночная плазмодесма пересекает каждую из пор. Плазматическая мембрана (ПМ) ограждает клеточную стенку, включая каллозу. Другое обозначение: ЭР — эндоплазматический ретикулум Клеточная стенка чески помечена с помощью специфических антител (Benhamou, 1992; Dahiya and Brewin, 2000). Лигнины — фенольные полимеры, которые в основном откладываются в стенках клеток механических и проводящих тканей Лигнины — фенольные полимеры, образованные путем полимеризации из трех основных мономерных единиц, монолигнолов: п-кумаринового, кониферилового и синапового спиртов (Ros Barceló, 1997; Whetten et al., 1998; Hatfield and Vermerris, 2001). Обычно лигнины классифицируют как гваяциловые (образованные преимущественно из кониферилового спирта), гваяцил-сирингиловые (сополимеры кониферилового и синапового спиртов) или гваяцил-сирингил-п-гидроксифениловые лигнины (образованные из всех трех мономеров), в зависимости от того, были ли они выделены из голосеменных, древесных покрытосеменных или злаков соответственно. Однако следует соблюдать осторожность при столь широком обобщении. Определений «лигнин голосеменных» и «лигнин покрытосеменных» лучше всего придерживаться только для лигнинов из вторичной ксилемы соответствующих древесных растений (Monties, 1989). Существует множество вариантов мономерного строения лигнинов у разных видов, органов, тканей и даже частей клеточной стенки (Wu, 1993; Terashima et al., 1998; Whetten et al., 1998; Sederoff et al., 1999; Grünwald et al., 2002). В состав всех лигнинов входят какие-либо из п-гидроксифениловых лигнинов, хотя их обычно не учитывают. Кроме того, гваяциловые и гваяцил-сирингиловые лигнины были обнаружены как у голосеменных, так и у покрытосеменных (Lewis and Yamamoto, 1990). Обычно лигнификация начинается в межклеточном веществе в углах клеток и распространяется по срединной пластинке, затем она происходит в первыми сформированных слоях первичной клеточной стенки и, наконец, в тех слоях вторичной клеточной стенки, что сформировались последними (Terashima et al., 1993; Higuchi, 1997; Terashima, 2000; Grünwald et al., 2002). Сообщалось и о других способах лигнификации (Calvin, 1967; Vallet et al., 1996; Engels and Jung, 1998). Несомненно, лигнин связывается с полисахаридами клеточной стенки (Iiyama et al., 1994). Результаты экспериментов, в которых фермент КоА-редуктаза коричной кислоты из биосинтетического пути формирования монолигнолов вторичной клеточной стенки был ингибирован генетически в древесных волокнах томата (Solanum lycopersicum) и арабидопсиса (Arabidopsis thaliana), свидетельствуют, что характер полимеризации лигнина может играть важную роль в определении трехмерной организации полисахаридного матрикса (Ruel et al., 2002). 87 Лигнин встречается в первичных клеточных стенках не только тех клеток, которые формируют вторичные клеточные стенки. Например, сообщается, что лигнин наблюдается по всей площади первичных клеточных стенок быстро растущих Рис. 4.4 Структура клеточной стенки зрелой трахеиды сосны Тунберга (Pinus thunbergii) до (А) и после (Б) делигнификации. Обратите внимание на плотную структуру полностью лигнифицированной клеточной стенки (А). После делигнификации (Б) заметны поперечные связи (указаны остриями стрелок) между микрофибриллами, а также отверстия (щели) в клеточной стенке. Для получения этих изображений была использована техника быстрого замораживания и глубокого травления в сочетании с трансмиссионной электронной микроскопией. (Hafrén et al., 1999, с разрешения Oxford University Press.) 88 Анатомия растений Эзау клеток паренхимы колеоптиля кукурузы (Müsel et al., 1997). Кроме того, лигнин обычно откладывается в первичных клеточных стенках паренхимных клеток в ответ на повреждение, проникновение паразитов или патогенов (Walter, 1992). Лигнификация — необратимый процесс, и обычно ему предшествует отложение целлюлозы и нецеллюлозных компонентов матрикса (гемицеллюлоз, пектинов и структурных белков) (Terashima et al., 1993; Hafrén et al., 1999; Lewis, 1999; Grünwald et al., 2002). Лигнин — гидрофобный материал, который заменяет воду клеточной стенки (рис. 4.4). В межклеточном веществе лигнин выполняет функцию связывающего агента, придающего прочность на сжатие и жесткость на изгиб одревесневшему стеблю. Лигнин не влияет на растяжимость клеточных стенок (Grisebach, 1981). Придавая клеточным стенкам ксилемы водонепроницаемость, лигнин ограничивает латеральную диффузию, что способствует продольному транспорту воды в проводящей системе ксилемы. Предполагается, что это главная функция лигнина в эволюции растений (Monties, 1989). Механическая жесткость лигнина придает ксилеме прочность, позволяя трахеям выдерживать отрицательное давление, образующееся при испарении, без повреждения ткани. Лигнифицированные клеточные стенки устойчивы к проникновению микробов (Vance et al., 1980; Nicholson and Hammerschmidt, 1992). Возможно, первоначально лигнин выполнял роль антимикробного вещества, и лишь позже в эволюции наземных растений начал участвовать в транспорте воды и механическом укреплении (Sederoff and Chang, 1991). Для качественного определения лигнина обычно используются два теста: Визнера и Мейле (Vance et al., 1980; Chen, 1991; Pomar et al., 2002). Тест Визнера подходит для всех лигнинов. В этом тесте клеточные стенки тканей, содержащих лигнин, приобретают яркий пурпурнокрасный цвет после обработки флороглюцинолом в концентрированной соляной кислоте. Как правило, сирингиловые лигнины дают слабую реакцию. Реакция Мейле специфична для сирингиловых групп. В этом тесте клеточные стенки тканей, содержащих сирингиловый лигнин, приобретают насыщенный красно-розовый цвет после последовательной обработки водным раствором перманганата калия, соляной кислотой и аммиаком. Также могут быть использованы поликлональные антитела к лигнину для иммунологического мечения различных типов лигнинов (Ruel et al., 1994; Grünwald et al., 2002). Кутин и суберин — нерастворимые липидные полимеры, обычно присутствующие в покровных тканях растений Главная функция кутина и суберина — образовать матрикс, в котором будут находиться вос- ка — длинноцепочечные соединения липидной природы (Post-Beittenmiller, 1996). Сочетание кутина или суберина с воском образует барьерный слой, который препятствует потере воды и других молекул из надземных частей растения (Kolattukudy, 1980). Кутин вместе с включенными в него восками формирует кутикулу, которая покрывает поверхность эпидермиса всех надземных частей растения. Кутикула состоит из нескольких слоев, содержащих разное количество кутина, восков и целлюлозы (глава 9). Суберин — главный компонент клеточных стенок вторичной покровной ткани, пробки, или феллемы (глава 15), клеток эндодермы и экзодермы корня и клеток обкладки проводящего пучка, окружающей жилки листьев у многих осоковых (Cyperaceae), ситниковых (Juncaceae) и злаков (Poaceae). Кроме снижения потери воды надземными частями растения суберин ограничивает перемещение воды и растворенных веществ через клеточные стенки и формирует барьер для проникновения микробов. Суберин клеточных стенок содержит два домена — полифенольный и полиалифатический (Bernards and Lewis, 1998; Bernards, 2002). Полифенольный домен находится в первичной клеточной стенке и ковалентно связан с полиалифатическим доменом, который расположен на внутренней стороне первичной клеточной стенки, то есть между стенкой и плазматической мембраной. Как видно в электронный микроскоп, внешний вид полиалифатического домена ламеллярный, или слоистый, Рис. 4.5 Электронная микрофотография, показывающая ламеллярное строение суберина в клеточных стенках между двумя клетками пробки клубня картофеля (Solanum tuberosum). Обратите внимание на перемежающиеся светлые и темные полосы. Клетки пробки формируют внешний слой защитного покрова таких частей растения, как клубни картофеля, древесные стволы и корни. (Thomson et al., 1995.) Клеточная стенка с чередующимися светлыми и темными полосами (рис. 4.5). Было выдвинуто предположение, что светлые полосы состоят преимущественно из алифатических участков, а темные полосы — это участки, обогащенные фенолом, и что очень длинные цепи жирных кислот и восков, вероятно, связывают следующие одну за другой ламеллярные полосы или встроены в полиэфирную сеть полиалифатического домена (Bernards, 2002). Раньше считалось, что светлые полосы большей частью состоят из восков, а темные — из суберина (Kolattukudy and Soliday, 1985). Некоторые кутикулы также выглядят слоистыми. СЛОИ КЛЕТОЧНОЙ СТЕНКИ Толщина растительных клеточных стенок существенно различается, частично в зависимости от роли, которую играют клетки, частично — от возраста данной клетки. Как правило, у молодых клеток более тонкая клеточная стенка, чем у клеток, завершивших развитие, но у некоторых клеток стенка незначительно утолщается после того, как клетка перестает расти. Каждый протопласт формирует стенку от внешней поверхности внутрь, то есть самый молодой слой — внутренний, ближайший к протопласту. Слои целлюлозы формируются первыми, составляя первичную клеточную стенку. Область соединения первичных клеточных стенок соседних клеток называется срединной пластинкой или межклеточным веществом. Многие клетки откладывают дополнительные слои клеточной стенки, которые образуют вторичную клеточную стенку. Формируемая вслед за первичной клеточной стенкой, вторичная клеточная стенка откладывается протопластом клетки с внутренней стороны первичной клеточной стенки (см. рис. 4.1). Определение границы между срединной пластинкой и первичной клеточной стенкой часто представляет затруднения Особенно трудно отличить срединную пластинку от первичной клеточной стенки в тех клетках, у которых развивается толстая вторичная клеточная стенка. В клетках, у которых границы между срединной пластинкой и первичной клеточной стенкой незаметны, две соседние первичные клеточные стенки, срединная пластинка и, возможно, первые слои вторичной клеточной стенки, образуют так называемую сложную срединную пластинку. Следовательно, термин «сложная срединная пластинка» может подразумевать в одном случае трехслойную, а в другом — пятислойную структуру (Kerr and Bailey, 1934). Электронная микроскопия изредка показывает срединную пластинку как четко ограниченный слой, особенно около углов клеток, где 89 находится избыток межклеточного вещества. Установление наличия срединной пластинки основано, главным образом, на микрохимических анализах и мацерации. Срединная пластинка по большей части состоит из пектина, но в клетках со вторичными клеточными стенками часто лигнифицируется. Первичная клеточная стенка формируется, пока клетка растет Первичная, состоящая из образованных первыми слоев, клеточная стенка формируется до и во время роста клетки. У активно делящихся клеток обычно имеется только первичная клеточная стенка, как и у большинства зрелых клеток, участвующих в таких метаболических процессах, как фотосинтез, секреция и запасание веществ. Такие клетки обладают относительно тонкими первичными клеточными стенками, как и клетки со вторичными клеточными стенками. Тем не менее первичные клеточные стенки могут достигать значительной толщины в колленхиме стеблей и листьев, а также в эндосперме некоторых семян, хотя отдельные исследователи считают эти утолщения вторичными (Frey-Wyssling, 1976). Толстые первичные клеточные стенки могут быть слоистыми или иметь ламеллярную структуру, обусловленную различиями в ориентации целлюлозных микрофибрилл в каждом последующем слое (см. ниже). Вне зависимости от толщины клеточной стенки, живые клетки, располагающие только первичными клеточными стенками, могут избавляться от ранее приобретенных утолщений, терять специализированную форму, делиться и дифференцироваться в новые типы клеток. По этой причине в залечивание ран и регенерацию у растений вовлечены преимущественно клетки, имеющие только первичную клеточную стенку. Современные модели структуры первичной (растущей) клеточной стенки представляют ее в виде сети целлюлозных микрофибрилл, переплетенных с гемицеллюлозами, такими как ксилоглюканы, и погруженных в пектиновый гель. В одной модели (рис. 4.6, А) гемицеллюлозы покрывают поверхность целлюлозы, с которой они нековалентно соединены, и формируют поперечные связи, удерживающие вместе целлюлозные микрофибриллы. Подсчитано, что такая целлюлозно-ксилоглюкановая сеть может составлять до 70% общего состава обычных первичных клеточных стенок (Shedletzky et al., 1992). Наличие целлюлозно-гемицеллюлозных связей подтвердилось с помощью электронной микроскопии (рис. 4.7) (McCann et al., 1990; Hafren et al., 1999; Fujino et al., 2000). Было обнаружено три участка ксилоглюкановой фракции в клеточных стенках стебля гороха (Pisum sativum) (Pauly et al., 1999). Приблизительно 8 % сухого веса клеточной стен- 90 Анатомия растений Эзау Рис. 4.6 Две модели первичной (растущей) клеточной стенки. Одна модель (А) предполагает, что механическую прочность клеточной стенки обеспечивают ксилоглюканы, нековалентно связанные с поверхностью микрофибрилл целлюлозы. Пектины (не показаны) образуют матрикс, в который погружена целлюлозноксилоглюкановая сеть. Другая модель (Б) отличается прежде всего отсутствием полимеров, поперечно связывающих микрофибриллы. Вместо этого с микрофибриллами прочно связаны гемицеллюлозы, такие как ксилоглюканы, покрытые слоем менее прочно связанных полисахаридов. Последние, в свою очередь, погружены в пектиновый матрикс, заполняющий пространство между микрофибриллами. Обозначения: СП — срединная пластинка; ПМ — плазматическая мембрана. (Cosgrove, 1999. Воспроизведено с разрешения Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology, vol. 50, © 1999, Annual Reviews. www.annualreviews.org.) ки составляет ксилоглюкан, который растворяется при обработке ксилоглюкан-специфичной эндоглюканазой, что, предположительно, соответствует ксилоглюкановому домену, который формирует связи между микрофибриллами целлюлозы. Второй домен (10% сухого веса стенки) состоит из ксилоглюкана, тесно связанного с поверхностью целлюлозных микрофибрилл, а третий (3% сухого веса стенки) — ксилоглюкан, связанный внутри микрофибирилл целлюлозы или между ними. В другой модели первичной клеточной стенки (рис. 4.6, Б) прямые связи между микрофибриллами отсутствуют. Вместо этого с микрофибриллами прочно связаны гемицеллюлозы, покрытые слоем менее прочно связанных гемицеллюлоз, которые, в свою очередь, погружены в пектиновый матрикс, заполняющий пространство между микрофибриллами (Talbott and Ray, 1992). В этой модели прочность клеточной стенки отчасти может зависеть от наличия значительного числа нековалентных взаимодействий между латераль- Клеточная стенка Рис. 4.7 Недавно синтезированная клеточная стенка сосудистого камбия сосны Тунберга (Pinus thunbergii). Обратите внимание на многочисленные поперечные связи (указаны остриями стрелок) между микрофибриллами. (Hafrén et al., 1999, с разрешения Oxford University Press.) но выровненными молекулами матрикса (Cosgrove, 1999). Стоит заметить, что исследование с использованием 13С ядерной магнитно-резонансной спектроскопии выявило мало доказательств существенного взаимодействия между целлюлозой и гемицеллюлозами в первичных клеточных стенках трех видов однодольных (итальянского райграсса, ананаса и лука) и одного вида двудольных (капусты) (Smith B. G., et al., 1998). Исследователи предположили, что относительно небольшого количества молекул гемицеллюлозы может быть достаточно для сшивки микрофибрилл целлюлозы. Похожий вывод был сделан для первичных клеточных стенок арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) (Newman et al., 1996). Повидимому, ключевой фактор в определении механических свойств клеточной стенки — способ ориентации микрофибрилл целлюлозы (Kerstens et al., 2001). Вся вторичная клеточная стенка или большая ее часть формируется внутри первичной клеточной стенки, после того как площадь ее поверхности перестает увеличиваться Обычно предполагается, что вторичная клеточная стенка начинает формироваться после того, как прекращается рост первичной клеточной стенки. Однако давно существует свидетельство, что первый слой вторичной клеточной стенки слегка растянут, так как начинает формировать- 91 ся раньше, чем прекращается увеличение поверхности первичной клеточной стенки (Roelofsen, 1959). Вслед за тем как клетка заканчивает рост, начинается формирование вторичной клеточной стенки, что было показано для трахеид хвойных (Abe et al., 1997) и для древесных волокон в стеблях бамбука (MacAdam and Nelson, 2002; Gritsch and Murphy, 2005). Вторичная клеточная стенка особенно важна для специализированных клеток, которые выполняют механическую функцию и участвуют в транспорте воды. В этих клетках протопласт часто отмирает после того, как сформируется вторичная стенка. Во вторичной клеточной стенке больше целлюлозы и меньше пектиновых веществ, чем в первичной, поэтому вторичная стенка неподатлива и плохо растягивается. Структурные белки и ферменты, которых относительно много в первичной клеточной стенке, во вторичной клеточной стенке, по-видимому, либо присутствуют в незначительных количествах, либо отсутствуют. Как упоминалось ранее, экстенсин-подобные белки локализованы во вторичных клеточных стенках зрелой древесины сосны ладанной (Bao et al., 1992). Лигнин обычно встречается во вторичных стенках клеток, составляющих основу древесины. В толстостенных клетках древесины часто отчетливо различимы три слоя: S1, S2 и S3 — внешний, средний и внутренний слои соответственно. Слой S2 самый толстый. Слой S3 может быть очень тонким или полностью отсутствовать. Некоторые исследователи анатомии древесины считают, что слой S3 значительно отличается от слоев S1 и S2, и называют его третичной клеточной стенкой. Разделение вторичной клеточной стенки на три слоя — в основном результат различной ориентации микрофибрилл в этих слоях (FreyWissling, 1976). Обычно в разных слоях микрофибриллы ориентированы спирально (рис. 4.8). В S1 фибриллы формируются по спиралям, пересекающимся под большим углом к длинной оси клетки, поэтому этот слой обладает способностью к двойному лучепреломлению. В S2 угол маленький, а наклон спирали большой, следовательно, микрофибриллы целлюлозы в этом слое не видны в поляризационный микроскоп. В S3 микрофибриллы расположены как в S1, под большим углом к длинной оси клетки. По меньшей мере в некоторых древесных волокнах слои S1 и S2 взаимосвязаны в переходной зоне со спиралевидным строением (Vian et al., 1986; Reis and Vian, 2004). Первичная клеточная стенка отличается от вторичной довольно беспорядочным расположением микрофибрилл. В волокнах и трахеидах большинства древесных растений внутренняя поверхность слоя S3 покрыта нецеллюлозной пленкой, часто образующей бугорки, которые называются бородавками. Раньше считалось, что они состоят из цитоплазматических обломков, оставшихся 92 Анатомия растений Эзау Рис. 4.8 Слои вторичной клеточной стенки. Схема показывает расположение микрофибрилл целлюлозы и три слоя (S1, S2, S3) вторичной клеточной стенки. Различная ориентация слоев укрепляет вторичную клеточную стенку. (Raven et al., 2005.) после распада протопласта, но в настоящее время предполагается, что бородавки представляют собой выросты клеточной стенки, образованные преимущественно из предшественников лигнина (Frey-Wissling, 1976; Castro, 1991). ПОРЫ И ПЕРВИЧНЫЕ ПОРОВЫЕ ПОЛЯ Для вторичной клеточной стенки характерно наличие углублений, называемых порами (рис. 4.9, Б–Г; 4.10, Б, В). Пора в клеточной стенке обычно находится напротив поры в соседней клетке, и две лежащие друг напротив друга поры образуют пару пор. Срединная пластинка и две первичные клеточные стенки между двумя порами называются мембраной поры. Поры появляются в процессе онтогенеза клетки в результате неравномерного отложения компонентов вторичной клеточной стенки. Над поровой мембраной отложения отсутствуют, поэтому поры фактически представляют собой разрывы во вторичной клеточной стенке. Если вторичные клеточные стенки имеют поры, то у первичных клеточных стенок имеются первичные поры, которые представляют собой тонкие участки клеточной стенки, но не ее разрывы (рис. 4.9, А; 4.10, А). В данной книге термин «первичное поровое поле» используется для обозначения как отдельной первичной поры, так и группы первичных пор. При формировании вторичной клеточной стенки поры образуются над первичными поровыми полями. Несколько пор могут возникать над одним первичным поровым полем. Плазмодесмы (см. ниже) обычно сгруппированы в первичных поровых полях (рис. 4.9, А). Когда образуется вторичная клеточная стенка, плазмодесмы в мембране поры сохраняются, образуя связь между протопластами соседних клеток. Плазмодесмы находятся не только в пределах первичных поровых полей, но и рассредоточены в клеточной стенке обыкновенной толщины. Более того, во многих случаях первичные клеточные стенки имеют утолщения в тех местах, где проходят плазмодесмы. Поры различаются размерами и особенностями структуры (главы 8 и 10), в клетках со вторичными клеточными стенками выделяют два основных типа пор: простые поры и окаймленные поры (рис. 4.9, В, Г). Главное различие между ними состоит в том, что в окаймленных порах вторичная клеточная стенка образует свод над полостью поры и сужается по направлению к отверстию поры в люмен клетки. В простых порах таких структур нет. Вторичная клеточная стенка, образующая свод, называется окаймлением, часть полости поры, окруженная окаймлением, — камерой поры, а отверстие в окаймлении — апертурой. Объединение простых пор образует простую пару пор, а две лежащие напротив окаймленные поры — окаймленную пару пор. Сочетание простой и окаймленной пор называется полуокаймленной парой пор и встречается в ксилеме. Пора может не иметь парной структуры, например, когда она находится напротив межклетника. Такие поры именуются слепыми. Кроме того, две или более пор могут находиться напротив одной поры соседней клетки — такая комбинация называется односторонней поровой структурой. Простые поры находятся в некоторых клетках паренхимы, экстраксилярных волокнах и склереидах (глава 8). Полость простой поры может иметь постоянную ширину, а может незначительно расширяться или сужаться к полости клетки. Если простая пора сужается к полости клетки, то она образует общую структуру с граничащей с ней порой. В зависимости от толщины вторичной клеточной стенки простая пора может быть неглубокой, а может образовывать канал, тянущийся от полости клетки к мембране поры. По мере утолщения клеточной стенки поры могут объединяться и формировать разветвленные, или рамиформные (от лат. ramus — ветвь), поры (глава 8). Как простые, так и окаймленные поры имеются во вторичных клеточных стенках трахеальных элементов (главы 10 и 11). В трахеидах хвойных пары окаймленных пор обладают особенно сложной структурой (глава 10). Если вторичная клеточная стенка очень толстая, то окаймление поры, соответственно, Клеточная стенка Рис. 4.9 Первичные поровые поля, поры и плазмодесмы. А — клетки паренхимы с первичными клеточными стенками и первичными поровыми полями, тонкими участками клеточной стенки. Как здесь показано, плазмодесма обычно пересекает первичные поровые поля. Б — клетки со вторичными клеточными стенками и многочисленными простыми порами. В — простая пара пор. Г — окаймленная пара пор. (Raven et al., 2005.) Рис. 4.10 Первичные поровые поля и поры. Клетки паренхимы из первичной коры корня ели (Abies) (А), ксилемы табака (Nicotiana) (Б) и винограда (Vitis) (В). А — внешний вид целлюлозной сети, неокрашенные ячейки представляют собой тонкие участки, пронизанные плазмодесмами (не видны). Б — внешний вид пор. В — пронизанная порами клеточная стенка между паренхимной клеткой и сосудом. (А — 930; Б — 1100; В — 1215.) 93 94 Анатомия растений Эзау Рис. 4.11 Схема строения окаймленной поры с вытянутой внутренней апертурой и редуцированным окаймлением. (Ezau, 1977; по Record, 1934.) также будет толстым. Камера такой поры довольно мала и соединена с полостью клетки через узкий проход в окаймлении — поровый канал. У канала есть наружная апертура, открывающаяся в камеру поры, и внутренняя апертура, обращенная к полости клетки. У некоторых пор поровый канал походит на сжатую воронку и его апертуры отличаются по размеру и форме (рис. 4.11). Наружная апертура — маленькая и круглая, а внутренняя — большая и щелеобразная. У пары пор внутренние апертуры находятся друг напротив друга (глава 10). Такое строение связано со спиральным расположением микрофибирилл во вторичной клеточной стенке. ОБРАЗОВАНИЕ КЛЕТОЧНОЙ СТЕНКИ В ХОДЕ ДЕЛЕНИЯ КЛЕТКИ Цитокинез происходит посредством формирования фрагмопласта и клеточной пластинки Во время вегетативного роста делению клетки (цитокинезу) обычно предшествует деление ядра (кариокинез, или митоз). Материнская клетка делится, формируя две дочерние клетки. Цитокинез начинается в поздней анафазе с формирования фрагмопласта — первоначально бочкообразной системы микротрубочек, оставшихся от митотического веретена деления, которое появляется между двумя наборами дочерних хромосом (рис. 4.12, А). Фрагмопласт, подобно митотическому веретену деления, образующемуся раньше него, состоит из двух противоположно направленных и частично перекрывающихся наборов микротрубочек, которые формируются по обе стороны от плоскости деления клетки (не показано на рис. 4.12, А). Важным компонентом фрагмопласта служат также актиновые филаменты, которые выстраиваются перпендикулярно плоскости деления. В отличие от микротрубочек актиновые филаменты образуют две расположенные друг напротив друга неперекрывающиеся структуры. Фрагмопласт служит основой для формирования клеточной пластинки — первой перегородки между дочерними клетками (рис. 4.13). Клеточная пластинка формируется путем слияния везикул, образованных аппаратом Гольджи и доставленных к плоскости деления клетки по микротрубочкам фрагмопласта, возможно, с помощью моторных белков. Роль актиновых филаментов менее ясна. После инициации клеточной пластинки фрагмопласт не перемещается к стенкам делящейся клетки. Во время роста клеточной пластинки микротрубочки фрагмопласта деполимеризуются в центре и полимеризуются у краев клеточной пластинки. Клеточная пластинка, предшественником которой служит фрагмопласт (рис. 4.12, Б, В), растет в направлении от центра делящейся клетки (центробежно) до тех пор, пока не достигнет ее стенок, завершая разделение дочерних клеток. Следует упомянуть мнение некоторых исследователей, что в ранние стадии формирования клеточной пластинки как части фрагмопласта, помимо микротрубочек и актиновых филаментов, вовлечены образованные в комплексе Гольджи везикулы и эндоплазматический ретикулум (Staehelin and Hepler, 1996; Smith, L. G., 1999). Процесс формирования клеточной пластинки довольно сложен и состоит из нескольких этапов (рис. 4.14) (Samuels et al., 1995; Staehelin and Hepler, 1996; Nebenführ et al., 2000; Verma, 2001): 1) появление везикул — производных комплекса Гольджи в плоскости деления клетки; 2) формирование трубочек диаметром 20 нм (слияние трубочек), которые растут путем слияния одних везикул с другими, что приводит к образованию непрерывной, переплетающейся тубуло-везикулярной сети с плотной волокнистой оболочкой; 3) превращение тубуло-везикулярной сети в тубулярную сеть, а затем в пластинчатую структуру с многочисленными отверстиями, в ходе которого разбираются плотная мембранная оболочка и связанные с фрагмопластом микротрубочки; 4) формирование многочисленных пальцеобразных выростов на краях клеточной пластинки, которые сливаются с плазматической мембраной материнской клетки; 5) окончательное превращение клеточной пластинки в новую клеточную стенку. В это время внутрь развивающейся клеточной стенки захватываются участки тубуляр- Клеточная стенка 95 Рис. 4.12 Формирование клеточной стенки в ходе деления клетки. А — клеточная пластинка формируется в экваториальной плоскости фрагмопласта в телофазе. Б, В — фрагмопласт обнаруживается у краев округлой срединной пластинки. Г — деление клетки завершено, и обе дочерние клетки сформировали собственные первичные клеточные стенки (показаны точечным пунктиром). Д — дочерние клетки увеличились в размерах, их первичные клеточные стенки утолщились, и материнская клеточная стенка разделилась вдоль вертикальных сторон клеток. (Ezau, 1977.) ного эндоплазматического ретикулума (ЭР) и формируются плазмодесмы. Вскоре после того, как исчезает цитоскелет фрагмопласта и начинает развиваться новая клеточная стенка, в клетках корня кресс-салата (Lepidium sativum) и кукурузы (Zea mays) в заново сформированных плазмодесмах начинает накапливаться миозин (Reichelt et al., 1999; Baluška et al., 2000). В то же самое время появляются и начинают присоединяться к плазмодесмам пучки актиновых филаментов. В формирование клеточной пластинки вовлечен ряд белков (Heese et al., 1998; Smith, L. G., 1999; Harper et al., 2000; Lee, Y.-R. J., and Liu, 2000; Otegui and Staehelin, 2000; Assaad, 2001). Так, фрагмопластин, динамин-подобный белок, соединенный с зеленым флуоресцентным белком, был обнаружен в развивающейся клеточной пластинке клеток табака BY-2 (Gu and Verma, 1997). Фрагмопластин может быть связан с формированием сливающихся трубочек и везикул клеточной пластинки. Повышенная экспрессия фрагмопластина в трансгенных проростках табака приводит к накоплению каллозы в клеточной пластинке и подавлению роста растений (Geisler-Lee et al., 2002). Более наглядное функциональное доказательство участия белка в формировании клеточной пластинки было получено для белка KNOLLE у арабидопсиса (Arabidopsis 96 Анатомия растений Эзау Рис. 4.13 Ранний цитокинез в клетках мезофилла табака (Nicotiana tabacum). Клеточная пластинка еще состоит из отдельных везикул. Микротрубочки фрагмопласта расположены на обоих концах клеточной пластинки, некоторые ее пересекают. Виден хромосомный материал одной или двух будущих дочерних клеток. (Ezau, 1977.) thaliana) (Lukowitz et al., 1996). Синтаксин-подобный белок, KNOLLE, по-видимому, служит связывающим рецептором для везикул, которые транспортируются к фрагмопласту. В отсутствие белка KNOLLE везикулы не способны сливаться (Lauber et al., 1997). Первоначально каллоза служит основным полисахаридом клеточной стенки и присутствует на ранней стадии развития клеточной пластинки Каллоза начинает накапливаться в полости развивающейся клеточной пластинки во время труб- чато-везикулярной стадии и содержится в избытке при превращении трубчатой сети в клеточную пластинку. Было высказано предположение, что каллоза может воздействовать на мембраны, облегчая их превращение в пластинчатую структуру (Samuels et al., 1995). Процесс синтеза целлюлозы и компонентов матрикса и их возможная замена каллозой в развивающейся клеточной пластинке не совсем ясны. В клетках табака BY-2 ксилоглюканы и пектины обнаруживаются, начиная с тубуло-везикулярной стадии, но их концентрация значительно увеличивается только после завершения образования клеточной пластинки (Samuels et al., 1995). Целлюлоза начинает синтезироваться в значительных количествах после того, как клеточная пластинка достигает стадии окончатой пластинки. В клетках меристемы корня фасоли (Phaseolus vulgaris), напротив, целлюлоза, гемицеллюлозы и пектины откладываются одновременно с формированием пластинки (Matar and Catesson, 1988). В соответствии с давно существующей точкой зрения (Priestly and Scott, 1939), слияние новой клеточной пластинки, которая рассматривается как новая срединная пластинка, с материнской клеточной стенкой происходит, когда первичная клеточная стенка, расположенная напротив клеточной пластинки, разрушается во время расширения дочерних протопластов. Центробежно растущая новая клеточная пластинка образует контакты с клеточной пластинкой материнской клетки снаружи от ее растянувшихся и разрушенных клеточных стенок. Относительно недавно было показано, что клеточная пластинка не является непосредственно срединной пластинкой и что пектиновая срединная пластинка начинает развиваться только после того, как клеточная пластинка соприкоснется с клеточными стенками материнской клетки. Срединная пластинка распространяется центростремительно (снаружи к центру) внутри клеточной пластинки от места соединения ее с клеточными стенками материнской клетки (Matar and Catersson, 1988). Этому предшествует формирование опорной зоны в месте соединения. Опорная зона служит отправной точкой последовательных изменений в строении фибрилл, приводящих к слиянию в неразрывное целое фибриллярных каркасов двух клеточных стенок. Затем срединная пластинка материнской клеточной стенки образует клиновидные выросты, которые проникают в опору и продвигаются к клеточной пластинке. Препрофазное кольцо намечает место расположения клеточной пластинки Прежде чем клетка начнет делиться, ядро принимает соответствующее этому процессу положение. Если до деления клетка была сильно Клеточная стенка 97 Рис. 4.14 Этапы формирования клеточной пластинки. А — слияние секреторных везикул (СВ), производных комплекса Гольджи, в плоскости деления клетки среди микротрубочек (МТ) фрагмопласта и рыхлого матрикса (МА) цитоплазмы. Б — сливающиеся везикулы, производные комплекса Гольджи, образуют тубуло-везикулярную сеть с плотной волокнистой оболочкой. В — формируется тубулярная сеть (ТС), в то время как люмен тубуло-везикулярной сети (ТВС) заполняется полисахаридами клеточной стенки, прежде всего каллозой. Рыхлый матрикс, окружающий сеть и микротрубочки, исчезает — дополнительное отличие этого этапа от тубуло-везикулярной сети. Г — тубулярная область расширяется, образуя широкую полосу. Многочисленные пальцеобразные выросты вытягиваются по краям клеточной пластинки и сливаются с плазматической мембраной (ПМ) материнской клеточной стенки (МКС) в участке, прежде занятом препрофазным кольцом. Д — клеточная пластинка развивается в новую клеточную стенку. (Samuels et al., 1995. Воспроизведено из The Journal of Cell Biology 1995, vol. 130, 1345–1357, с разрешения Rockefeller University Press.) вакуолизирована, то слой цитоплазмы, фрагмосома, распространяется вдоль будущей плоскости деления клетки и ядро оказывается расположенным в этом слое (рис. 4.15) (Sinnott and Bloch, 1941; Gunning, 1982; Venverloo and Lib- benga, 1987). Фрагмосома содержит микротрубочки и актиновые филаменты (Goosen-de Roo et al., 1984), которые, по-видимому, связаны с ее развитием. Кроме того, у многих вегетативных клеток обнаруживается препрофазное кольцо, 98 Анатомия растений Эзау Рис. 4.15 Деление сильно вакуолизированной клетки. А — первоначально ядро располагается вдоль одной из стенок клетки, содержащей крупную центральную вакуоль. Б — нити цитоплазмы пересекают вакуоль, образуя путь для ядра к центру клетки. В — ядро, окруженное множеством цитоплазматических нитей, достигает центра клетки. Часть нитей начинает формировать фрагмосому, с помощью которой произойдет деление клетки. Г — фрагмосома полностью сформирована и образует слой, разделяющий клетку на две части. Д — после завершения митоза клетка разделится в плоскости, занятой фрагмосомой. (Иллюстрация предоставлена W. H. Freeman; по Venverloo and Libbenga, 1987. © 1987, с разрешения Elsevier.) кортикальная полоса из микротрубочек и актиновых филаментов, которые намечают будущее место расположения клеточной пластинки (Gunning, 1982; Gunning and Wick, 1985; Vos et al., 2004). Исследование делящихся клеток кончика корня сосны калабрийской (Pinus brutia) с помощью конфокальной лазерной сканирующей микроскопии, а также иммунологических методов определения локализации микротрубочек и эндоплазматического ретикулума показало, что трубочки эндоплазматического ретикулума формировали плотную кольцевую структуру на месте препрофазного кольца (Zachariadis et al., 2001). Развитие «препрофазного кольца эндоплазматического ретикулума» очень похоже на развитие «препрофазного кольца микротрубочек». Препрофазное кольцо исчезает после образования митотического веретена и разрушения ядерной оболочки (Dixit and Cyr, 2002). Много позже образуется клеточная пластинка, которая в процессе развития сливается с клеточной стенкой материнской клетки точно в том месте, которое ранее обозначило кольцо. Обнаружено, что актиновые филаменты соединяют разрывы между движущимися краями фрагмопласта и клеточной пластинки и кортикальной актиновой сетью в непосредственной близости от этой зоны (Lloyd and Traas, 1988; Schmit and Lambert, 1988; Goodbody and Lloyd, 1990). Эти филаменты, повидимому, помогают направлять рост клеточной пластинки с помощью актин-миозинового комплекса (Molchan et al., 2002). В некоторых вакуолизированных клетках митотическое веретено и фрагмопласт смещены латерально, и растущая клеточная пластинка на ранней стадии развития закрепляется с одной стороны клетки. Такой способ цитокинеза был назван «поляризованным цитокинезом» (Cutler and Ehrhardt, 2002). РОСТ КЛЕТОЧНОЙ СТЕНКИ После завершения синтеза клеточной пластинки на обеих ее сторонах откладывается дополнительное вещество клеточной стенки, что приводит к увеличению толщины новой перегородки. Новый материал клеточной стенки образуется вокруг каждого из дочерних протопластов мозаичным способом, поэтому новые клеточные стенки меристематических клеток характеризуются неоднородным расположением полисахаридов (Matar and Catsson, 1988). Вещества матрикса, включая гликопротеины, доставляются в клеточную стенку везикулами комплекса Гольджи. Микрофибриллы целлюлозы, напротив, синтезируются целлюлозо-синтазным комплексом, который выглядит как кольца, или розеточные структуры, из шести гексагонально расположенных частиц, находящихся в плазматической мембране (рис. 4.16) Клеточная стенка 99 Рис. 4.16 Розеточные структуры, связанные с биогенезом микрофибрилл целлюлозы в развивающемся трахеальном элементе циннии (Zinnia elegans). Розеточные структуры находятся в слое плазматической мембраны, ближайшем к цитоплазме. Несколько розеток (очерчены кругами) показаны на основной микрофотографии. На врезке — одна розетка с более высоким разрешением. (Иллюстрация предоставлена Mark J. Grimson and Candace H. Haigler.) (Delmer and Stone, 1988; Hotchkiss, 1989; Fujino and Itoh, 1998; Delmer, 1999; Hafren et al., 1999; Kimura et al., 1999; Taylor et al., 2000). Каждая розеточная структура синтезирует целлюлозу из производной глюкозы — уридиндифосфат-глюкозы (УДФ-глюкозы). Для синтеза целлюлозы у арабидопсиса (Arabidopsis) необходимы два фермента: CesA-гликозил-трансфераза и мембранносвязанная эндо-1,4--глюканаза, обнаруженные в результате анализа мутантов (Williamson et al., 2002). Белки CesA — компоненты целлюлозо-синтазного комплекса, который, вероятно, содержит от 18 до 36 таких белков. По меньшей мере три CesA белка требуются для синтеза целлюлозы во вторичной клеточной стенке развивающихся сосудов ксилемы у арабидопсиса (Arabidopsis) (Taylor et al., 2000, 2003). Кроме того, все три CesA белка нужны для правильного расположения этих белков в тех участках плазматической мембраны, которые связаны с утолщениями клеточной стенки (Gardiner et al., 2003b). Кортикальные микротрубочки собираются на месте формирования вторичной клеточной стенки до начала ее синтеза и необходимы для постоянной поддержки нормального расположения CesA белков (Gardiner et al., 2003b). Во время синтеза целлюлозы розеточные структуры, которые перемещаются в плоскости мембраны, откладывают микрофибриллы на ее внешней поверхности. Розеточные структуры, образованные ЭР, включаются в плазматическую мембрану через везикулы аппарата Гольджи (Haigler and Brown, 1986) и, по-видимому, осуществляют синтез (полимеризацию) и кристаллизацию целлюлозных микрофибрилл (Delmer and Amor, 1995). Ориентация микрофибрилл целлюлозы в удлиняющейся растительной клетке и при утолщении вторичной клеточной стенки сосудов ксилемы обычно параллельна нижележащим кортикальным микротрубочкам. Это наблюдение привело к появлению общепризнанной гипотезы, называемой гипотезой выравнивания Баскина (2001): ориентация образующихся микрофибрилл целлюлозы определяется нижележащими кортикальными микротрубочками (Abe et al., 1995a, b; Wymer and Lloyd, 1996; Fisher, D.D., and Cyr, 1998), которые направляют розеточные структуры через плазматическую мембрану (Herth, 1980; Giddings and Staehelin, 1988). Однако гипотеза выравнивания представляется несовершенной, так как не объясняет синтез клеточных стенок в неудлиняющихся растительных клетках, у которых кортикальные микротрубочки не параллельны появляющимся микрофибриллам (рассмотрено в Emons et al., 1992 и Baskin, 2001). Кроме того, исследование с использованием мутантов арабидопсиса (Arabidopsis), чувствительных к лекарственным препаратам и температуре (mor1-1), показало, что 100 Анатомия растений Эзау нарушение нормальной работы или полная утрата кортикальных микротрубочек почти не изменяет параллельное расположение целлюлозных микрофибрилл в растущих клетках корня (Himmelspach et al., 2003; Sugimoto et al., 2003). Были предложены другие теории для объяснения механизма отложения микрофибрилл целлюлозы. Одна из них — теория самоорганизации жидких кристаллов. Отмечая сходство спиральных клеточных стенок (см. ниже), микрофибриллы целлюлозы которых не соответствуют кортикальным микротрубочкам, и холестерических жидких кристаллов, Булиган (Bouligand, 1976) предположил, что спиралевидная структура клеточной стенки может быть результатом самоорганизации жидких кристаллов (см. критику этой теории у Emons and Mulder, 2000). Баскин (Baskin, 2001) предложил механизм реализации шаблонов, в котором образующиеся микрофибриллы могут быть сориентированы по микротрубочкам или могут включаться в клеточную стенку путем связывания с имеющимся клеточным каркасом и ориентироваться либо по уже синтезированным микрофибриллам, либо по мембранным белкам, либо и по тем, и по другим. В этой модели кортикальные микротрубочки служат для связывания и ориентации компонентов клеточного каркаса в плазматической мембране. Микротрубочки не нужны для синтеза целлюлозы и формирования целлюлозных микрофибрилл. Геометрическая модель образования микрофибрилл целлюлозы была сформулирована по результатам обширных исследований спиралевидной структуры вторичной клеточной стенки корневых волосков хвоща (Equisetum huemale) (Emons, 1994; Emons and Mulder, 1997, 1998, 2000, 2001). Это чисто математическая модель, устанавливающая количественные соотношения между углом отложения микрофибрилл целлюлозы (по отношению к оси клетки) и: 1) плотностью активных синтаз в плазматической мембране; 2) расстоянием между отдельными микрофибриллами в слоях клеточной стенки; 3) формой клетки. Ключевым фактором в модели служит взаимосвязь траекторий розеточных структур и, следовательно, ориентации образованных микрофибрилл с локальным числом, или плотностью, активных розеточных структур. Это позволяет клетке влиять на структуру клеточной стенки путем создания контролируемых локальных изменений количества активных розеточных структур (Emons and Mulder, 2000; Mulder and Emons, 2001; Mulder et al., 2004). Механизм обратной связи будет препятствовать увеличению плотности розеточных структур за пределы, определяемые формой клетки. Электронная микроскопия показала, что кортикальные микротрубочки связаны с внутренней поверхностью плазматической мембраны с помо- щью белковых мостиков (Gunning and Hardham, 1982; Vesk et al., 1996). Исследования плазматической мембраны табака (Marc et al., 1996; Gardiner et al., 2001; Dhonukshe et al., 2003) и арабидопсиса (Arabidopsis) (Gardiner et al., 2003a) выявили, что этот белок имеет массу 90 кДа и представляет собой фосфолипазу D. Предполагается, что для нормальной организации микротрубочек и, следовательно, нормального роста арабидопсиса необходима сигнальная молекула фосфорной кислоты (Gardiner et al., 2003a). Ориентация микрофибрилл целлюлозы в первичной клеточной стенке влияет на направление роста клетки В клетках, которые увеличиваются более или менее равномерно во всех направлениях, микрофибриллы располагаются в случайном порядке (разнонаправленно), формируя неупорядоченную сеть. Такие клетки находятся в сердцевине стеблей, в запасающих тканях и в культурах тканей растений. Напротив, во многих удлиняющихся клетках микрофибриллы латеральных, или боковых, стенок расположены приблизительно под прямым углом (поперек) к оси удлинения. Когда увеличивается площадь поверхности клеточных стенок, ориентация наружных микрофибрилл становится почти продольной, или параллельной длинной оси клетки, как будто они пассивно переориентировались при расширении клетки (многосетевая модель роста) (Roelofsen, 1959; Preston, 1982). Продольное расположение микрофибрилл способствует росту главным образом в латеральном направлении (Abe et al., 1995b). Структура первичных клеточных стенок не всегда так проста, как предполагает многосетевая модель роста. Во многих клетках направление целлюлозных микрофибрилл периодически меняется, что приводит к спиралевидной структуре клеточной стенки, которая представляет собой микрофибриллы целлюлозы, расположенные в определенном порядке в одном толстом слое. Микрофибриллы целлюлозы внутри каждого слоя лежат более или менее параллельно друг другу и формируют спирали вокруг клетки. В каждом последующем слое угол расположения микрофибрилл смещается по отношению к предыдущему (Satiat-Jeunemaitre et al., 1992; Vian et al., 1993; Walter et al., 1992; Emons, 1994; Wymer and Lloyd, 1996). Спиралевидная, или многослойная, структура была обнаружена у разнообразных первичных и вторичных клеточных стенок. Наиболее заметная спиралевидная структура встречается у вторичных клеточных стенок (см. рис. 4.2, рис. 4.17) (Roland et al., 1989; Emons and Mulder, 1998; Reis and Vian, 2004). Многослойные или спиралевидные первичные клеточные стенки описаны у паренхимных (Deshpande, 1976b; Satiat-Jeune- Клеточная стенка 101 лозных микрофибирилл под разными углами, мешает понять, как микротрубочки так быстро переориентируются. То, что угол расположения микротрубочек сдвигается в соответствии с углом каждого нового слоя микрофибирилл, было показано для трахеид хвойного дерева, японской черной сосны (Abies sachalinensis) (Abe et al., 195a, b), и волокон во вторичной ксилеме покрытосеменного, конского каштана (Aesculus hippocastanum) (Chaffey et al., 1999). Кроме того, в ходе исследования микроинъецированных клеток гороха (Pisum sativum) было обнаружено, что изменения в расположении некоторых меченных родамином микротрубочек от поперечного до продольного происходят за 40 мин, что служит отражением динамических свойств микротрубочек (Yuan et al., 1994). К тому же, как было установлено с помощью метода FRAP (fluorescence redistribution after photobleaching — восстановление флуоресценции после фотообесцвечивания), половина времени поворота кортикальных микротрубочек в клетках ворсинок на тычинках традесканции (Tradescantia) составляет всего лишь около 60 с (Hush et al., 1994). Рис. 4.17 Спиралевидная структура вторичной клеточной стенки каменистой клетки груши (Pyrus malus). На наклонных срезах слои выглядят как регулярные ряды арок. Темные полосы представляют собой участки, в которых микрофибриллы ориентированы параллельно поверхности среза. (Roland et al. 1987.) maitre et al., 1992), колленхимных (Chafe, 1970; Deshpande, 1976a; Vian et al., 1993) и эпидермальных (Chafe and Wardrop, 1972; Satiat-Jeunemaitre et al., 1992) клеток, а также в перламутровом слое стенок ситовидных трубок (Deshpande, 1976с). Для первичных клеточных стенок клеток колленхимы обычно характерно наличие пересекающихся многослойных структур, в которых слои, состоящие преимущественно из поперечно ориентированных микрофибрилл, чередуются со слоями, имеющими преимущественно продольную, или вертикальную, ориентацию. Похоже, что эти направления представляют собой витки мелких и крутых спиралей соответственно (Chafe and Wardrop, 1972). Во время роста или удлинения клетки спиралевидная организация первичной клеточной стенки может полностью исчезать, постепенно изменяясь от спиралевидной до беспорядочной. Когда прекращается рост клеток колленхимы, клеточные стенки обычно продолжают утолщаться спиралевидно (Vian et al., 1993). Наличие спиралевидных клеточных стенок, с их следующими один за другим слоями целлю- При рассмотрении механизма роста клеточной стенки необходимо различать рост поверхности (растяжение стенки) и рост в толщину Рост в толщину наиболее очевиден во вторичных клеточных стенках, но он также распространен и у первичных стенок. В то время как первичные клеточные стенки растущих клеток растягиваются, они обычно сохраняют свою толщину. Согласно классическим представлениям, увеличение толщины стенок происходит двумя способами отложения клеточного материала: аппозицией и инвагинацией. При аппозиции строительные элементы расположены один поверх другого, при инвагинации элементы новых материалов встраиваются в имеющуюся структуру. Вероятно, инвагинация преобладает, когда в состав стенки включаются лигнин или кутин. Было показано, что ксилан и лигнин одновременно проникают в дифференцирующиеся волокна вторичных клеточных стенок бука (Fagus crentata), накапливаясь на недавно образованных микрофибриллах или вокруг них (Awano et al., 2002). Что касается микрофибрилл целлюлозы, инвагинация может приводить к их переплетению. В некоторых стенках микрофибриллы кажутся переплетенными, но это, вероятно, из-за сжатия слоев во время отложения целлюлозы. РОСТ ПЕРВИЧНОЙ КЛЕТОЧНОЙ СТЕНКИ Рост, или развитие, клеточной стенки — это сложный процесс, в котором участвуют дыха- 102 Анатомия растений Эзау ние, синтез полисахаридов и белков, ослабление напряжения клеточной стенки (разрыхление структуры клеточной стенки) и тургорного давления (McQueen-Mason, 1995; Cosgrove, 1997, 1998, 1999; Darley et al., 2001). Ослабление напряжения стенки особенно важно, так как с его помощью клетка снижает свой водный потенциал, что приводит к поглощению протопластом воды и вызванному тургором растяжению стенки. Увеличение размера каждой отдельной клетки регулируется: 1) уровнем внутриклеточного тургорного давления на клеточную стенку; 2) способностью стенки к растяжению. Способность к растяжению — физическое свойство клеточной стенки, отражающее способность стенки постоянно увеличиваться или растягиваться, когда на нее действует сила*. У стенок растущих клеток обнаруживают постоянное, долговременное растяжение, определяемое как текучесть (Shieh and Cosgrove, 1998). Во время роста клетки первичные клеточные стенки должны быть достаточно податливыми, чтобы обладать способностью к растяжению, но одновременно и довольно жесткими, чтобы ограничивать протопласт. На растяжимость стенки может повлиять множество факторов. Среди этих факторов — растительные гормоны (Shibaoka, 1991; Zandomeni and Schopfer, 1993). Хотя гормоны оказывают влияние на способность клеточной стенки к растяжению, они незначительно воздействуют на тургорное давление, если вообще воздействуют. Ауксин и гиббереллины увеличивают растяжимость клеточных стенок, в то время как абсцизовая кислота и этилен ее снижают. Некоторые гормоны влияют на расположение кортикальных микротрубочек. Гиббереллины, например, способствуют поперечному расположению, что приводит к значительному удлинению клетки. Механизмы, по которым гормоны изменяют растяжимость клеточных стенок, не вполне понятны. Наиболее последовательное объяснение воздействия растительных гормонов на растяжимость клеточной стенки — это гипотеза кислого роста (Brett and Waldron, 1990; Kutschera, 1991), в соответствии с которой ауксин активирует протонную АТФ-азу в плазматической мембране. Протоны перекачиваются из цитозоля в клеточную стенку. В результате снижается pH, что вызывает разрыхление структуры клеточной стенки, позволяя тургору раздвинуть ее полимерную сеть. Альтернативная гипотеза состоит в том, что ауксин активирует экспрессию специфических генов, которые влияют на доставку новых материалов клеточной стенки, таким образом воздействуя на ее растяжимость (Takahashi et al., 1995; Abel and Theologis, 1996). Экспериментальных данных, подтверждающих эту вторую гипотезу, немного. Напротив, нет сомнений в том, что растущие клеточные стенки увеличиваются при кислом pH быстрее, чем при нейтральном. Было обнаружено, что новый класс белков клеточной стенки, экспансинов, служит основными белковыми медиаторами кислого роста (Cosgrove, 1998, 1999, 2000, 2001; Shieh and Cosgrove, 1998; Li et al., 2002). Экспансины, по-видимому, вызывают разрыхление клеточной стенки за счет ослабления нековалентных связей между полисахаридами. Первая модель строения первичной клеточной стенки, приведенная выше, позволяет считать логичной мишенью экспансинов область контакта между целлюлозой и одной или несколькими гемицеллюлозами. Помимо участия в разрыхлении клеточной стенки, экспансины вовлечены в инициацию (Fleming et al., 1997, 1999; Cosgrove, 2000) и опадение листьев (Cho and Cosgrove, 2000), созревание плодов (Rose and Bennett, 1999; Catala et al., 2000; Rose et al., 2000; Brummell and Harpster, 2001), рост пыльцевых трубок (Cosgrove et al., 1997; Cosgrove, 1998) и волокон хлопка (Shimizu et al., 1997). Косгроув (Cosgrove, 1999) предложил различать первичные и вторичные агенты, разрыхляющие клеточные стенки. Он охарактеризовал первичные агенты, разрыхляющие клеточную стенку, как вещества и процессы, которые полностью и в достаточной мере вызывают растяжение стенок in vitro. Экспансины служат ярким примером подобных веществ. Вторичные агенты, разрыхляющие клеточную стенку, не обладают такой активностью и представляют собой вещества и процессы, которые изменяют структуру стенки, чтобы увеличить активность первичных агентов. Растительные эндоглюканазы, ксилоглюканэндотрансгликозилазы (XETs, от англ. xyloglucan endotransglycoylases) и пектиназы, а также секреция специфичных полимеров стенки и выработка гидроксильных радикалов могут выполнять функции вторичных агентов, разрыхляющих стенку. XETs особенно интересны, потому что они могут разрезать и снова соединять цепи ксилоглюкана, позволяя клеточной стенке увеличиваться без нарушения ее структуры (Campbell and Braam, 1999; Bourquin et al., 2002). * ОСТАНОВКА РОСТА КЛЕТОЧНОЙ СТЕНКИ Хейн (Heyn, 1931, 1940) использовал термин «растяжимость» просто как обозначение способности стенки претерпевать изменения в длину и различал пластичную и эластичную растяжимость. Пластичная растяжимость (пластичность) — это способность стенки необратимо растягиваться, эластичная растяжимость (эластичность) — это способность к обратимому увеличению (Kutschera, 1996). Остановка роста во время созревания клетки обычно необратима и характеризуется потерей растяжимости (пластичности) клеточной стенки. Остановка роста не приводит к снижению Клеточная стенка тургорного давления, скорее к механическому увеличению жесткости, или прочности, клеточной стенки (Kutschera, 1996). В физические изменения, сопутствующие созреванию стенки, могут вносить вклад несколько факторов. К ним относятся: 1) сокращение процессов разрыхления клеточной стенки; 2) увеличение связывания компонентов клеточной стенки; 3) изменение строения клеточной стенки, приводящее к более жесткой ее структуре или меньшей восприимчивости к разрыхлению (Cosgrove, 1997). Клеточные стенки теряют свою способность к вызванному кислотой растяжению по мере приближения созревания (Van Volkenburgh et al., 1985; Cosgrove, 1989), и эта способность не может быть восстановлена путем применения экзогенного экспансина (McQueen-Mason, 1995). Остановка роста клеточной стенки связана с уменьшением экспрессии экспансина и повышением ее прочности. Повышению прочности клеточной стенки может способствовать ряд изменений, включая формирование жестких комплексов между гемицеллюлозами и целлюлозой, деэтерификацию пектинов, большее количество Ca2+-связей между пектинами, сшивание расширений и лигнификацию. МЕЖКЛЕТНИКИ Значительный объем организма растения занимает система межклетников — воздушное пространство, которое служит для аэрации внутренних тканей. Хотя межклетники свойственны зрелым тканям, они также распространены в меристемах, где делящиеся клетки интенсивно дышат. Примерами тканей, имеющих крупные взаимосвязанные межклетники, служат ткани листьев и погруженных в воду органов водных растений (глава 7). Наиболее часто межклетники образуются путем расхождения соседних первичных клеточных стенок по срединной пластинке (рис. 4.18). Обычно этот процесс начинается со стыка трех или более клеток и распространяется на другие части стенки. Такой тип межклетников называется схизогенным, то есть возникающим при разделении, хотя принято считать, что их образование вызывается энзиматическим удалением пектинов. Срединная пластинка может непосредственно участвовать в возникновении межклетников, а может и не участвовать. Разделению стенок может предшествовать накопление и последующая деградация электронно-плотного внутреннего материала стенки (Kollöffel and Linssen, 1984; Jeffree et al., 1986) или специальный «разделяющий слой», который отличается от пектиновой срединной пластинки (Roland, 1978). Расслоение разделяющего слоя приводит к расхождению соседних клеточных стенок. Формирование крупных схизогенных межклетников 103 Рис. 4.18 Паренхима тонкостенного типа из черешка листа сельдерея (Apium) с клетками правильной формы и схизогенными межклетниками. (Ezau, 1977.) в мезофилле листьев непосредственно связано с морфогенезом клеток. Локальные различия растяжимости стенок появляются вследствие разницы в утолщении клеточных стенок, что ведет к возникновению лопастных клеток, и одновременно создает механическое напряжение, дающее начало образованию межклетников (Jung and Wernicke, 1990; Apostolakos et al., 1991; Panteris et al., 1993). Отложение большого количества пектина может приводить к образованию коллоидного раствора пектина, который частично или полностью заполняет небольшие межклетники. В межклетниках могут находиться некоторые совершенно неожиданные вещества, такие как насыщенный треонином и гидроксипролином гликопротеин, заполняющий межклетники кончика корня кукурузы (Roberts, 1990). Несколько типов пектиновых межклетников могут образовываться во время роста тканей (Potgieter and Van Wyk, 1992). Некоторые межклетники формируются путем полного разрушения целых клеток и называются лизигенными (возникшими в результате растворения). Крупные лизигенные межклетники имеются у некоторых корней. Межклетники могут также образоваться в результате разрыва или повреждения клеток. Такие межклетники называются рексигенными. Примерами рексигенных межклетников служат протоксилемные лакуны, возникшие из элементов первичной ксилемы (протоксилемных элементов), разрушенных при растяжении части растения, а также относительно крупные межклетники, образовавшиеся во время роста в толщину и находящиеся в коре некоторых деревьев. При формировании межклетников могут сочетаться схизогенный, лизигенный и/или рексигенный способы. 104 Анатомия растений Эзау ПЛАЗМОДЕСМЫ Как было упомянуто выше, протопласты соседних растительных клеток соединены тонкими тяжами цитоплазмы, называемыми плазмодесмами, которые обеспечивают возможные пути для передачи веществ от клетки к клетке (van Bel and van Kesteren, 1999; Haywood et al., 2002). Хотя эти структуры уже давно были обнаружены с помощью светового микроскопа (рис. 4.19) — впервые их описал Тангл в 1879 г., — только появление электронного микроскопа подтвердило, что это — цитоплазматические тяжи. Плазмодесмы служат структурными и функциональными аналогами щелевых контактов, обнаруженных между клетками животных (Robards and Lucas, 1990). Щелевые контакты плазматических мембран соседних клеток объединены в пластинки с узкими каналами — коннексонами, с помощью которых сообщаются протопласты двух клеток. Наличие клеточной стенки препятствует прямым контактам между плазматическими мембранами соседних растительных клеток, поэтому организм растения разделен на два отдела: симпласт и апопласт (Münch, 1930). Симпласт состоит из ограниченных плазматическими мембранами протопластов и соединяющих их плазмодесм, а апопласт — из взаимосвязанных клеточных стенок и межклетников. Соответственно, передвижение веществ из клетки в клетку посредством плазмодесм называется симпластным транспортом, а передвижение веществ по клеточным стенкам — апопластным транспортом. Рис. 4.19 Оптическая микрофотография плазмодесм в толстых первичных клеточных стенках эндосперма — питательной части семени у хурмы (Diospyros). Плазмодесмы выглядят как тонкие нити, протянувшиеся сквозь клеточные стенки от клетки к клетке По своему происхождению плазмодесмы могут быть классифицированы как первичные и вторичные Многие плазмодесмы формируются во время цитокинеза как тяжи трубчатого эндоплазматического ретикулума, захваченные внутрь развивающейся клеточной пластинкой (рис. 4.20). Плазмодесмы, образованные во время цитокинеза, называются первичными плазмодесмами. Плазмодесмы могут быть также сформированы de novo сквозь существующие клеточные стенки. Образованные после цитокинеза плазмодесмы называются вторичными плазмодесмами, и они существенны для создания связей между онтогенетически неродственными клетками (Ding, B., and Lucas, 1996). Образование вторичных плазмодесм беспрепятственно осуществляется между соседними клетками, не произошедшими от одной и той же клетки-предшественницы или клеточной линии. Согласно одному из предполагаемых механизмов, образование вторичных плазмодесм включает активность находящихся в их клеточных стенках ферментов деградации — пектиназ, гемицеллюлаз, и, возможно, целлюлаз, что позволяет тяжам цитоплазмы проникать в другие интактные клетки. Контроль за этими ферментами, вероятно, осуществляется при помощи плазматической мембраны (Jones, 1976). Однако исследования культур регенерирующих протопластов (Monzer, 1991; Ehlers and Kollmann, 1996) и области контакта между привоем и подвоем (Kollmann and Glockmann) показали, что плазмодесмы возникают в результате слияния противоположных полуплазмодесм, одновременно сформированных у соседних клеток. В подобных местах часть эндоплазматического ретикулума тесно сближается с плазматической мембраной с обеих сторон клеточной стенки. В месте удаления материала клеточной стенки плазматическая мембрана и связанный с ней эндоплазматический ретикулум двух клеток сливаются, формируя непрерывную плазмодесму. Сбой в координации между соседними клетками может привести к формированию полуплазмодесм. Вторичные плазмодесмы обычно разветвленные, для многих характерно наличие срединной полости в области срединной пластинки (рис. 4.21). Первичные плазмодесмы также способны ветвиться. Механизм, по которому может осуществляться ветвление, предполагает, что во время обычного утолщения клеточной стенки первичные плазмодесмы с содержащимися в них трубочками эндоплазматического ретикулума должны удлиняться, нуждаясь в приращении новых частей к первоначальной структуре плазмодесмы в клеточной пластинке (рис. 4.22) (Ehlers and Kollmann, 1996). Если первоначальная неразветвленная трубочка соединяется с разветвленным эндо- Клеточная стенка 105 Рис. 4.20 Последовательные этапы образования клеточной пластинки в клетках корня салата-латука (Lactuca sativa), представляющие взаимодействие эндоплазматического ретикулума с развивающейся клеточной пластинкой и образование плазмодесм. А — относительно ранний этап образования клеточной пластинки с многочисленными маленькими сливающимися везикулами комплекса Гольджи и свободно расположенными элементами трубчатого (гладкого) эндоплазматического ретикулума. Б — продвинутая стадия образования клеточной пластинки, показывающая тесное взаимодействие между эндоплазматическим ретикулумом и сливающимися везикулами. Тяжи трубчатого эндоплазматического ретикулума захватываются укрепляющейся клеточной пластинкой. В — зрелая плазмодесма, состоящая из окруженного плазматической мембраной канала и трубочки (десмотрубочки) эндоплазматического ретикулума. (Hepler, 1982.) Рис. 4.21 Разветвленные плазмодесмы в клеточных стенках клеток паренхимы сосны веймутовой (Pinus strobus). Обратите внимание на срединные полости (СП) в области срединной пластинки. Другие обозначения: МАТ — масляные тельца; ПЛ — пластида. (Murmanis and Evert, 1967, Fig. 10. © 1967, Springer-Verlag.) 106 Анатомия растений Эзау ретикулума сквозь клеточную стенку. Предлагается обозначать совокупность таких плазмодесм сложными вторичными плазмодесмами (Ding, B., 1998; Ding, B., et al., 1999). Как первичные, так и вторичные плазмодесмы могут быть неразветвленными и разветвленными, и иногда затруднительно установить их происхождение, то есть определить, первичные они или вторичные. При таких обстоятельствах плазмодесмы могут быть просто обозначены как «неразветвленные» («одиночные») или «разветвленные». Подробный обзор структуры, происхождения и функционирования первичных и вторичных плазмодесм (Ehlers и Kollmann, 2001) приведен в списке литературы к главе . Плазмодесмы содержат два типа мембран: плазматическую мембрану и десмотрубочку Рис. 4.22 Разветвления первичных плазмодесм. Первоначально неразветвленная плазмодесма (А), ответвления которой формируются при обособлении разветвленных трубочек эндоплазматического ретикулума внутри новообразованного материала клеточной стенки (Б). Обозначения: ТГ — тельца Гольджи; ВГ — везикулы комплекса Гольджи; СП — срединная пластинка; НКС — последовательно формирующиеся новые слои клеточной стенки; ПМ — плазматическая мембрана; КС — первыми сформировавшиеся слои клеточной стенки. (Ehlers and Kollmann, 1996, Fig. 35, a, b. © 1996, Springer-Verlag.) плазматическим ретикулумом в цитоплазме, то отложение нового материала клеточной стенки вокруг разветвленного эндоплазматического ретикулума приводит к формированию разветвленных плазмодесм. Первичные плазмодесмы могут быть также преобразованы в структуры, которые выглядят как сильно разветвленные плазмодесмы из-за бокового слияния соседних плазмодесм в области срединной пластинки. Примечательным примером подобного рода служат плазмодесмы, найденные в развивающихся листьях (Ding, B., et al., 1992a, 1993; Itaya et al., 1998; Oparka et al., 1999; Pickard and Beachy, 1999). По-видимому, некоторые разветвленные плазмодесмы видоизменяются затем путем формирования de novo дополнительных тяжей эндоплазматического Плазмодесма — это окруженный плазматической мембраной канал, через который обычно проходит трубочка сильно суженного эндоплазматического ретикулума, которую называют десмотрубочкой (рис. 4.23 и 4.24). Во многих плазмодесмах десмотрубочка не похожа на прилегающий к ней эндоплазматический ретикулум. Она имеет меньший диаметр и содержит стержневидную структуру в центре. Представ- Рис. 4.23 Схема представляет первичную плазмодесму в продольном (А) и поперечном (Б) разрезах. Глобулярные интегральные мембранные белки (Б) расположены во внутреннем и внешнем слоях плазматической мембраны и десмотрубочки и связаны между собой напоминающими спицы колеса выростами. Обратите внимание, что цитоплазматический канал разделен на несколько микроканалов Клеточная стенка 107 ления о структуре центрального стержня противоречивы (Esau and Thorsch, 1985). Большинство исследователей считает, что десмотрубочку формирует слияние внутренних слоев, или внутренних участков, бислоя эндоплазматическо- Рис. 4.25 Плазмодесмы в общей клеточной стенке между двумя клетками мезофилла листа кукурузы (Zea mays). Обратите внимание на десмотрубочки, которые выглядят сквозными (показаны стрелками). Обозначения: ЭР — эндоплазматический ретикулум; ПМ — плазматическая мембрана. (Evert et al., 1977, Fig. 8. © 1977, Springer-Verlag.) Рис. 4.24 Плазмодесмы в клеточных стенках листа сахарного тростника (Saccharum) в продольном (А) и поперечном (Б) разрезах. Обратите внимание на связи (показаны стрелками) между эндоплазматическим ретикулумом (ЭР) и десмотрубочками. Б — внутренний слой плазматической мембраны десмотрубочки выглядит как расположенная в центре точка (ЦС — центральный стержень). Цитоплазматический канал выглядит пятнистым, отчасти из-за присутствия электронно-плотных, напоминающих спицы колеса структур, которые занимают пространство от внешнего слоя десмотрубочки до внутреннего слоя плазматической мембраны (ПМ) и перемежаются электронно-прозрачными участками. (Robinson-Вeers and Evert, 1991, Fig. 14 and 15. © 1991, Springer-Verlag.) го ретикулума. Если это объяснение верно, то у десмотрубочки отсутствует люмен, или просвет, и основной путь, по которому вещества движутся от клетки к клетке через плазмодесмы, — пространство между десмотрубочкой и плазматической мембраной. Это пространство, называемое цитоплазматическим цилиндром, разделено на микроканалы диаметром 2,5 нм глобулярными частицами, встроенными в плазматическую мембрану и десмотрубочку, и соединенными похожими на спицы колеса выростами (Tilney et al., 1990; Ding, B., et al., 1992b; Botha et al., 1993). Некоторые плазмодесмы кажутся значительно уже на концах, или устьях, формируя так называемые горловые сужения. Однако горловые сужения могут возникать из-за отложения «раневой» каллозы, вызванного обработкой или фиксацией ткани (Radford et al., 1998). Большая часть информации о строении плазмодесм была получена при изучении первичных неразветвленных плазмодесм. О тонкой структуре вторичных плазмодесм известно мало. Десмотрубочки не всегда полностью сужены. В некоторых плазмодесмах, например находящихся между клетками мезофилла или между клетками мезофилла и клетками обкладки кукурузы (Evert et al., 1977), а также в листьях сахарного тростника (Robinson-Beers and Evert, 1991), десмотрубочки сужены только у горловых сужений. Между горловыми сужениями они выглядят сквозными (рис. 4.25). Десмотрубочки в плазмодесмах трихом на листьях табака Клив- 108 Анатомия растений Эзау ленда (Nicotiana clevelandii), видимо, имеют сквозной проход по всей своей длине (Waigmann et al., 1997). Несмотря на то что сквозные десмотрубочки, предположительно могут служить транспортными путями (Gamalei et al., 1994), для подтверждения этого нет прямых доказательств. Напротив, было показано, что осмотическая обработка, которая увеличивает транспорт сахарозы через плазмодесмы между клетками в кончике корня груши, приводит к расширению цитоплазматического цилиндра, но не меняет диаметр десмотрубочек (Schulz, A., 1995). Кроме того, зеленый флуоресцентный белок, введенный в цитоплазматический ретикулум листьев табака (Nicotiana tabacum), находился в единственной клетке, показывая, что десмотрубочка не служит функциональным путем для передачи зеленого флуоресцентного белка ни по простым, ни по разветвленным плазмодесмам (Oparka et al., 1999). Однако через липидный бислой десмотрубочки может осуществляться транспорт молекул липидов (Grabski et al., 1993). Плазмодесмы обеспечивают взаимодействие клеток Успешное существование многоклеточных организмов зависит от способности отдельных клеток взаимодействовать друг с другом. Хотя дифференцировка клеток регулируется экспрессией генов, судьба растительных клеток, то, какими они станут, определяется скорее их окончательным положением в развивающемся органе, чем происхождением. Поэтому один из аспектов взаимодействия растительных клеток — передача, или сигналинг, информации от одной клетки к другой. Первые доказательства транспорта между клетками через плазмодесмы были получены в исследованиях с использованием флуоресцентных красителей (Goodwin, 1983; Erwee and Goodwin, 1985; Tucker and Spanswick, 1985; Terry and Robards, 1987; Tucker et al., 1989) и электрического тока (Spanswick, 1976; Drake, 1979; Overall and Gunning, 1982). Проведение электрических импульсов от одной клетки к другой можно проследить с помощью электродов, помещенных в соседние клетки. Величина силы тока изменяется с частотой, или плотностью, плазмодесм, а также с количеством и длиной клеток между электродами, подтверждая, что плазмодесмы могут служить путем для передачи электрического сигнала между растительными клетками. Эксперименты с красителями, которые не способны свободно проникать через плазматическую мембрану, показали, что красители из клетки, в которую их ввели, перемещались в соседние клетки и далее. В результате этих исследований был установлен размер молекул, беспрепятствен- но перемещающихся между клетками с помощью пассивной диффузии, — приблизительно 1 кДа. Такая предельная пропускная способность позволяет сахарам, аминокислотам, фитогормонам и питательным веществам легко проникать через плазмодесмы. Недавние исследования показали, что плазмодесмы в различных типах клеток имеют разную предельную пропускную способность своего базального конца. Например, флуоресцентные декстраны размером примерно 7 кДа могут проникать через клетки трихом листа табака Кливленда (Waigmann and Zambryski, 1995), а декстраны размером по меньшей мере 10 кДа проходят через плазмодесмы, соединяющие ситовидные элементы и клетки-спутницы во флоэме стебля садовых бобов (Vicia faba) (Kempers and van Bel, 1997). Более того, пропускной предел плазмодесм может меняться в зависимости от условий роста (Crawford and Zambryski, 2001). В настоящее время известно, что плазмодесмы способны участвовать в межклеточном транспорте макромолекул, в том числе белков и нуклеиновых кислот (Lucas et al., 1993; Mezitt и Lucas, 1996; Ding, 1997; Lucas, 1999; Haywood et al., 2002). Опираясь на эти факты, Лукас с сотрудниками (Ding et al., 1993; Lucas et al., 1993) предположили, что растения в большей степени — надклеточные организмы, чем многоклеточные. Соответственно, процессы, протекающие в растительном организме, такие как клеточная дифференцировка, формирование тканей, органогенез и специализированные физиологические функции, регулируются плазмодесмами. Вероятно, такое значение плазмодесм в регуляции функций растительного организма достигается за счет потока информационных молекул, которые «дирижируют» метаболической активностью и экспрессией генов. Первоначально понимание динамической функции плазмодесм сложилось на основе исследований растительных вирусов, про передвижение которых по плазмодесмам на относительно короткие расстояния от клетки к клетке давно было известно (рис. 4.26) (Wolf et al., 1989; Robards и Lucas, 1990; Citovsky, 1993; Leisner и Turgeon, 1993). В этих исследованиях было обнаружено, что растительные вирусы кодируют неструктурные, так называемые транспортные белки, которые необходимы для распространения вируса от клетки к клетке. Экспрессия в трансгенных растениях показала, что мишенью транспортных белков служат плазмодесмы, при этом транспортные белки вызывают увеличение пропускного предела плазмодесм. Заслуживает внимания тот факт, что как эндоплазматический ретикулум, так и элементы цитоскелета (микротрубочки и актиновые филаменты) вовлечены в процесс доставки транспортных белков и, вероятно, нуклеопротеидных комплексов к плазмодесмам (Reichel et al., 1999). Клеточная стенка Рис. 4.26 Плазмодесмы сахарной свеклы (Beta vulgaris) с частицами вируса некротического пожелтения жилок свеклы (показаны стрелками), которые перемещаются из ситовидного элемента флоэмы (вверху) к его сестринской клетке (клетке-спутнице) (внизу) Подтверждение участия плазмодесм в перемещении эндогенных белков между клетками обнаруживается в исследованиях флоэмы. Во флоэмном экссудате (из ситовидных трубок) обнаружено более 200 белков массой от 10 до 200 кДа (Fisher et al., 1992; Nakamura et al., 1993; Sakuth et al., 1993; Ishiwatari et al., 1995; Schobert et al., 1995). Ввиду того что зрелые ситовидные элементы не имеют ядра и рибосом (Evert, 1990), подавляющая часть белков, если не все, синтезируются в клетках-спутницах и затем переносятся в ситовидные элементы через поровые плазмодесменные поля в их общих стенках (глава 13). Показано, что белки из флоэмного экссудата способны увеличивать пропускной предел плазмодесм мезофилла и могут перемещаться от клетки к клетке (Balachandran et al., 1997; Ishiwatari et al., 1998). У тыквы гигантской (Cucurbita maxima) все белки флоэмного экссудата, независимо от размера, дают сходное увеличение пропускного предела плазмодесм примерно на 25 кДа (Balachandran et al., 1997). Поскольку масса некоторых из этих белков достигает 200 кДа, очевидно, что для транспорта более крупных белков через плазмодесмы необходимо их разворачивание. Во флоэмном экссудате различных видов растений были обнаружены шапероны (Schobert et al., 1995, 1998), 109 которые предположительно обеспечивают сворачивание и разворачивание белков при их перемещении между клетками-спутницами и ситовидными элементами (Crawford, Zambryski, 1999; Lee et al., 2000). Представление о том, что плазмодесмы играют роль в развитии растений, подкрепляется молекулярными и генетическими исследованиями, а также микроинъекциями растительного транскрипционного фактора KNOTTED1 (KN1). У кукурузы KN1 участвует в поддержании апикальной меристемы побега в недифференцированном состоянии (Sinha et al., 1993). В процессе развития РНК, кодирующая KN1, обнаруживается во всех слоях клеток меристемы, кроме самого внешнего. Белок KN1, однако, присутствует во всех слоях, включая внешний, что говорит о том, что KN1, синтезированный в более глубоких слоях меристемы, транспортируется в этот слой (Jackson et al., 1994). Микроинъекция белка KN1 в клетки мезофилла кукурузы или табака показывает, что KN1, безусловно, может перемещаться от клетки к клетке и увеличивать предел пропускной способности плазмодесм от 1 кДа до более чем 40 кДа (Lucas et al., 1995). Два недавних исследования, одно из которых было посвящено выяснению автономии доминантного листового мутанта томата Mouse ears (Me) (Kim, M., et al., 2001), второе — определению роли гена SHORTROOT (SHR) в судьбе клеток корня арабидопсиса (Arabidopsis) (Nakajima et al., 2001), служат дополнительными подтверждениями роли плазмодесм в развитии. В настоящее время немногое известно о механизмах ветвления плазмодесм и о том, как происходят временные изменения их пропускной способности (Schulz, A., 1999). Было показано, что на предельную пропускную способность влияют различные факторы, включая уровень Ca2+ в цитоплазме (Holdaway-Clarke et al., 2000) и АТФазы (Cleland et al., 1994). Как актин, так и миозин обнаружены в плазмодесмах или на их поверхности (White et al., 1994; Radford and White, 1998; Overall et al., 2000; Baluška et al., 2001), и оба участвуют в контроле проницаемости плазмодесм. Что касается актина, то было экспериментально показано участие актиновых филаментов в контроле проницаемости плазмодесм в мезофилле табака (Ding et al., 1996). Очевидно тесное взаимодействие между плазмодесмами и цитоскелетом (Aaziz et al., 2001). Регуляция проницаемости плазмодесм, судя по всему, происходит в их дистальных участках (White et al., 1994; Blackman et al., 1999). Некоторые исследователи предполагают, что сфинктероподобные структуры на концах плазмодесм регулируют транспорт через плазмодесмы у некоторых видов (Olesen, 1979; Olesen, Robards, 1990; Badelt et al., 1994; Overall, Blackman, 1996). Было замечено, что функционально про- 110 Анатомия растений Эзау цесс транспорта макромолекул через плазмодесмы сходен с транспортом белков и нуклеиновых кислот через комплексы ядерных пор, пронизывающих оболочку ядра (Lee et al., 2000). Симпласт претерпевает реорганизацию в процессе роста и развития растения Исследования на растительных зародышах показывают, что первоначально все клетки молодого растения соединены между собой плазмодесмами и объединены в единый симпласт (Schulz and Jensen, 1968; Mansfield and Briarty, 1991; Kim et al., 2002). По мере роста и развития растения отдельные клетки или группы клеток в большей или меньшей степени симпластически изолируются, так что растение представляет собой мозаику симпластических доменов (Erwee and Goodwin, 1985). Образование симпластических доменов обычно считается необходимым для развития определенных групп клеток по тому или иному пути, а также для того, чтобы домены функционировали как отдельные части растения (Fisher and Oparka, 1996; McLean et al., 1997; Kragler et al., 1998; Nelson and van Bel, 1998; Ding et al., 1999). Сообщение и транспорт между доменами тесно связаны с плотностью, распределением и функционированием плазмодесм. Хотя плотность плазмодесм часто используется как показатель непрерывности симпласта в разных зонах контакта, это умозрительная оценка, поскольку заранее предполагается, что все плазмодесмы пригодны для межклеточного транспорта. Изменения в непрерывности симпласта может быть вызвана либо изоляцией клеток, исходно объединенных в симпласт с другими клетками, как в случае с замыкающими клетками устьиц (Palevitz, Hepler, 1985) и корневыми волосками (Duckett et al., 1994), либо появлением новых, вторичных плазмодесм, как при созревании листа (Turgeon, 1996; Volk et al., 1996) и слиянии проводящих пучков боковых и главных корней (Oparka et al., 1995). ЛИТЕРАТУРА К ГЛАВЕ 4 AAZIZ, R., S. DINANT, and B. L. EPEL. 2001. Plasmodesmata and plant cytoskeleton. Trends Plant Sci. 6, 326–330. ABE, H., R. FUNADA, H. IMAIZUMI, J. OHTANI, and K. FUKAZAWA. 1995a. Dynamic changes in the arrangement of cortical microtubules in conifer tracheids during differentiation. Planta 197, 418–421. ABE, H., R. FUNADA, J. OHTANI, and K. FUKAZAWA. 1995b. Changes in the arrangement of microtubules and microfibrils in differentiating conifer tracheids during the expansion of cells. Ann. Bot. 75, 305–310. ABE, H., R. FUNADA, J. OHTANI, and K. FUKAZAWA. 1997. Changes in the arrangement of cellulose microfibrils associated with the cessation of cell expansion in tracheids. Trees 11, 328–332. ABEL, S., and A. THEOLOGIS. 1996. Early genes and auxin action. Plant Physiol. 111, 9–17. ALDINGTON, S., and S. C. FRY. 1993. Oligosaccharins. Adv. Bot. Res. 19, 1–101. APOSTOLAKOS, P., B. GALATIS, and E. PANTERIS. 1991. Microtubules in cell morphogenesis and intercellular space formation in Zea mays leaf mesophyll and Pilea cadierei epithem. J. Plant Physiol. 137, 591–601. ASSAAD, F. F. 2001. Plant cytokinesis. Exploring the links. Plant Physiol. 126, 509–516. AWANO, T., K. TAKABE, M. FUJITA, and G. DANIEL. 2000. Deposition of glucuronoxylans on the secondary cell wall of Japanese beech as observed by immuno-scanning electron microscopy. Protoplasma 212, 72–79. AWANO, T., K. TAKABE, and M. FUJITA. 2002. Xylan deposition on secondary wall of Fagus crenata fiber. Protoplasma 219, 106–115. BACIC, A., P. J. HARRIS, and B. A. STONE. 1988. Structure and function of plant cell walls. In: The Biochemistry of Plants, vol. 14, Carbohydrates, pp. 297–371, J. Preiss, ed. Academic Press, New York. BADELT, K., R. G. WHITE, R. L. OVERALL, and M. VESK. 1994. Ultrastructural specializations of the cell wall sleeve around plasmodesmata. Am. J. Bot. 81, 1422–1427. BALACHANDRAN, S., Y. XIANG, C. SCHOBERT, G. A. THOMPSON, and W. J. LUCAS. 1997. Phloem sap proteins from Cucurbita maxima and Ricinus communis have the capacity to traffic cell to cell through plasmodesmata. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 14150–14155. BALUŠKA, F., P. W. BARLOW, and D. VOLKMANN. 2000. Actin and myosin in developing root apex cells. In: Actin: A Dynamic Framework for Multiple Plant Cell Functions, pp. 457–476, C. J. Staiger, F. Baluška, D. Volkmann, and P. W. Barlow, eds. Kluwer Academic, Dordrecht. BALUŠKA, F., F. CVRČKOVÁ, J. KENDRICK-JONES, and D. VOLKMANN. 2001. Sink plasmodesmata as gateways for phloem unloading. Myosin VIII and calreticulin as molecular determinants of sink strength? Plant Physiol. 126, 39–46. BAO, W., D. M. O’MALLEY, and R. R. SEDEROFF. 1992. Wood contains a cell-wall structural protein. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 89, 6604–6608. BARON-EPEL, O., P. K. GHARYAL, and M. SCHINDLER. 1988. Pectins as mediators of wall porosity in soybean cells. Planta 175, 389–395. BASKIN, T. I. 2001. On the alignment of cellulose microfibrils by cortical microtubules: A review and a model. Protoplasma 215, 150–171. BENHAMOU, N. 1992. Ultrastructural detection of -1,3-glucans in tobacco root tissues infected by Phytophthora parasitica var. nicotianae using a Клеточная стенка gold-complexed tobacco -1,3-glucanase. Physiol. Mol. Plant Pathol. 41, 351–370. BERNARDS, M. A. 2002. Demystifying suberin. Can. J. Bot. 80, 227–240. BERNARDS, M. A., and N. G. LEWIS. 1998. The macromolecular aromatic domain in suberized tissue: A hanging paradigm. Phytochemistry 47, 915–933. BLACKMAN, L. M., J. D. I. HARPER, and R. L. OVERALL. 1999. Localization of a centrin-like protein to higher plant plasmodesmata. Eur. J. Cell Biol. 78, 297–304. BLEVINS, D. G., and K. M. LUKASZEWSKI. 1998. Boron in plant structure and function. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 49, 481–500. BOLWELL, G. P. 1993. Dynamic aspects of the plant extracellular matrix. Int. Rev. Cytol. 146, 261– 324. BOTHA, C. E. J., B. J. HARTLEY, and R. H. M. CROSS. 1993. The ultrastructure and computerenhanced digital image analysis of plasmodesmata at the Kranz mesophyll-bundle sheath interface of Themeda triandra var. imberbis (Retz) A. Camus in conventionally-fixed leaf blades. Ann. Bot. 72, 255–261. BOULIGAND, Y. 1976. Les analogues biologiques des cristaux liquids. La Recherche 7, 474–476. BOURQUIN, V., N. NISHIKUBO, H. ABE, H. BRUMER, S. DENMAN, M. EKLUND, M. CHRISTIERNIN, T. T. TEERI, B. SUNDBERG, and E. J. MELLEROWICZ. 2002. Xyloglucan endotransglycosylases have a function during the formation of secondary cell walls of vascular tissues. Plant Cell 14, 3073–3088. BRAAM, J. 1999. If walls could talk. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 521–524. BRADLEY, D. J., P. KJELLBOM, and C. J. LAMB. 1992. Elicitor- and wound-induced oxidative crosslinking of a proline-rich plant cell wall protein: A novel, rapid defense response. Cell 70, 21–30. BRETT, C., and K. WALDRON. 1990. Physiology and Biochemistry of Plant Cell Walls. Unwin Hyman, London. BRUMMELL, D. A., and M. H. HARPSTER. 2001. Cell wall metabolism in fruit softening and quality and its manipulation in transgenic plants. Plant Mol. Biol. 47, 311–340. BUCKERIDGE, M. S., C. E. VERGARA, and N. C. CARPITA. 1999. The mechanism of synthesis of a mixedlinkage (1→3), (1→4)β–Dglucan in maize. Evidence for multiple sites of glucosyl transfer in the synthase complex. Plant Physiol. 120, 1105–1116. CALVIN, C. L. 1967. The vascular tissues and development of sclerenchyma in the stem of the mistletoe, Phoradendron flavescens. Bot. Gaz. 128, 35–59. CAMPBELL, P., and J. BRAAM. 1999. Xyloglucan endotransglycosylases: Diversity of genes, enzymes and potential wallmodifying functions. Trends Plant Sci. 4, 361–366. 111 CARPITA, N. C. 1982. Limiting diameters of pores and the surface structure of plant cell walls. Science 218, 813–814. CARPITA, N. C. 1996. Structure and biogenesis of the cell walls of grasses. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 47, 445–476. CARPITA, N. C., and D. M. GIBEAUT. 1993. Structural models of primary cell walls in flowering plants: Consistency of molecular structure with the physical properties of the walls during growth. Plant J. 3, 1–30. CARPITA, N., and M. MCCANN. 2000. The cell wall. In: Biochemistry and Molecular Biology of Plants, pp. 52–108, B. Buchanan, W. Gruissem, and R. Jones, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. CARPITA, N., D. SABULARSE, D. MONTEZINOS, and D. P. DELMER. 1979. Determination of the pore size of cell walls of living plant cells. Science 205, 1144–1147. CASSAB, G. I. 1998. Plant cell wall proteins. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 49, 281–309. CASSAB, G. I., and J. E. VARNER. 1987. Immunocytolocalization of extensin in developing soybean seed coats by immunogoldsilver staining and by tissue printing on nitrocellulose paper. J. Cell Biol. 105, 2581–2588. CASTRO, M. A. 1991. Ultrastructure of vestures on the vessel wall in some species of Prosopis (Leguminosae-Mimosoideae). IAWA Bull. n.s. 12, 425–430. CATALÁ, C., J. K. C. ROSE, and A. B. BENNETT. 2000. Auxin-regulated genes encoding cell wallmodifying proteins are expressed during early tomato fruit growth. Plant Physiol. 122, 527–534. CHAFE, S. C. 1970. The fine structure of the collenchyma cell wall. Planta 90, 12–21. CHAFE, S. C., and A. B. WARDROP. 1972. Fine structural observations on the epidermis. I. The epidermal cell wall. Planta 107, 269–278. CHAFFEY, N., J. BARNETT, and P. BARLOW. 1999. A cytoskeletal basis for wood formation in angiosperm trees: The involvement of cortical microtubules. Planta 208, 19–30. CHEN, C.-L. 1991. Lignins: Occurrence in woody tissues, isolation, reactions, and structure. In: Wood Structure and Composition, pp. 183–261, M. Lewin and I. S. Goldstein, eds. Dekker, New York. CHO, H.-T., and D. J. COSGROVE. 2000. Altered expression of expansin modulates leaf growth and pedicel abscission in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97, 9783–9788. CITOVSKY, V. 1993. Probing plasmodesmal transport with plant viruses. Plant Physiol. 102, 1071–1076. CLELAND, R. E., T. FUJIWARA, and W. J. LUCAS. 1994. Plasmodesmal-mediated cell-to-cell transport in wheat roots is modulated by anaerobic stress. Protoplasma 178, 81–85. CONNOLLY, J. H., and G. BERLYN. 1996. The plant extracellular matrix. Can. J. Bot. 74, 1545–1546. 112 Анатомия растений Эзау COSGROVE, D. J. 1989. Characterization of longterm extension of isolated cell walls from growing cucumber hypocotyls. Planta 177, 121–130. COSGROVE, D. J. 1997. Assembly and enlargement of the primary cell wall in plants. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 13, 171–201. COSGROVE, D. J. 1998. Cell wall loosening by expansins. Plant Physiol. 118, 333–339. COSGROVE, D. J. 1999. Enzymes and other agents that enhance cell wall extensibility. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 50, 391–417. COSGROVE, D. J. 2000. New genes and new biological roles for expansins. Curr. Opin. Plant Biol. 3, 73– 78. COSGROVE, D. J. 2001. Wall structure and wall loosening. A look backwards and forwards. Plant Physiol. 125, 131–134. COSGROVE, D. J., P. BEDINGER, and D. M. DURACHKO. 1997. Group I allergens of grass pollen as cell wall-loosening agents. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 6559–6564. CRAWFORD, K. M., and P. C. ZAMBRYSKI. 1999. Phloem transport: Are you chaperoned? Curr. Biol. 9, R281–R285. CRAWFORD, K. M., and P. C. ZAMBRYSKI. 2001. Non-targeted and targeted protein movement through plasmodesmata in leaves in different developmental and physiological states. Plant Physiol. 125, 1802–1812. CUTLER, S. R., and D. W. EHRHARDT. 2002. Polarized cytokinesis in vacuolate cells of Arabidopsis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 2812– 2817. CZANINSKI, Y., R. M. SACHOT, and A. M. CATESSON. 1993. Cytochemical localization of hydrogen peroxide in lignifying cell walls. Ann. Bot. 72, 547–550, DAHIYA, P., and N. J. BREWIN. 2000. Immunogold localization of callose and other cell wall components in pea nodule transfer cells. Protoplasma 214, 210–218. DARLEY, C.P., A.M.FORRESTER, and S.J.MCQUEENMASON. 2001. The molecular basis of plant cell wall extension. Plant Mol. Biol. 47, 179–195. DARVILL, A. G., and P. ALBERSHEIM. 1984. Phytoalexins and their elicitors—A defense against microbial infection in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. 35, 243–275. DELMER, D. P. 1999. Cellulose biosynthesis: Exciting times for a difficult field of study. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 50, 245–276. DELMER, D. P., and Y. AMOR. 1995. Cellulose biosynthesis. Plant Cell 7, 987–1000. DELMER, D. P., and B. A. STONE. 1988. Biosynthesis of plant cell walls. In: The Biochemistry of Plants, vol. 14, Carbohydrates, pp. 373–420, J. Preiss, ed. Academic Press, New York. DESHPANDE, B. P. 1976a. Observations on the fine structure of plant cell walls. I. Use of permanganate staining. Ann. Bot. 40, 433–437. DESHPANDE, B. P. 1976b. Observations on the fine structure of plant cell walls. II. The microfibrillar framework of the parenchymatous cell wall in Cucurbita. Ann. Bot. 40, 439–442. DESHPANDE, B. P. 1976c. Observations on the fine structure of plant cell walls. III. The sieve tube wall of Cucurbita. Ann. Bot. 40, 443–446. DHONUKSHE, P., A. M. LAXALT, J. GOEDHART, T. W. J. GADELLA, and T. MUNNIK. 2003. Phospholipase D activation correlates with microtubule reorganization in living plant cells. Plant Cell 15, 2666–2679. DING, B. 1997. Cell-to-cell transport of macromolecules through plasmodesmata: A novel signalling pathway in plants. Trends Cell Biol. 7, 5–9. DING, B. 1998. Intercellular protein trafficking through plasmodesmata. Plant Mol. Biol. 38, 279– 310. DING, B., and W. J. LUCAS. 1996. Secondary plasmodesmata: Biogenesis, special functions and evolution. In: Membranes: Specialized Functions in Plants, pp. 489–506, M. Smallwood, J. P. Knox, and D. J. Bowles, eds. BIOS Scientific, Oxford. DING, B., J. S. HAUDENSHIELD, R. J. HULL, S. WOLF, R. N. BEACHY, and W. J. LUCAS. 1992a. Secondary plasmodesmata are specific sites of localization of the tobacco mosaic virus movement protein in transgenic tobacco plants. Plant Cell 4, 915–928. DING,B.,R.TURGEON,andM.V.PARTHASARATHY. 1992b. Substructure of freeze-substituted plasmodesmata. Protoplasma 169, 28–41. DING, B., J. S. HAUDENSHIELD, L. WILLMITZER, and W. J. LUCAS. 1993. Correlation between arrested secondary plasmodesmal development and onset of accelerated leaf senescence in yeast acid invertase transgenic tobacco plants. Plant J. 4, 179–189. DING, B., M.-O. KWON, and L. WARNBERG. 1996. Evidence that actin filaments are involved in controlling the permeability of plasmodesmata in tobacco mesophyll. Plant J. 10, 157–164. DING, B., A. ITAYA, and Y.-M. WOO. 1999. Plasmodesmata and cell-to-cell communication in plants. Int. Rev. Cytol. 190, 251–316. DING, L., and J.-K. ZHU. 1997. A role for arabinogalactan-proteins in root epidermal cell expansion. Planta 203, 289–294. DIXIT, R., and R. J. CYR. 2002. Spatio-temporal relationship between nuclear-envelope breakdown and preprophase band disappearance in cultured tobacco cells. Protoplasma 219, 116–121. DRAKE, G. 1979. Electrical coupling, potentials, and resistances in oat coleoptiles: Effects of azide and cyanide. J. Exp. Bot. 30, 719–725. DUCKETT, C. M., K. J. OPARKA, D. A. M. PRIOR, L. DOLAN, and K. ROBERTS. 1994. Dye-coupling in the root epidermis of Arabidopsis is progressively reduced during development. Development 120, 3247–3255. Клеточная стенка EHLERS, K., and R. KOLLMANN. 1996. Formation of branched plasmodesmata in regenerating Solanum nigrum-protoplasts. Planta 199, 126–138. EHLERS, K., and R. KOLLMANN. 2001. Primary and secondary plasmodesmata: Structure, origin, and functioning. Protoplasma 216, 1–30. EMONS, A. M. C. 1994. Winding threads around plant cells: A geometrical model for microfibril deposition. Plant Cell Environ. 17, 3–14. EMONS, A. M. C., and B. M. MULDER. 1997. Plant cell wall architecture. Comm. Modern Biol. Part C. Comm. Theor. Biol. 4, 115–131. EMONS, A. M. C. and B. M. MULDER. 1998. The making of the architecture of the plant cell wall: How cells exploit geometry. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95, 7215–7219. EMONS, A. M. C., and B. M. MULDER. 2000. How the deposition of cellulose microfibrils builds cell wall architecture. Trends Plant Sci. 5, 35–40. EMONS, A. M. C., and B. M. MULDER. 2001. Microfibrils build architecture. A geometrical model. In: Molecular Breeding of Woody Plants, pp. 111– 119, N. Morohoshi and A. Komamine, eds. Elsevier Science B. V., Amsterdam. EMONS, A. M. C., J. DERKSEN, and M. M. A. SASSEN. 1992. Do microtubules orient plant cell wall microfibrils? Physiol. Plant. 84, 486–493. ENGELS, F. M., and H. G. JUNG. 1998. Alfalfa stem tissues: Cellwall development and lignification. Ann. Bot. 82, 561–568. ERWEE, M. G., and P. B. GOODWIN. 1985. Symplast domains in extrastelar tissues of Egeria densa Planch. Planta 163, 9–19. ESAU, K. 1997. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. ESAU, K., and J. THORSCH. 1985. Sieve plate pores and plasmodesmata, the communication channels of the symplast: Ultrastructural aspects and developmental relations. Am. J. Bot. 72, 1641–1653. ESCHRICH, W., and H. B. CURRIER. 1964. Identification of callose by its diachrome and fluorochrome reactions. Stain Technol. 39, 303–307. EVERT, R. F. 1990. Dicotyledons. In: Sieve Elements: Comparative Structure, Induction and Development, pp. 103–137, H.-D. Behnke and R. D. Sjolund, eds. Springer-Verlag, Berlin. EVERT, R. F., W. ESCHRICH, and W. HEYSER. 1977. Distribution and structure of the plasmodesmata in mesophyll and bundlesheath cells of Zea mays L. Planta 136, 77–89. FERGUSON, C., T. T. TEERI, M. SIIKA-AHO, S. M. READ, and A. BACIC. 1998. Location of cellulose and callose in pollen tubes and grains of Nicotiana tabacum. Planta 206, 452–460. FISHER, D. B., and K. J. OPARKA. 1996. Post-phloem transport: Principles and problems. J. Exp. Bot. 47 (spec. iss.), 1141–1154. FISHER, D. B., Y. WU, and M. S. B. KU. 1992. Turnover of soluble proteins in the wheat sieve tube. Plant Physiol. 100, 1433–1441. 113 FISHER, D. D., and R. J. CYR. 1998. Extending the microtubule/microfibril paradigm. Cellulose synthesis is required for normal cortical microtubule alignment in elongating cells. Plant Physiol. 116, 1043–1051. FLEMING, A. J., S. MCQUEEN-MASON, T. MANDEL, and C. KUHLEMEIER. 1997. Induction of leaf primordia by the cell wall protein expansin. Science 276, 1415–1418. FLEMING, A. J., D. CADERAS, E. WEHRLI, S. MCQUEEN-MASON, and C. KUHLEMEIER. 1999. Analysis of expansin-induced morphogenesis of the apical meristem of tomato. Planta 208, 166– 174. FREY-WYSSLING, A. 1976. The plant cell wall. In Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 3, Teil 4. Abt. Cytologie, 3rd rev. ed. Gebrder Borntraeger, Berlin. FRY, S. C. 1988. The Growing Plant Cell Wall: Chemical and Metabolic Analysis. Longman Scientific Burnt Mill, Harlow, Essex. FRY, S. C. 1989. The structure and functions of xyloglucan. J. Exp. Bot. 40, 1–11. FRY, S. C. 1995. Polysaccharide-modifying enzymes in the plant cell wall. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 46, 497–520. FRY, S. C., S. ALDINGTON, P. R. HETHERINGTON, and J. AITKEN. 1993. Oligosaccharides as signals and substrates in the plant cell wall. Plant Physiol. 103, 1–5. FUJINO, T., and T. ITOH. 1998. Changes in the three dimensional architecture of the cell wall during lignification of xylem cells in Eucalyptus tereticornis. Holzforschung 52, 111–116. FUJINO, T., Y. SONE, Y. MITSUISHI, and T. ITOH. 2000. Characterization of cross-links between cellulose microfibrils, and their occurrence during elongation growth in pea epicotyl. Plant Cell Physiol. 41, 486–494. GAMALEI, Y. V., A. J. E. VAN BEL, M. V. PAKHOMOVA, and A. V. SJUTKINA. 1994. Effects of temperature on the conformation of the endoplasmic reticulum and on starch accumulation in leaves with the symplasmic minor-vein configuration. Planta 194, 443–453. GARDINER, J. C., J. D. I. HARPER, N. D. WEERAKOON, D. A. COLLINGS, S. RITCHIE, S. GILORY, R. J. CYR, and J. MARC. 2001. A 90-kD phospholipase D from tobacco binds to microtubules and the plasma membrane. Plant Cell 13, 2143–2158. GARDINER, J., D. A. COLLINGS, J. D. I. HARPER, and J. MARC. 2003a. The effects of the phospholipase D-antagonist 1-butanol on seedling development and microtubule organisation in Arabidopsis. Plant Cell Physiol. 44, 687–696. GARDINER, J. C., N. G. TAYLOR, and S. R. TURNER. 2003b. Control of cellulose synthase complex localization in developing xylem. Plant Cell 15, 1740–1748. 114 Анатомия растений Эзау GEISLER-LEE, C. J., Z. HONG, and D. P. S. VERMA. 2002. Overexpression of the cell plate-associated dynamin-like GTPase, phragmoplastin, results in the accumulation of callose at the cell plate and arrest of plant growth. Plant Sci. 163, 33–42. GIDDINGS, T. H., JR., and L. A. STAEHELIN. 1988. Spatial relationship between microtubules and plasma-membrane rosettes during the deposition of primary wall microfibrils in Closterium sp. Planta 173, 22–30. GOLDBERG, R., P. DEVILLERS, R. PRAT, C. MORVAN, V. MICHON, and C. HERVÉ DU PENHOAT. 1989. Control of cell wall plasticity. In: Plant Cell Wall Polymers. Biogenesis and Biodegradation, pp. 312–323, N. G. Lewis and M. C. Paice, eds. American Chemical Society, Washington, DC. GOODBODY, K. C., and C. W. LLOYD. 1990. Actin filaments line up across Tradescantia epidermal cells, anticipating woundinduced division planes. Protoplasma 157, 92–101. GOODWIN, P. B. 1983. Molecular size limit for movement in the symplast of the Elodea leaf. Planta 157, 124–130. GOOSEN-DE ROO, L., R. BAKHUIZEN, P. C. VAN SPRONSEN, and K. R. LIBBENGA. 1984. The presence of extended phragmosomes containing cytoskeletal elements in fusiform cambial cells of Fraxinus excelsior L. Protoplasma 122, 145–152. GRABSKI, S., A. W. DE FEIJTER, and M. SCHINDLER. 1993. Endoplasmic reticulum forms a dynamic continuum for lipid diffusion between contiguous soybean root cells. Plant Cell 5, 25–38. GRISEBACH, H. 1981. Lignins. In: The Biochemistry of Plants, vol. 7, Secondary Plant Products, pp. 457–478, E. E. Conn, ed. Academic Press, New York. GRITSCH, C. S., and R. J. MURPHY. 2005. Ultrastructure of fibre and parenchyma cell walls during early stages of culm development in Dendrocalamus asper. Ann. Bot. 95, 619–629. GRÜNWALD, C., K. RUEL, Y. S. KIM, and U. SCHMITT. 2002. On the cytochemistry of cell wall formation in poplar trees. Plant Biol. 4, 13–21. GU, X., and D. P. S. VERMA. 1997. Dynamics of phragmoplastin in living cells during cell plate formation and uncoupling of cell elongation from the plane of cell division. Plant Cell 9, 157–169. GUNNING, B. E. S. 1982. The cytokinetic apparatus: Its development and spatial regulation. In: The Cytoskeleton in Plant Growth and Development, pp. 229–292, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, London. GUNNING, B. E. S., and A. R. HARDHAM. 1982. Microtubules. Annu. Rev. Plant Physiol. 33, 651–698. GUNNING, B. E. S., and S. M. WICK. 1985. Preprophase bands, phragmoplasts, and spatial control of cytokinesis. J. Cell Sci. suppl. 2, 157– 179. HA, M.-A., D. C. APPERLEY, B. W. EVANS, I. M. HUXHAM, W. G.JARDINE, R. J. VIËTOR, D. REIS, B. VIAN, and M. C. JARVIS. 1998. Fine structure in cellulose microfibrils: NMR evidence from onion and quince. Plant J. 16, 183–190. HAFRÉN, J., T. FUJINO, and T. ITOH. 1999. Changes in cell wall architecture of differentiating tracheids of Pinus thunbergii during lignification. Plant Cell Physiol. 40, 532–541. HAIGLER, C. H., and R. M. BROWN JR. 1986. Transport of rosettes from the Golgi apparatus to the plasma membrane in isolated mesophyll cells of Zinnia elegans during differentiation to tracheary elements in suspension culture. Protoplasma 134, 111–120. HAMMERSCHMIDT, R. 1999. Phytoalexins: What have we learned after 60 years? Annu. Rev. Phytopathol. 37, 285–306. HARPER, J. D. I., L. C. FOWKE, S. GILMER, R. L. OVERALL, and J. MARC. 2000. A centrin homologue is localized across the developing cell plate in gymnosperms and angiosperms. Protoplasma 211, 207–216. HATFIELD, R., and W. VERMERRIS. 2001. Lignin formation in plants. The dilemma of linkage specifi city. Plant Physiol. 126, 1351–1557. HAYASHI, T. 1991. Biochemistry of xyloglucans in regulating cell elongation and expansion. In: The Cytoskeletal Basis of Plant Growth and Form, pp. 131–144, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, San Diego. HAYWOOD, V., F. KRAGLER, and W. J. LUCAS. 2002. Plasmodesmata: Pathways for protein and ribonucleoprotein signaling. Plant Cell 14 (suppl.), S303–S325. HEESE, M., U. MAYER, and G. JÜRGENS. 1998. Cytokinesis in flowering plants: Cellular process and developmental integration. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 486–491. HEPLER, P. K. 1982. Endoplasmic reticulum in the formation of the cell plate and plasmodesmata. Protoplasma 111, 121–133. HERTH, W. 1980. Calcofluor white and Congo red inhibit chitin microfibril assembly of Poterioochromonas: Evidence for a gap between polymerization and microfibril formation. J. Cell Biol. 87, 442–450. HEYN, A. N. J. 1931. Der Mechanismus der Zellstreckung. Rec. Trav. Bot. Neerl. 28, 113–244. HEYN, A. N. J. 1940. The physiology of cell elongation. Bot. Rev. 6, 515–574. HIGUCHI, T. 1997. Biochemistry and Molecular Biology of Wood. Springer-Verlag, Berlin. HIMMELSPACH, R., R. E. WILLIAMSON, and G. O. WASTENEYS. 2003. Cellulose microfibril alignment recovers from DCBinduced disruption despite microtubule disorganization. Plant J. 36, 565–575. HOLLAWAY-CLARKE, T. L., N. A. WALKER, P. K. HEPLER, and R. L. OVERALL. 2000. Physiological elevations in cytoplasmic free calcium by cold or ion injection result in transient closure of higher plant plasmodesmata. Planta 210, 329–335. Клеточная стенка HORNER, H. T., and M. A. ROGERS. 1974. A comparative light and electron microscopic study of microsporogenesis in malefertile and cytoplasmic male-sterile pepper (Capsicum annuum). Can. J. Bot. 52, 435–441. HOSON, T. 1991. Structure and function of plant cell walls: Immunological approaches. Int. Rev. Cytol. 130, 233–268. HOTCHKISS, A. T., JR. 1989. Cellulose biosynthesis. The terminal complex hypothesis and its relationship to other contemporary research topics. In: Plant Cell Wall Polymers: Biogenesis and Biodegradation, pp. 232–247, N. G. Lewis and M. G. Paice, eds. American Chemical Society, Washington, DC. HUSH, J. M., P. WADSWORTH, D. A. CALLAHAM, and P. K. HEPLER. 1994. Quantification of microtubule dynamics in living plant cells using fluorescence redistribution after photobleaching. J. Cell Sci. 107, 775–784. IIYAMA, K., T. B.-T. LAM, and B. A. STONE. 1994. Covalent crosslinks in the cell wall. Plant Physiol. 104, 315–320. ISHII, T., T. MATSUNAGA, P. PELLERIN, M. A. O’NEILL, A. DARVILL, and P. ALBERSHEIM. 1999. The plant cell wall polysaccharide rhamnogalacturonan II self-assembles into a covalently crosslinked dimer. J. Biol. Chem. 274, 13098–13104. ISHIWATARI, Y., C. HONDA, I. KAWASHIMA, S-I. NAKAMURA, H. HIRANO, S. MORI, T. FUJIWARA, H. HAYASHI, and M. CHINO. 1995. Thioredoxin h is one of the major proteins in rice phloem sap. Planta 195, 456–463. ISHIWATARI, Y., T. FUJIWARA, K. C. MCFARLAND, K. NEMOTO, H. HAYASHI, M. CHINO, and W. J. LUCAS. 1998. Rice phloem thioredoxin h has the capacity to mediate its own cellto-cell transport through plasmodesmata. Planta 205, 12–22. ITAYA, A., Y.-M. WOO, C. MASUTA, Y. BAO, R. S. NELSON, and B. DING. 1998. Developmental regulation of intercellular protein trafficking through plasmodesmata in tobacco leaf epidermis. Plant Physiol. 118, 373–385. JACKSON, D., B. VEIT, and S. HAKE. 1994. Expression of maize KNOTTED1 related homeobox genes in the shoot apical meristem predicts patterns of morphogenesis in the vegetative shoot. Development 120, 405–413. JAUH, G. Y. and E. M. LORD. 1996. Localization of pectins and arabinogalactan-proteins in lily (Lilium longiflorum L.) pollen tube and style, and their possible roles in pollination. Planta 199, 251–261. JEFFREE, C. E., J. E. DALE, and S. C. FRY. 1986. The genesis of intercellular spaces in developing leaves of Phaseolus vulgaris L. Protoplasma 132, 90–98. JONES, M. G. K. 1976. The origin and development of plasmodesmata. In: Intercellular Communication 115 in Plants: Studies on Plasmodesmata, pp. 81–105, B. E. S. Gunning and A. W. Robards, eds. SpringerVerlag, Berlin. JUNG, G., and W. WERNICKE. 1990. Cell shaping and microtubules in developing mesophyll of wheat (Triticum aestivum L.). Protoplasma 153, 141–148. KATO, Y., and K. MATSUDA. 1985. Xyloglucan in cell walls of suspension-cultured rice cells. Plant Cell Physiol. 26, 437–445. KAUSS, H. 1989. Fluorometric measurement of callose and other 1,3--glucans. In: Plant Fibers, pp. 127–137, H. F. Linskens and J. F. Jackson, eds. Springer-Verlag, Berlin. KAUSS, H. 1996. Callose synthesis. In: Membranes: Specialized Functions in Plants, pp. 77–92, M. Smallwood, J. P. Knox, and D. J. Bowles, eds. BIOS Scientific, Oxford. KELLER, B. 1993. Structural cell wall proteins. Plant Physiol. 101, 1127–1130. KELLER, B., and C. J. LAMB. 1989. Specific expression of a novel cell wall hydroxyproline-rich glycoprotein gene in lateral root initiation. Genes Dev. 3, 1639–1646. KEMPERS, R., and A. J. E. VAN BEL. 1997. Symplasmic connections between sieve element and companion cell in stem phloem of Vicia faba L. have a molecular exclusion limit of at least 10 kDa. Planta 201, 195–201. KERR, T., and I. W. BAILEY. 1934. The cambium and its derivative tissues. X. Structure, optical properties and chemical composition of the so-called middle lamella. J. Arnold Arb. 15, 327–349. KERSTENS, S., W. F. DECRAEMER, and J.P. VERBELEN. 2001. Cell walls at the plant surface behave mechanically like fiber-reinforced composite materials. Plant Physiol. 127, 381–385. KIM, I., F. D. HEMPEL, K. SHA, J. PFLUGER, and P. C. ZAMBRYSKI. 2002. Identification of a developmental transition in plasmodesmatal function during embryogenesis in Arabidopsis thaliana. Development 129, 1261–1272. KIM, M., W. CANIO, S. KESSLER, and N. SINHA. 2001. Developmental changes due to long-distance movement of a homeobox fusion transcript in tomato. Science 293, 287–289. KIMURA, S., W. LAOSINCHAI, T. ITOH, X. CUI, C. R. LINDER, and R. M. BROWN JR. 1999. Immunogold labeling of rosette terminal cellulosesynthesizing complexes in the vascular plant Vigna angularis. Plant Cell 11, 2075–2085. KOLATTUKUDY, P. E. 1980. Biopolyester membranes of plants: Cutin and suberin. Science 208, 990–1000. KOLATTUKUDY, P. E., and C. L. SOLIDAY. 1985. Effects of stress on the defensive barriers of plants. In: Cellular and Molecular Biology of Plant Stress, pp. 381–400, J. L. Key and T. Kosuge, eds. Alan R. Liss, New York. KOLLMANN, R., and C. GLOCKMANN. 1991. Studies on graft unions. III. On the mechanism of 116 Анатомия растений Эзау secondary formation of plasmodesmata at the graft interface. Protoplasma 165, 71–85. KOLLÖFFEL, C., and P. W. T. LINSSEN. 1984. The formation of intercellular spaces in the cotyledons of developing and germinating pea seeds. Protoplasma 120, 12–19. KRAGLER, F., W. J. LUCAS, and J. MONZER. 1998. Plasmodesmata: Dynamics, domains and patterning. Ann. Bot. 81, 1–10. KREUGER, M., and G.-J. VAN HOLST. 1993. Arabinogalactan proteins are essential in somatic embryogenesis of Daucus carota L. Planta 189, 243–248. KUTSCHERA, U. 1991. Regulation of cell expansion. In: The Cytoskeletal Basis of Plant Growth and Form, pp. 149–158, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, London. KUTSCHERA, U. 1996. Cessation of cell elongation in rye coleoptiles is accompanied by a loss of cellwall plasticity. J. Exp. Bot. 47, 1387–1394. LAUBER, M. H., I. WAIZENEGGER, T. STEINMANN, H. SCHWARZ, U. MAYER, I. HWANG, W. LUKOWITZ, and G. JÜRGENS. 1997. The Arabidopsis KNOLLE protein in a cytokinesisspecific syntaxin. J. Cell Biol. 139, 1485–1493. LEE, J.-Y., B.-C. YOO, and W. J. LUCAS. 2000. Parallels between nuclear-pore and plasmodesmal trafficking of information molecules. Planta 210, 177–187. LEE, Y.-R. J., and B. LIU. 2000. Identification of a phragmoplastassociated kinesin-related protein in higher plants. Curr. Biol. 10, 797–800. LEISNER, S. M., and R. TURGEON. 1993. Movement of virus and photoassimilate in the phloem: A comparative analysis. BioEssays 15, 741–748. LEVY, S., and L. A. STAEHELIN. 1992. Synthesis, assembly and function of plant cell wall macromolecules. Curr. Opin. Cell Biol. 4, 856–862. LEWIS, N. G. 1999. A 20th century roller coaster ride: A short account of lignification. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 153–162. LEWIS, N. G., and E. YAMAMOTO. 1990. Lignin: Occurrence, biogenesis and biodegradation. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 41, 455–496. LI, Y., C. P. DARLEY, V. ONGARO, A. FLEMING, O. SCHIPPER, S. L. BALDAUF, and S. J. MCQUEENMASON. 2002. Plant expansins are a complex multigene family with an ancient evolutionary origin. Plant Physiol. 128, 854–864. LIŠKOVÁ, D., D. KÁKONIOVÁ, M. KUBAČKOVÁ, K. SADLOŇOVÁ-KOLLÁROVÁ, P. CAPEK, L. BILISICS, J. VOJTAŠŠÁK, and L. SLOVÁKOVÁ. 1999. Biologically active oligosaccharides. In: Advances in Regulation of Plant Growth and Development, pp. 119–130, M. Strnad, P. Pecˇ, and E. Beck, eds. Peres Publishers, Prague. LLOYD, C. W., and J. A. TRAAS. 1988. The role of F-actin in determining the division plane of carrot suspension cells. Drug studies. Development 102, 211–221. LUCAS, W. J. 1999. Plasmodesmata and the cellto-cell transport of proteins and nucleoprotein complexes. J. Exp. Bot. 50, 979–987. LUCAS, W. J., B. DING, and C. VAN DER SCHOOT. 1993. Plasmodesmata and the supracellular nature of plants. New Phytol. 125, 435–476. LUCAS, W. J., S. BOUCHÉ-PILLON, D. P. JACKSON, L. NGUYEN, L. BAKER, B. DING, and S. HAKE. 1995. Selective trafficking of KNOTTED1 homeodomain protein and its mRNA through plasmodesmata. Science 270, 1980–1983. LUKOWITZ, W., U. MAYER, and G. JÜRGENS. 1996. Cytokinesis in the Arabidopsis embryo involves the syntaxin-related KNOLLE gene product. Cell 84, 61–71. MACADAM, J. W., and C. J. NELSON. 2002. Secondary cell wall deposition causes radial growth of fibre cells in the maturation zone of elongating tall fescue leaf blades. Ann. Bot. 89, 89–96. MAJEWSKA-SAWKA, A., and E. A. NOTHNAGEL. 2000. The multiple roles of arabinogalactan proteins in plant development. Plant Physiol. 122, 3–9. MALTBY, D., N. C. CARPITA, D. MONTEZINOS, C. KULOW, and D. P. DELMER. 1979. -1,3glucan in developing cotton fibers. Structure, localization, and relationship of synthesis to that of secondary wall cellulose. Plant Physiol. 63, 1158– 1164. MANSFIELD, S. G., and L. G. BRIARTY. 1991. Early embryogenesis in Arabidopsis thaliana. II. The developing embryo. Can. J. Bot. 69, 461–476. MARC, J., D. E. SHARKEY, N. A. DURSO, M. ZHANG, and R. J. CYR. 1996. Isolation of a 90-kD microtubule-associated protein from tobacco membranes. Plant Cell 8, 2127–2138. MATAR, D., and A. M. CATESSON. 1988. Cell plate development and delayed formation of the pectic middle lamella in root meristems. Protoplasma 146, 10–17. MATOH, T., and M. KOBAYASHI. 1998. Boron and calcium, essential inorganic constituents of pectic polysaccharides in higher plant cell walls. J. Plant Res. 111, 179–190. MCCANN, M. C., B. WELLS, and K. ROBERTS. 1990. Direct visualization of cross-links in the primary plant cell wall. J. Cell Sci. 96, 323–334. MCDOUGALL, G. J., and S. C. FRY. 1990. Xyloglucan oligosaccharides promote growth and activate cellulase: Evidence for a role of cellulase in cell expansion. Plant Physiol. 93, 1042–1048. MCLEAN, B. G., F. D. HEMPEL, and P. C. ZAMBRYSKI. 1997. Plant intercellular communication via plasmodesmata. Plant Cell 9, 1043–1054. MCNEIL, M., A. G. DARVILL, S. C. FRY, and P. ALBERSHEIM. 1984. Structure and function of the primary cell walls of plants. Annu. Rev. Biochem. 5, 625–663. MCQUEEN-MASON, S. J. 1995. Expansins and cell wall expansion. J. Exp. Bot. 46, 1639–1650. Клеточная стенка MEZITT, L. A., and W. J. LUCAS. 1996. Plasmodesmal cell-to-cell transport of proteins and nucleic acids. Plant Mol. Biol. 32, 251–273. MOHNEN, D., and M. G. HAHN. 1993. Cell wall carbohydrates as signals in plants. Semin. Cell Biol. 4, 93–102. MOLCHAN, T. M., A. H. VALSTER, and P. K. HEPLER. 2002. Actomyosin promotes cell plate alignment and late lateral expansion in Tradescantia stamen hair cells. Planta 214, 683–693. MONTIES, B. 1989. Lignins. In: Methods in Plant Biochemistry, vol. 1, Plant Phenolics, pp. 113– 157, J. B. Harborne, ed. Academic Press, London. MONZER, J. 1991. Ultrastructure of secondary plasmodesmata formation in regenerating Solanum nigrum-protoplast cultures. Protoplasma 165, 86–95. MOORE, P. J., and L. A. STAEHELIN. 1988. Immunogold localization of the cell-wall-matrix polysaccharides rhamnogalacturonan I and xyloglucan during cell expansion and cytokinesis in Trifolium pratense L.; implication for secretory pathways. Planta 174, 433–445. MOREJOHN, L. C. 1991. The molecular pharmacology of plant tubulin and microtubules. In: The Cytoskeletal Basis of Plant Growth and Form, pp. 29–43, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, London. MULDER, B. M., and A. M. C. EMONS. 2001. A dynamical model for plant cell wall architecture formation. J. Math. Biol. 42, 261–289. MULDER, B., J. SCHEL, and A. M. EMONS. 2004. How the geometrical model for plant cell wall formation enables the production of a random texture. Cellulose 11, 395–401. MÜNCH, E. 1930. Die Stoffbewegungen in der Pflanze. Gustav Fischer, Jena. MURMANIS, L., and R. F. EVERT. 1967. Parenchyma cells of secondary phloem in Pinus strobus. Planta 73, 301–318. MÜSEL, G., T. SCHINDLER, R. BERGFELD, K. RUEL, G. JACQUET, C. LAPIERRE, V. SPETH, and P. SCHOPFER. 1997. Structure and distribution of lignin in primary and secondary walls of maize coleoptiles analyzed by chemical and immunological probes. Planta 201, 146–159. NAKAJIMA, K., G. SENA, T. NAWY, and P. N. BENFEY. 2001. Intercellular movement of the putative transcription factor SHR in root patterning. Nature 413, 307–311. NAKAMURA, S.-I., H. HAYASHI, S. MORI, and M. CHINO. 1993. Protein phosphorylation in the sieve tubes of rice plants. Plant Cell Physiol. 34, 927–933. NEBENFÜHR, A., J. A. FROHLICK, and L. A. STAEHELIN. 2000. Redistribution of Golgi stacks and other organelles during mitosis and cytokinesis in plant cells. Plant Physiol. 124, 135–151. NELSON, R. S., and A. J. E. VAN BEL. 1998. The mystery of virus trafficking into, through and out of vascular tissue. Prog. Bot. 59, 476–533. 117 NEWMAN, R. H., L. M. DAVIES, and P. J. HARRIS. 1996. Solid-state 13C nuclear magnetic resonance characterization of cellulose in the cell walls of Arabidopsis thaliana leaves. Plant Physiol. 111, 475–485. NICHOLSON, R. L., and R. HAMMERSCHMIDT. 1992. Phenolic compounds and their role in disease resistance. Annu. Rev. Phytopathol. 30, 369–389. OLESEN, P. 1979. The neck constriction in plasmodesmata. Evidence for a peripheral sphincter-like structure revealed by fixation with tannic acid. Planta 144, 349–358. OLESEN, P., and A. W. ROBARDS. 1990. The neck region of plasmodesmata: general architecture and some functional aspects. In: Parallels in Cell to Cell Junctions in Plants and Animals, pp. 145–170, A. W. Robards, H. Jongsma, W. J. Lucas, J. Pitts, and D. Spray, eds. Springer-Verlag, Berlin. O’MALLEY, D. M., R. WHETTEN, W. BAO, C.-L. CHEN, and R. R. SEDEROFF. 1993. The role of laccase in lignification. Plant J. 4, 751–757. OPARKA, K. J., D. A. M. PRIOR, and K. M. WRIGHT. 1995. Symplastic communication between primary and developing lateral roots of Arabidopsis thaliana. J. Exp. Bot. 46, 187–197. OPARKA, K. J., A. G. ROBERTS, P. BOEVINK, S. SANTA CRUZ, I. ROBERTS, K. S. PRADEL, A. IMLAU, G. KOTLIZKY, N. SAUER, and B. EPEL. 1999. Simple, but not branched, plasmodesmata allow the nonspecific trafficking of proteins in developing tobacco leaves. Cell 97, 743–754. ØSTERGAARD, L., K. TEILUM, O. MIRZA, O. MATTSSON, M. PETERSEN, K. G. WELINDER, J. MUNDY, M. GAJHEDE, and A. HENRIKSEN. 2000. Arabidopsis ATP A2 peroxidase. Expression and high-resolution structure of a plant peroxidase with implications for lignification. Plant Mol. Biol. 44, 231–243. OTEGUI, M., and L. A. STAEHELIN. 2000. Cytokinesis in flowering plants: More than one way to divide a cell. Curr. Opin. Plant Biol. 3, 493–502. OVERALL, R. L., and L. M. BLACKMAN. 1996. A model of the macromolecular structure of plasmodesmata. Trends Plant Sci. 1, 307–311. OVERALL, R. L., and B. E. S. GUNNING. 1982. Intercellular communication in Azolla roots. II. Electrical coupling. Protoplasma 111, 151–160. OVERALL, R. L., R. G. WHITE, L. M. BLACKMAN, and J. E. RADFORD. 2000. Actin and myosin in plasmodesmata. In: Actin: A Dynamic Framework for Multiple Plant Cell Function, pp. 497–515, C. J. Staiger, F. Baluška, D. Volkmann, and P. W. Barlow, eds. Kluwer/Academic Press, Dordrecht. PALEVITZ, B. A., and P. K. HEPLER. 1985. Changes in dye coupling of stomatal cells of Allium and Commelina demonstrated by microinjection of Lucifer yellow. Planta 164, 473–479. PANTERIS, E., P. APOSTOLAKOS, and B. GALATIS. 1993. Microtubule organization, mesophyll cell morphogenesis, and intercellular space formation 118 Анатомия растений Эзау in Adiantum capillus veneris leaflets. Protoplasma 172, 97–110. PAULY, M., P. ALBERSHEIM, A. DARVILL, and W. S. YORK. 1999. Molecular domains of the cellulose/xyloglucan network in the cell walls of higher plants. Plant J. 20, 629–639. PEARCE, R. B. 1989. Cell wall alterations and antimicrobial defense in perennial plants. In: Plant Cell Wall Polymers. Biogenesis and Biodegradation, pp. 346–360, N. G. Lewis and M. G. Paice, eds. American Chemical Society, Washington, DC. PENNELL, R. 1998. Cell walls: Structures and signals. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 504–510. PERRY, J. W., and R. F. EVERT. 1983. Histopathology of Verticillium dahliae within mature roots of Russet Burbank potatoes. Can. J. Bot. 61, 3405– 3421. PICKARD, B. G., and R. N. BEACHY. 1999. Intercellular connections are developmentally controlled to help move molecules through the plant. Cell 98, 5–8. POMAR, F., F. MERINO, and A. ROS BARCELÓ. 2002. O-4-linked coniferyl and sinapyl aldehydes in lignifying cell walls are the main targets of the Wiesner (phloroglucinol-HCl) reaction. Protoplasma 220, 17–28. POST-BEITTENMILLER, D. 1996. Biochemistry and molecular biology of wax production in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 47, 405–430. POTGIETER, M. J., and A. E. VAN WYK. 1992. Intercellular pectic protuberances in plants: Their structure and taxonomic significance. Bot. Bull. Acad. Sin. 33, 295–316. PRESTON, R. D. 1974. Plant cell walls. In: Dynamic Aspects of Plant Ultrastructure, pp. 256–309, A. W. Robards, ed. McGraw-Hill, London. PRESTON, R. D. 1982. The case for multinet growth in growing walls of plant cells. Planta 155, 356– 363. PRIESTLEY, J. H., and L. I. SCOTT. 1939. The formation of a new cell wall at cell division. Proc. Leeds Philos. Lit. Soc., Sci. Sect., 3, 532–545. RADFORD, J. E., and R. G. WHITE. 1998. Localization of a myosinlike protein to plasmodesmata. Plant J. 14, 743–750. RADFORD, J. E., M. VESK, and R. L. OVERALL. 1998. Callose deposition at plasmodesmata. Protoplasma 201, 30–37. RAVEN, P. H., R. F. EVERT, and S. E. EICHHORN. 2005. Biology of Plants, 7th ed. Freeman, New York. RECORD, S. J. 1934. Identification of the Timbers of Temperate North America. Wiley, New York. REICHEL, C., P. MÁS, and R. N. BEACHY. 1999. The role of the ER and cytoskeleton in plant viral trafficking. Trends Plant Sci. 4, 458–462. REICHELT, S., A. E. KNIGHT, T. P. HODGE, F. BALUŠKA, J. SAMAJ, D. VOLKMANN, and J. KENDRICK-JONES. 1999. Characterization of the unconventional myosin VIII in plant cells and its localization at the post-cytokinetic cell wall. Plant J. 19, 555–567. REID, J. S. G. 1985. Cell wall storage carbohydrates in seeds—Biochemistry of the seed “gums” and “hemicelluloses.” Adv. Bot. Res. 11, 125–155. REINHARDT, D., F. WITTWER, T. MANDEL, and C. KUHLEMEIER. 1998. Localized upregulation of a new expansin gene predicts the site of leaf formation in the tomato meristem. Plant Cell 10, 1427–1437. REIS, D., and B. VIAN. 2004. Helicoidal pattern in secondary cell walls and possible role of xylans in their construction. C. R. Biologies 327, 785–790. REUZEAU, C., and R. F. PONT-LEZICA. 1995. Comparing plant and animal extracellular matrixcytoskeleton connections—Are they alike? Protoplasma 186, 113–121. ROBARDS, A. W., and W. J. LUCAS. 1990. Plasmodesmata. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 41, 369–419. ROBERTS, K. 1990. Structures at the plant cell surface. Curr. Opin. Cell Biol. 2, 920–928. ROBERTS, K. 1994. The plant extracellular matrix: In a new expansive mood. Curr. Opin. Cell Biol. 6, 688–694. ROBINSON, D. G. 1991. What is a plant cell? The last word. Plant Cell 3, 1145–1146. ROBINSON-BEERS, K., and R. F. EVERT. 1991. Fine structure of plasmodesmata in mature leaves of sugarcane. Planta 184, 307–318. RODKIEWICZ, B. 1970. Callose in cell walls during megasporogenesis in angiosperms. Planta 93, 39– 47. ROELOFSEN, P. A. 1959. The plant cell-wall. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band III, Teil 4, Cytologie. Gebrüder Borntraeger, BerlinNikolassee. ROLAND, J. C. 1978. Cell wall differentiation and stages involved with intercellular gas space opening. J. Cell Sci. 32, 325–336. ROLAND, J. C., D. REIS, B. VIAN, B. SATIATJEUNEMAITRE, and M. MOSINIAK. 1987. Morphogenesis of plant cell walls at the supramolecular level: Internal geometry and versatility of helicoidal expression. Protoplasma 140, 75–91. ROLAND, J.-C., D. REIS, B. VIAN, and S. ROY. 1989. The helicoidal plant cell wall as a performing cellulose-based composite. Biol. Cell 67, 209–220. ROS BARCELÓ, A. 1997. Lignification in plant cell walls. Int. Rev. Cytol. 176, 87–132. ROSE, J. K. C., and A. B. BENNETT. 1999. Cooperative disassembly of the cellulose-xyloglucan network of plant cell walls: Parallels between cell expansion and fruit ripening. Trends Plant Sci. 4, 176–183. ROSE, J. K. C., D. J. COSGROVE, P. ALBERSHEIM, A. G. DARVILL, and A. B. BENNETT. 2000. Detection of expansin proteins and activity during Клеточная стенка tomato fruit ontogeny. Plant Physiol. 123, 1583– 1592. RUEL, K., O. FAIX, and J.-P. JOSELEAU. 1994. New immunogold probes for studying the distribution of the different lignin types during plant cell wall biogenesis. J. Trace Microprobe Tech. 12, 247–265. RUEL, K., M.-D. MONTIEL, T. GOUJON, L. JOUANIN, V. BURLAT, and J.-P. JOSELEAU. 2002. Interrelation between lignin deposition and polysaccharide matrices during the assembly of plant cell walls. Plant Biol. 4, 2–8. RYSER, U., and B. KELLER. 1992. Ultrastructural localization of a bean glycine-rich protein in unlignified primary walls of protoxylem cells. Plant Cell 4, 773–783. RYSER, U., M. SCHORDERET, G.-F. ZHAO, D. STUDER, K. RUEL, G. HAUF, and B. KELLER. 1997. Structural cell-wall proteins in protoxylem development: evidence for a repair process mediated by a glycine-rich protein. Plant J. 12, 97–111. SAKUTH, T., C. SCHOBERT, A. PECSVARADI, A. EICHHOLZ, E. KOMOR, and G. ORLICH. 1993. Specific proteins in the sievetube exudate of Ricinus communis L. seedlings: Separation, characterization and in vivo labelling. Planta 191, 207–213. SAMUELS, A. L., T. H. GIDDINGS Jr., and L. A. STAEHELIN. 1995. Cytokinesis in tobacco BY-2 and root tip cells: A new model of cell plate formation in higher plants. J. Cell Biol. 130, 1345–1357. SATIAT-JEUNEMAITRE, B. 1992. Spatial and temporal regulations in helicoidal extracellular matrices: Comparison between plant and animal systems. Tissue Cell 24, 315–334. SATIAT-JEUNEMAITRE, B., B. MARTIN, and C. HAWES. 1992. Plant cell wall architecture is revealed by rapid-freezing and deepetching. Protoplasma 167, 33–42. SCHMIT, A.-C., and A.-M. LAMBERT. 1988. Plant actin filament and microtubule interactions during anaphase-telophase transition: Effects of antagonist drugs. Biol. Cell 64, 309–319. SCHOBERT, C., P. GRObMANN, M. GOTTSCHALK, E. KOMOR, A. PECSVARADI, and U. ZUR NIEDEN. 1995. Sieve-tube exudate from Ricinus communis L. seedlings contains ubiquitin and chaperones. Planta 196, 205–210. SCHOBERT, C., L. BAKER, J. SZEDERKÉNYI, P. GROßMANN, E. KOMOR, H. HAYASHI, M. CHINO, and W. J. LUCAS. 1998. Identification of immunologically related proteins in sieve-tube exudate collected from monocotyledonous and dicotyledonous plants. Planta 206, 245–252. SCHULZ, A. 1995. Plasmodesmal widening accompanies the short-term increase in symplasmic phloem loading in pea root tips under osmotic stress. Protoplasma 188, 22–37. SCHULZ, A. 1999. Physiological control of plasmodesmal gating. In: Plasmodesmata: 119 Structure, Function, Role in Cell Communication, pp. 173–204, A. J. E. van Bel and W. J. P. van Kestern, eds. Springer, Berlin. SCHULZ, R., and W. A. JENSEN. 1968. Capsella embryogenesis: The egg, zygote, and young embryo. Am. J. Bot. 55, 807–819. SEDEROFF, R., and H.-M. CHANG. 1991. Lignin biosynthesis. In: Wood Structure and Composition, pp. 263–285, M. Lewin and I. S. Goldstein, eds. Dekker, New York. SEDEROFF, R. R., J. J. MACKAY, J. RALPH, and R. D. HATFIELD. 1999. Unexpected variation in lignin. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 145–152. SERPE, M. D., and E. A. NOTHNAGEL. 1999. Arabinogalactanproteins in the multiple domains of the plant cell surface. Adv. Bot. Res. 30, 207– 289. SHEDLETZKY, E., M. SHUMEL, T. TRAININ, S. KALMAN, and D. DELMER. 1992. Cell wall structure in cells adapted to growth on the cellulosesynthesis inhibitor 2,6-dichlorobenzonitrile. A comparison between two dicotyledonous plants and a graminaceous monocot. Plant Physiol. 100, 120–130. SHIBAOKA, H. 1991. Microtubules and the regulation of cell morphogenesis by plant hormones. In: The Cytoskeletal Basis of Plant Growth and Form, pp. 159–168, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, London. SHIEH, M. W., and D. J. COSGROVE. 1998. Expansins. J. Plant Res. 111, 149–157. SHIMIZU, Y., S. AOTSUKA, O. HASEGAWA, T. KAWADA, T. SAKUNO, F. SAKAI, and T. HAYASHI. 1997. Changes in levels of mRNAs for cell wall-related enzymes in growing cotton fiber cells. Plant Cell Physiol. 38, 375–378. SHOWALTER, A. M. 1993. Structure and function of plant cell wall proteins. Plant Cell 5, 9–23. SINHA, N. R., R. E. WILLIAMS, and S. HAKE. 1993. Overexpression of the maize homeobox gene, KNOTTED-1, causes a switch from determinate to indeterminate cell fates. Genes Dev. 7, 787–795. SINNOTT, E. W., and R. BLOCH. 1941. Division in vacuolate plant cells. Am. J. Bot. 28, 225–232. SMITH, B. G., and P. J. HARRIS. 1999. The polysaccharide composition of Poales cell walls: Poaceae cell walls are not unique. Biochem. System. Ecol. 27, 33–53. SMITH, B. G., P. J. HARRIS, L. D. MELTON, and R. H. NEWMAN. 1998. Crystalline cellulose in hydrated primary cell walls of three monocotyledons and one dicotyledon. Plant Cell Physiol. 39, 711–720. SMITH, L. G. 1999. Divide and conquer: Cytokinesis in plant cells. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 447–453. SPANSWICK, R. M. 1976. Symplasmic transport in tissues. In: Encyclopedia of Plant Physiology, n.s., vol. 2, Transport in Plants II, Part B, Tissues and Organs, pp. 35–53, U. Lüttge and M. G. Pitman, eds. Springer-Verlag, Berlin. 120 Анатомия растений Эзау STAEHELIN, A. 1991. What is a plant cell? A response. Plant Cell 3, 553. STAEHELIN, L. A., and P. K. HEPLER. 1996. Cytokinesis in higher plants. Cell 84, 821–824. STONE, B. A., and A. E. CLARKE. 1992. Chemistry and Biology of (13)--glucans. La Trobe University Press, Bundoora, Victoria, Australia. SUGIMOTO, K., R. HIMMELSPACH, R. E. WILLIAMSON, and G. O. WASTENEYS. 2003. Mutation or drug-dependent microtubule disruption causes radial swelling without altering parallel cellulose microfibril deposition in Arabidopsis root cells. Plant Cell 15, 1414–1429. SUZUKI, K., T. ITOH, and H. SASAMOTO. 1998. Cell wall architecture prerequisite for the cell division in the protoplasts of white poplar, Populus alba L. Plant Cell Physiol. 39, 632–638. TAKAHASHI, Y., S. ISHIDA, and T. NAGATA. 1995. Auxin-regulated genes. Plant Cell Physiol. 36, 383–390. TALBOTT, L. D., and P. M. RAY. 1992. Molecular size and separability features of pea cell wall polysaccharides. Implications for models of primary wall structure. Plant Physiol. 98, 357–368. TANGL, E. 1879. Ueber offene Communicationen zwischen den Zellen des Endospersms einiger Samen. Jahrb. Wiss. Bot. 12, 170–190. TAYLOR, N. G., S. LAURIE, and S. R. TURNER. 2000. Multiple cellulose synthase catalytic subunits are required for cellulose synthesis in Arabidopsis. Plant Cell 12, 2529–2539. TAYLOR, N. G., R. M. HOWELLS, A. K. HUTTLY, K. VICKERS, and S. R. TURNER. 2003. Interactions among three distinct CesA proteins essential for cellulose synthesis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 1450–1455. TERASHIMA, N. 2000. Formation and ultrastructure of lignified plant cell walls. In: New Horizons in Wood Anatomy, pp. 169–180, Y. S. Kim, ed. Chonnam National University Press, Kwangju, S. Korea. TERASHIMA, N., K. FUKUSHIMA, L.-F. HE, and K. TAKABE. 1993. Comprehensive model of the lignified plant cell wall. In: Forage Cell Wall Structure and Digestibility, pp. 247–270, H. G. Jung, D. R. Buxton, R. D. Hatfield, and J. Ralph, eds. American Society of Agronomy, Madison, WI. TERASHIMA, N., J. NAKASHIMA, and K. TAKABE. 1998. Proposed structure for protolignin in plant cell walls. In: Lignin and Lignan Biosynthesis, pp. 180–193, N. G. Lewis and S. Sarkanen, eds. American Chemical Society, Washington, DC. TERRY, B. R., and A. W. ROBARDS. 1987. Hydrodynamic radius alone governs the mobility of molecules through plasmodesmata. Planta 171, 145–157. THIMM, J. C., D. J. BURRITT, W. A. DUCKER, and L. D. MELTON. 2000. Celery (Apium graveolens L.) parenchyma cell walls examined by atomic force microscopy: Effect of dehydration on cellulose microfibrils. Planta 212, 25–32. THIMM, J. C., D. J. BURRITT, I. M. SIMS, R. H. NEWMAN, W. A. DUCKER, and L. D. MELTON. 2002. Celery (Apium graveolens) parenchyma cell walls: Cell walls with minimal xyloglucan. Physiol. Plant. 116, 164–171. THOMSON, N., R. F. EVERT, and A. KELMAN. 1995. Wound healing in whole potato tubers: A cytochemical, fluorescence, and ultrastructural analysis of cut and bruised wounds. Can. J. Bot. 73, 1436–1450. TILNEY, L. G., T. J. COOKE, P. S. CONNELLY, and M. S. TILNEY. 1990. The distribution of plasmodesmata and its relationship to morphogenesis in fern gametophytes. Development 110, 1209–1221. TRETHEWEY, J. A. K., and P. J. HARRIS. 2002. Location of (13)– and (13), (14)–-D-glucans in vegetative cell walls of barley (Hordeum vulgare) using immunogold labelling. New Phytol. 154, 347–358. TUCKER, E. B., and R. M. SPANSWICK. 1985. Translocation in the staminal hairs of Setcreasea purpurea. II. Kinetics of intercellular transport. Protoplasma 128, 167–172. TUCKER, J. E., D. MAUZERALL, and E. B. TUCKER. 1989. Symplastic transport of carboxyfluorescein in staminal hairs of Setcreasea purpurea is diffusive and includes loss to the vacuole. Plant Physiol. 90, 1143–1147. TURGEON, R. 1996. Phloem loading and plasmodesmata. Trends Plant Sci. 1, 418–423. VALLET, C., B. CHABBERT, Y. CZANINSKI, and B. MONTIES. 1996. Histochemistry of lignin deposition during sclerenchyma differentiation in alfalfa stems. Ann. Bot. 78, 625–632. VAN BEL, A. J. E., and W. J. P. VAN KESTEREN, eds. 1999. Plasmodesmata: Structure, Function, Role in Cell Communication. Springer-Verlag, Berlin. VANCE, C. P., T. K. KIRK, and R. T. SHERWOOD. 1980. Lignification as a mechanism of disease resistance. Annu. Rev. Phytopathol. 18, 259–288. VAN VOLKENBURGH, E., M. G. SCHMIDT, and R. E. CLELAND. 1985. Loss of capacity for acidinduced wall loosening as the principal cause of the cessation of cell enlargement in light-grown bean leaves. Planta 163, 500–505. VARNER, J. E., and L.-S. LIN. 1989. Plant cell wall architecture. Cell 56, 231–239. VENVERLOO, C. J., and K. R. LIBBENGA. 1987. Regulation of the plane of cell division in vacuolated cells. I. The function of nuclear positioning and phragmosome formation. J. Plant Physiol. 131, 267–284. VERMA, D. P. S. 2001. Cytokinesis and building of the cell plate in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 52, 751–784. VESK, P. A., M. VESK, and B. E. S. GUNNING. 1996. Field emission scanning electron microscopy of microtubule arrays in higher plant cells. Protoplasma 195, 168–182. Клеточная стенка VIAN, B., D. REIS, M. MOSINIAK, and J. C. ROLAND. 1986. The glucuronoxylans and the helicoidal shift in cellulose microfibrils in linden wood: Cytochemistry in muro and on isolated molecules. Protoplasma 131, 185–199. VIAN, B., J.-C. ROLAND, and D. REIS. 1993. Primary cell wall texture and its relation to surface expansion. Int. J. Plant Sci. 154, 1–9. VOLK, G. M., R. TURGEON, and D. U. BEEBE. 1996. Secondary plasmodesmata formation in the minorvein phloem of Cucumis melo L. and Cucurbita pepo L. Planta 199, 425–432. VOS, J. W., M. DOGTEROM, and A. M. C. EMONS. 2004. Microtubules become more dynamic but not shorter during preprophase band formation: A possible “search-and-capture” mechanism for microtubule translocation. Cell Motil. Cytoskel. 57, 246–258. WAIGMANN, E., and P. C. ZAMBRYSKI. 1995. Tobacco mosaic virus movement protein-mediated protein transport between trichome cells. Plant Cell 7, 2069–2079. WAIGMANN, E., A. TURNER, J. PEART, K. ROBERTS, and P. ZAMBRYSKI. 1997. Ultrastructural analysis of leaf trichome plasmodesmata reveals major differences from mesophyll plasmodesmata. Planta 203, 75–84. WALTER, M. H. 1992. Regulation of lignification in defense. In: Genes Involved in Plant Defense, pp. 327–352, T. Boller and F. Meins, eds. SpringerVerlag, Vienna. WHETTEN, R. W., J. J. MACKAY, and R. R. SEDEROFF. 1998. Recent advances in understanding lignin biosynthesis. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 49, 585–609. WHITE, R. G., K. BADELT, R. L. OVERALL, and M. VEST. 1994. Actin associated with plasmodesmata. Protoplasma 180, 169–184. 121 WILLATS, W. G. T., L. MCCARTNEY, W. MACKIE, and J. P. KNOX. 2001. Pectin: Cell biology and prospects for functional analysis. Plant Mol. Biol. 47, 9–27. WILLIAMSON, R. E., J. E. BURN, and C. H. HOCART. 2002. Towards the mechanism of cellulose synthesis. Trends Plant Sci. 7, 461–467. WOLF, S., C. M. DEOM, R. N. BEACHY, and W. J. LUCAS. 1989. Movement protein of tobacco mosaic virus modifies plasmodesmatal size exclusion limit. Science 246, 377–379. WOLTERS-ARTS, A. M. C., T. VAN AMSTEL, and J. DERKSEN. 1993. Tracing cellulose microfibril orientation in inner primary cell walls. Protoplasma 175, 102–111. WU, J. 1993. Variation in the distribution of guaiacyl and syringyl lignin in the cell walls of hardwoods. Mem. Fac. Agric. Hokkaido Univ. 18, 219–268. WYMER, C., and C. LLOYD. 1996. Dynamic microtubules: Implications for cell wall patterns. Trends Plant Sci. 1, 222–228. YE, Z.-H., and J. E. VARNER. 1991. Tissue-specific expression of cell wall proteins in developing soybean tissues. Plant Cell 3, 23–37. YUAN, M., P. J. SHAW, R. M. WARN, and C. W. LLOYD. 1994. Dynamic reorientation of cortical microtubules, from transverse to longitudinal, in living plant cells. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 91, 6050–6053. ZACHARIADIS, M., H. QUADER, B. GALATIS, and P. APOSTOLAKOS. 2001. Endoplasmic reticulum preprophase band in dividing root-tip cells of Pinus brutia. Planta 213, 824–827. ZANDOMENI, K., and P. SCHOPFER. 1993. Reorientation of microtubules at the outer epidermal wall of maize coleoptiles by phytochrome, blue-light receptor, and auxin. Protoplasma 173, 103–112. ГЛАВА 5 Меристемы и дифференцировка МЕРИСТЕМЫ Начиная с деления зиготы и, как правило, до самой смерти сосудистые растения образуют новые клетки и органы. В раннем эмбриональном развитии размножение клеток осуществляется во всем организме, но когда зародыш становится самостоятельным растением, происходит постепенное ограничение зон, в которых клетки продолжают делиться. Растущие ткани сохраняют эмбриональные свойства на протяжении всей жизни растения, поэтому растительный организм представляет собой совокупность молодых и взрослых тканей. Эмбриональные ткани, формирующие новые клетки, называются меристемами (рис. 5.1) (McManus and Veit, 2002). Ограничение размножения клеток несколькими частями растения — результат эволюционной специализации. В самых примитивных (наименее специализированных) растениях все клетки обладают одинаковыми свойствами и принимают участие в таких жизненно важных функциях, как размножение, фотосинтез, секреция, транспорт и запасание веществ. По мере специализации клеток и тканей процесс размножения клеток в значительной степени ограничивается меристемами и их непосредственными производными. Термин «меристема» (от греч. «меристос» — делимый) подчеркивает отличительное свойство меристематической ткани — способность к делению клеток. Другие живые ткани можно стимулировать к образованию новых клеток, но меристемы сохраняют такую способность неограниченно долго, так как не только снабжают организм растения новыми клетками, но и поддерживают сами себя: некоторые из поделившихся клеток меристем не развиваются во взрослые клетки, а остаются меристематическими. Клетки, которые поддерживают существование меристемы в качестве постоянного источника новых клеток, называют инициальными клетками, или инициалями меристемы, или просто инициалями. Клетки, которые после некоторого числа клеточных делений становятся клетками тела растения, называются производными инициалей. Можно сказать, что делящаяся клетка — предшественница ее производных. Каждая инициаль меристемы служит предшественницей двух производных, одна из которых становится новой инициалью, а другая — предшественницей клеток тела. Концепция инициалей и их производных должна подчеркнуть, что инициали по существу не отличаются от своих производных. Концепция инициалей и их производных рассматривается далее с разных позиций в связи с описанием сосудистого камбия (глава 12) и апикальных меристем побега и корня (глава 6). Здесь же достаточно упомянуть, что, согласно общепринятому мнению, определенные клетки меристем функционируют в качестве инициалей прежде всего потому, что они занимают соответствующее такой активности место в меристеме. Сохранение меристем и способность производить новые органы отличают высшие растения от высших животных. У последних в процессе эмбрионального развития закладывается фиксированное число органов, хотя ткани и органы взрослых животных поддерживаются на протяжении всей жизни популяциями специальных клеток внутри этого органа или ткани. Такие клетки, называемые стволовыми (Weissman, 2000; Fuchs, E., and Segre, 2000; Weissman et al., 2001; Lanza et al., 2004a, b), сравниваются с инициалями меристем растений, и термин «стволовые клетки» используется некоторыми учеными для обозначения инициалей. В данной книге этот термин не применяется. Хотя стволовые клетки животных могут быть аналогичны инициальным клеткам меристем растений, они им не эквивалентны. Инициали тотипотентны Меристемы и дифференцировка 123 ловыми клетками, которые плюрипотентны и могут производить лишь ограниченное число типов клеток, как правило, тех, из которых состоит ткань или орган, в котором они находятся (Lanza et al., 2004a, b). Некоторые взрослые стволовые клетки способны перемещаться (в отличие от инициалей) из своего первоначального местонахождения и приобретать морфологические и функциональные черты, типичные для нового окружения (Blau et al., 2001). Многие живые клетки во взрослых частях растения остаются тотипотентными. Таким образом, развитие и организация растений очень пластичны (Pigliucci, 1998) — это свойство рассматривается в качестве эволюционного ответа на неподвижный образ жизни. Растение не может вырваться из среды, в которой оно произрастает, и должно приспосабливаться к неблагоприятным условиям этой среды, не подвергаясь необратимым изменениям (Trewavas, 1980). Классификация меристем Рис. 5.1 Верхушка побега (А) и кончик корня (Б) проростка льна (Linum usitatissimum) на продольном срезе. Оба рисунка изображают апикальные меристемы и производные первичные меристематические ткани — протодерму, основную меристему и прокамбий, наименее специализированная часть которых называется промеристемой. А — видны примордии листьев и пазушные почки. Б — апикальную меристему покрывает корневой чехлик. Обратите внимание на ряды клеток за апикальной меристемой корня. (А — Sass, 1958. © Blackwell Publishing; Б — Esau, 1977.) (от лат. totus — целый), то есть имеют потенциальную возможность производить все типы клеток и даже развиться в целое растение. У большинства животных тотипотентна только зигота, или оплодотворенная яйцеклетка. Эмбриональные стволовые клетки почти тотипотентны, но в раннем онтогенезе (вскоре после стадии бластоцисты) они становятся взрослыми ство- Общепринятая классификация меристем основывается на их положении в организме растения. Меристемы подразделяют на апикальные, которые расположены на верхушках основных и боковых побегов и корней (см. рис. 5.1), и латеральные, расположенные параллельно оси стебля и корня. К латеральным меристемам относятся сосудистый и пробковый камбий. Третий тип меристем — это интеркалярные меристематические ткани, происходящие из апикальных меристем и продолжающие свою активность на некотором расстоянии от них. Термин «интеркалярная» означает, что такая меристема вставлена (интерполирована) между немеристематическими тканями. Наиболее известными примерами интеркалярных меристем служат меристемы в междоузлиях и влагалищах листьев однодольных (рис. 5.2). Такие растущие зоны содержат дифференцированные элементы проводящих тканей и в конечном итоге превращаются во взрослые ткани, хотя клетки их паренхимы долго сохраняют способность к возобновлению роста (глава 7). Интеркалярные меристемы отличаются от апикальных и латеральных, так как не содержат клеток, которые можно назвать инициалями. В описаниях зон первичной дифференцировки в верхушках побегов и кончиках корней инициальные клетки и их непосредственные производные часто отличают от частично дифференцированных, но все еще меристематических нижележащих тканей, называемых промеристемами (или протомеристемами) (Jackson, 1953). Эти нижележащие меристематические ткани классифицируют в соответствии с тем, какие ткани из них развиваются: протодерма дифференцируется в эпидермис, из прокамбия (который 124 Анатомия растений Эзау Рис. 5.2 Распределение ростовых зон в стебле ржи. Растение имеет пять междоузлий. Листовые влагалища изображены вытянутыми вверх и оканчиваются там, где от них отходят листовые пластинки (изображены частично). Самая молодая ткань междоузлий (интеркалярные меристемы) закрашена черным, ткани постарше заштрихованы, наиболее зрелые оставлены белыми. Кривые справа показывают механическую прочность тканей междоузлий (сплошные линии) и листовых влагалищ (пунктирные линии) на различных уровнях побега. Прочность приравнена к давлению, выраженному в граммах, которое необходимо приложить, чтобы сделать поперечный срез через междоузлие или листовое влагалище. (Prat, 1935. © Masson, Paris.) называют также проваскулярной* тканью) образуются первичные проводящие ткани, а основная меристема служит предшественницей системы основных тканей. Термин «меристема» может * Некоторые исследователи различают проваскулярные и прокамбиальные клетки. Проваскулярные клетки рассматриваются как недифференцированные, но сосудистокомпетентные клетки, а прокамбиальные клетки — как клетки, уже начавшие дифференцироваться в ксилему или флоэму. использоваться в широком смысле, и тогда протодерму, прокамбий и основную меристему называют первичными меристемами (Haberlandt, 1914). В более узком смысле термин «меристема» подразумевает только инициали и их непосредственные производные, так что эти три ткани называют частично дифференцированными первичными меристематическими тканями. Такое подразделение меристематических тканей на протодерму, прокамбий и основную меристему Меристемы и дифференцировка 125 Рис. 5.3 Поперечные срезы стеблей, показывающие раннюю (А) и позднюю (Б) стадии активности пучкового и межпучкового камбия. А — лядвенец рогатый (Lotus corniculatus). Б — люцерна (Medicago sativa). (А — с разрешения J. E. Sass; Б — Sass, 1958. © Blackwell Publishing.) удобно для описания дифференцировки тканей в органах растений и хорошо соответствует не менее простой и удобной классификации взрослых тканей на эпидермальную, проводящую и основную, описанной в первой главе. Называть ли протодерму, прокамбий и основную меристему собственно меристемами или меристематическими тканями несущественно, если понимать при этом, что последующее развитие этих тканей, по крайней мере частично, предопределено. Меристемы также классифицируют по характеру клеток, от которых произошли инициали. Если инициали меристемы — прямые потомки эмбриональных клеток, которые никогда не переставали быть связанными с меристематической деятельностью, то такие меристемы называются первичными. Однако если инициали происходят от клеток, которые дифференцировались, а затем возобновили меристематическую активность, то такие меристемы называют вторичными. 126 Анатомия растений Эзау Типичный пример вторичной меристемы — пробковый камбий (феллоген), который возникает из эпидермиса или различных паренхимных тканей коры. Сосудистый камбий имеет смешанное происхождение, связанное с организацией первичной проводящей системы. Эта система дифференцируется из прокамбия, который, в свою очередь, образуется из апикальной меристемы. Обычно прокамбий и образующиеся из него первичные проводящие ткани формируют пучки, более или менее отделенные друг от друга межпучковой паренхимой (рис. 5.3, А). В конце первичного роста оставшаяся часть прокамбия между первичной ксилемой и первичной флоэмой становится пучковой частью камбия. В дополнение к нему в межпучковый паренхиме образуется межпучковый камбий (рис. 5.3, Б). Таким образом, формируется непрерывный цилиндр камбия (кольцо в поперечном сечении), частично пучковый и частично межпучковый по происхождению. По определению первичной и вторичной меристемы, пучковый камбий представляет собой первичную меристему, так как происходит от апикальной меристемы через прокамбий, а межпучковый камбий — вторичную меристему, происходящую от паренхимы, вторично возобновившей меристематическую активность. Во многих древесных растениях части камбия, возникающие в разных местах, становятся неразличимыми при дальнейшем вторичном росте. Кроме того, исследования культур тканей показывают, что живые клетки растения долго сохраняют потенциальную способность к росту (Street, 1977), так что появление некоторых камбиальных делений в межпучковой паренхиме не является индикатором существенного изменения природы этих клеток. Таким образом, отнесение сосудистого камбия частично к первичной и частично к вторичной меристемам — чисто теоретическое. Этот вывод, однако, не снижает значения классификации взрослых тканей на первичные и вторичные, как рассматривается в главе 1. Характеристика меристематических клеток Меристематические клетки в основном сходны с молодыми клетками паренхимы. При делении клетки в верхушечных апексах обладают относительно тонкими стенками и небольшим запасом веществ, а их пластиды находятся на стадии пропластид. В клетках плохо развит эндоплазматический ретикулум, а митохондрии содержат мало крист. Присутствуют тельца Гольджи и микротрубочки, характерные для клеток с растущей клеточной стенкой. Вакуолей мало, и они рассеяны по цитоплазме. Более глубокие слои апикальных меристем могут быть вакуолизированы и содержать крахмал (Steeves et al., 1969). В некоторых система- тических группах, особенно у папоротников, хвойных и гинкго, значительно вакуолизированные клетки встречаются на самом верху конуса нарастания (глава 6). До прорастания семян зародышевые меристемы содержат запасные вещества. Во время клеточных делений клетки сосудистого камбия значительно вакуолизированы, с одной или двумя крупными вакуолями, которые оттесняют плотную цитоплазму в тонкий пристеночный слой (глава 12), содержащий гранулярный эндоплазматический ретикулум и другие клеточные компоненты. В период покоя вакуолярная система существует в виде многочисленных взаимосвязанных вакуолей. Зимние вакуоли иногда содержат полифенолы и белковые тельца. В это время весь эндоплазматический ретикулум становится гладким, и рибосомы свободно плавают в цитозоле. Часто утверждается, что меристематические клетки содержат большие ядра. Однако отношение размера клетки к размеру ядра — цитоядерное отношение — очень разнообразно (Trombetta, 1942). Как правило, более крупные клетки меристемы имеют меньшие (пропорционально размеру клеток) ядра. Ядра претерпевают характерные для митотической активности структурные изменения (Cottignies, 1977). Например, в покоящемся камбии, когда ядро находится в G1-фазе митотического цикла, синтез РНК отсутствует, а ядрышко маленькое, компактное и в значительной степени фибриллярное. Когда клетка активна и синтезирует РНК, ядрышко большое и имеет заметные вакуоли и обширную гранулярную зону, переплетающуюся с фибриллярной. Меристематические клетки различаются по размеру, форме и цитоплазматическим особенностям. Для обозначения меристем, состоящих из мелких, одинаковых по диаметру клеток, богатых цитоплазмой и с тонкими стенками, был предложен термин «эумеристема» («настоящая меристема») (Kaplan, R., 1937). Этот термин часто бывает удобен для описательных целей, но он не означает, что некоторые меристематические клетки более типичны, чем другие. Модели роста меристем Организация клеток в меристемах и меристематических тканях может существенно отличаться в результате различных моделей деления и роста клеток. В апикальных меристемах с единственной инициалью на самой верхушке (как у хвощей и многих папоротников) недавно образованные меристематические клетки распределены упорядоченно (глава 6). В семенных растениях модель деления клеток менее ясна. Однако эти деления не случайны: апикальная меристема растет как организованное целое, поэтому деление и увеличение Меристемы и дифференцировка 127 ное деление» (или «продольное тангентальное деление»). Если антиклинальное деление происходит параллельно радиусу цилиндра, то его называют радиальным антиклинальным (или радиальным продольным) делением (рис. 5.4, Б). Если новая стенка закладывается под прямым углом к продольной оси цилиндра, то антиклинальное деление называется поперечным (рис. 5.4, В). Органы, возникающие из одной и той же апикальной меристемы, могут принимать разнообразные формы, так как разные меристематические производные апикальной меристемы (первичные меристемы) часто имеют различные модели роста. Некоторые из этих моделей настолько своеобразны, что соответствующие меристематические ткани получили особые названия: меристемы массы (или блок-меристемы), колончатые меристемы (или ребровидные меристемы) и пластинчатые меристемы (Schüepp, 1926). Клетки меристем массы (англ. mass meristems) Рис. 5.4 Схемы, изображающие плоскости деления в цилиндрической структуре растения. А — периклинальные (параллельно поверхности). Б — радиальные антиклинальные (параллельно радиусу). В — поперечные (антиклинальные деления под прямым углом к длинной оси) размеров отдельных клеток связаны с внутренним распределением ростовых процессов и внешним видом апекса. Эти внутренние взаимосвязи приводят к разделению меристем на отдельные, различимые зоны. В одних частях меристемы клетки делятся редко и достигают значительных размеров, в других они делятся часто и остаются небольшими. Некоторые группы клеток делятся в различных плоскостях (объемный рост), а некоторые — только под определенными углами к поверхности меристемы (антиклинальные деления, поверхностный рост). Латеральные меристемы делятся параллельно ближайшей поверхности органа (периклинальное деление) (рис. 5.4, А), что приводит к появлению рядов клеток, параллельных радиусам осей (радиальное расположение или выравнивание) и увеличению толщины органа. В отношении цилиндрических частей растения, таких как стебли и корни, вместо термина «периклинальное деление» обычно используется термин «тангенталь- Рис. 5.5 Схемы, иллюстрирующие меристематическую активность на краях молодых листьев люпина (Lupinus) двух размеров: А, Б — 600 мкм в длину; В, Г — 8 500 мкм в длину. Короткие линии показывают экваториальные плоскости (клеточные пластинки) делящихся клеток. Деления были учтены в серии срезов и скомпонованы: на А и В показаны антиклинальные деления, на Б и Г — периклинальные. Периклинальные деления по краю устанавливают количество слоев в листе. Антиклинальные деления расширяют слои (пластинчатая меристема). (Esau, 1977; с изменениями из Fuchs, 1968.) 128 Анатомия растений Эзау делятся во всех плоскостях и производят изодиаметрические, шаровидные или не имеющие определенной формы органы. Такой рост наблюдается, например, при образовании спор, спермиев (у споровых сосудистых растений) и эндосперма. Сферическая форма зародышей многих покрытосеменных на соответствующей стадии развития также возникает при делении клеток в разных плоскостях. Ребровидные меристемы (англ. rib meristem) образуют комплекс параллельных продольных рядов («колонок») клеток, которые делятся под прямым углом к продольной оси ряда. Такая модель роста наблюдается в растущих цилиндрических частях растения, например в кортексе корня, в сердцевине и кортексе стебля (см. рис. 5.1). Клетки пластинчатых меристем (англ. plate meristem) делятся преимущественно антиклинально. Таким образом, число слоев, первоначально сформированных в молодом органе, не увеличивается, и образуется пластинчатая структура. Примерами результатов роста пластинчатых меристем служат плоские листовые пластинки покрытосеменных (рис. 5.5). Пластинчатые и колончатые меристемы представляют собой модели роста, которые встречаются, главным образом, в основной меристеме. Они связаны с двумя основополагающими формами тела растений: тонкими пластинками листоподобных органов и удлиненными цилиндрическими частями, такими как корни, стебли и черешки листьев. между стадиями деления и созревания (Hanson и Trewavas, 1982). Деление клеток редко происходит без сопутствующего увеличения в размерах, по крайней мере настолько, чтобы в массе делящихся клеток поддерживался их первоначальный размер. Меристематическая активность и рост растений Меристемы и их производные связаны с ростом в широком смысле этого слова, то есть с необратимым увеличением размеров, как объемных, так и поверхностных. Рост многоклеточных растений основан на двух процессах: клеточном делении и увеличении размеров клеток. Производные инициалей меристем делятся и образуют новые производные, а последующие поколения клеток увеличиваются в размерах. Увеличение клеток начинает преобладать над делением и со временем заменяет его полностью. Когда самые удаленные от инициалей производные меристемы перестают делиться и расти, они приобретают черты, характерные для той ткани, в которой они расположены, то есть дифференцируются, становятся зрелыми. Хотя деление клеток как таковое не способствует увеличению объема (Green, 1969, 1976), появление новых клеток — основное требование для роста многоклеточного организма. Деление клеток и увеличение их размеров — это разные стадии ростового процесса, причем именно увеличение клеток определяет окончательный размер растения и его частей. Рост клетки — это неотъемлемая стадия ее онтогенеза (индивидуального развития), который служит переходом Рис. 5.6 Схема древесного покрытосеменного растения, показывающая ветвление побега и корня, увеличение толщины ствола и корня путем вторичного роста и развитие перидермы и коры на утолщающейся оси растения. Апексы главных и боковых (придаточных) побегов несут листовые примордии различных размеров. Корневые волоски располагаются на некотором расстоянии от апексов главного (стержневого) и боковых корней. (Esau, 1977; адаптировано из Rauh, 1950.) Меристемы и дифференцировка Исключением служат некоторые зародыши покрытосеменных: в течение первых двух или трех циклов деления зиготы рост клеток не обнаруживается (или незначителен) (Dyer, 1976). Деление клеток без увеличения размера происходит также при формировании мужского гаметофита внутри микроспоры (пыльцевого зерна) и при превращении многоядерного эндосперма в клеточную ткань. Обычно рост растения можно приблизительно разделить на два этапа: рост путем клеточных делений с ограниченным увеличением размера клеток и рост без деления клеток, но со значительным их увеличением. Апикальные меристемы имеются на вершинах всех побегов и корней, как главных, так и боковых, поэтому в растении их достаточно много. У сосудистых растений с вторичным утолщением стебля и корня (рис. 5.6) дополнительно присутствуют еще сосудистый и пробковый камбий (феллоген). Первичный рост растения, начинающийся в апикальных меристемах, определяет высоту и площадь контакта растения с воздухом и почвой за счет увеличения его поверхности, а также дает начало репродуктивным органам. Вторичный рост в результате деятельности камбия увеличивает объем проводящих тканей и образует опорную и защитную ткани. Обычно не все апикальные меристемы растения активны одновременно. Подавление роста боковых почек во время активного роста терминального побега (апикальное доминирование) (Cline, 1997, 2000; Napoli et al., 1999; ShimizuSato and Mori, 2001) — распространенное явление. Кроме того, в активности меристем растений (как камбия, так и апикальных меристем) часто наблюдаются сезонные колебания: в течение зимы в зонах с умеренным климатом деление клеток замедляется или полностью прекращается. ДИФФЕРЕНЦИРОВКА Термины и понятия Развитие растения состоит из тесно взаимосвязанных процессов роста, дифференцировки и морфогенеза. Дифференцировка — это последовательность изменений формы, структуры и функций потомков меристематических производных и формирование из них тканей и органов. Можно говорить о дифференцировке одной клетки, ткани (гистогенез), органа (органогенез) и растения в целом. К дифференцировке также относят процессы, в ходе которых из оплодотворенной яйцеклетки развиваются гетерогенные, специализированные, организованные в определенную систему клетки-потомки. Этот термин неточен, особенно если используется для сопоставления дифференцированных и недифферен- 129 цированных клеток: меристематические клетки и яйцеклетка цитологически сложны и представляют собой продукты дифференцировки, поэтому недифференцированными такие клетки называют просто по договоренности (Harris, 1974). Степень дифференцировки и сопутствующей специализации (структурного приспособления к конкретной функции) очень разнообразна (рис. 5.7). Некоторые клетки относительно мало отличаются от своих меристематических предшественников и сохраняют способность к делению (различные клетки паренхимы). Другие значительно изменяются и теряют большинство или все меристематические способности (ситовидные элементы, млечники, трахеальные элементы, различные склереиды). Таким образом, дифференцированные клетки в многоклеточном организме растения отличаются как от своих меристематических предшественников, так и от клеток других тканей того же растения. Различные дифференцированные клетки можно называть зрелыми в том смысле, что они достигли такого уровня специализации и физиологической стабильности, который обычно характеризует их как компоненты определенных тканей взрослого растения. При этом зрелые клетки с неповрежденным протопластом способны возобновлять меристематическую активность при соответствующей стимуляции. Стимуляция может быть вызвана случайным повреждением, проникновением паразитов или инфекций (Beers and McDowell, 2001). Нормальное внутреннее напряжение, вызывающее одиночные разрывы тканей, может вызвать ростовые реакции, подобные «реакциям заживления». Такие реакции широко распространены в коре во время вторичного роста в ширину и при опадении листьев в местах, где они отделяются от растения. Выделение клеток растений в культуру in vitro и стимуляция их к возобновлению роста позволили экспериментально изучить меристематические способности зрелых клеток (Street, 1977). В исследованиях по возобновлению меристематической активности в немеристематических клетках часто используются термины «дедифференцировка» — потеря ранее приобретенных признаков, а также «редифференцировка» — приобретение новых характеристик. Весь процесс называют трансдифференцировкой. Как и дифференцировка, термин «дедифференцировка» неточен. Дедифференцированные клетки не могут вернуться к состоянию оплодотворенной яйцеклетки или эмбриональных клеток, но они могут потерять некоторые специализированные свойства и увеличить количество субклеточных компонентов, участвующих в синтезе ДНК и белка. При обсуждении дифференцировки следует упомянуть и детерминацию (McDaniel, 1984a, b; Lyndon, 1998) — явление, которое можно рассматривать как один из аспектов дифференцировки. 130 Анатомия растений Эзау Рис. 5.7 Схема, изображающая некоторые типы клеток, которые могут образовываться из меристематической клетки прокамбия или сосудистого камбия. Изображенная меристематическая клетка (в центре) с единственной большой вакуолью — типичная меристематическая клетка сосудистого камбия. Прокамбиальные клетки обычно имеют несколько маленьких вакуолей. Различные типы клеток отличаются друг от друга, так как экспрессируют специфические наборы генов, не экспрессируемые другими клетками. Из четырех представленных здесь типов клеток клетки паренхимы наименее специализированы. И зрелые членики сосудов, специализированные для проведения воды, и зрелые волокна, обеспечивающие опору, не имеют протопласта. Зрелый ситовидный элемент, специализированный для транспорта сахаров и других веществ, сохраняет живой протопласт, но не имеют ядра, вакуоли и зависят от сестринской клетки-спутницы. (Raven et al., 2005.) Детерминация — это постепенное определение конкретного пути дальнейшего развития, которое приводит к ослаблению или потере способности к возобновлению роста. Некоторые клетки детерминируются раньше и более полно, чем другие, а некоторые сохраняют свою тотипотентность и после дифференцировки. И дифференцировка, и детерминация происходят на всех морфологических уровнях, от субклеточных структур до целого растения. Рост без дифференцировки встречается в аномальных структурах, таких как опухоли. Практически без дифференцировки может также в некоторых условиях расти каллусная ткань. В обсуждении дифференцировки часто используется термин «компетенция». По определению, компетенция — это способность клетки к развитию в ответ на определенный сигнал, например свет (McDaniel, 1984а, б). Это означает, что компетентные клетки могут распознавать сигнал и давать на него ответ. В ходе своего развития растение принимает определенную форму, то есть происходит его морфогенез (от греч. «морфе» — форма и «генезис» — происхождение). Этот термин используется по отношению и к внешнему виду, и к внутреннему строению. Морфогенез, как и дифференцировка, проявляется на всех уровнях организации — от Меристемы и дифференцировка клеточных компонентов до целых растений. Отмечается, однако, что хотя некоторые аспекты анатомии и морфологии растений взаимосвязаны, клеточная и тканевая дифференцировка следует за органогенезом или морфогенезом (Kaplan and Hagemann, 1991). Отмечая среди некоторых биологов растений склонность путать анатомические признаки и морфологические особенности при объяснении механизмов развития растений, Каплан (Kaplan, 2001) подчеркивает, что «тогда как анатомия может определяться морфологией... анатомия не определяет морфологию». Старение (программируемая гибель клеток) Естественное прекращение жизни растения в результате старения можно рассматривать как нормальный этап развития, продолжение процессов дифференцировки и созревания (Leopold, 1978; Noodén and Leopold, 1988; Greenberg, 1996). Термин «старение» подразумевает последовательность изменений в живом организме, приводящих к его смерти (Noodén and Thompson, 1985; Greenberg, 1996; Pennell and Lamb, 1997). Старение может затрагивать организм в целом или отдельные его органы, ткани или клетки. Однолетние растения, которые цветут и плодоносят только один раз в жизни (монокарпики), стареют в течение одного сезона. У листопадных деревьев листья обычно стареют в конце сезонного роста. Плоды созревают и стареют в течение нескольких недель, сорванные листья и цветы — в течение нескольких дней. Пример старения отдельных клеток — клетки корневого чехлика, которые постоянно отшелушиваются от растущего корня. Поскольку старение — активный процесс и происходит в упорядоченной последовательности, считается, что старение контролируется генетически, то есть запрограммировано — так называемый процесс программируемой гибели клеток (Buchanan-Wollaston, 1997; Noodén et al., 1997; Dangl et al., 2000; Kuriyama and Fukuda, 2002). Старением можно управлять с помощью химических соединений, в том числе ростовых веществ, а также условий окружающей среды (Dangl et al., 2000). Например, обработка листьев сои ауксином и цитокининами предотвращает старение, индуцированное развитием семян (Thimann, 1978). Обработанные листья сохраняют свою фотосинтетическую активность и продолжают усваивать азот вместо высвобождения запасных веществ в пользу репродуктивных структур и старения. Наоборот, старение может быть индуцировано этиленом (Grbic and Bleecker, 1995), который стимулирует экспрессию ряда генов, связанных со старением (SAGs от англ. senescence-associated genes — гены, связанные со старением) (Lohman et al., 1994). Хотя термин «старение» (англ. senescence) происходит от латинского senesco (стариться), 131 он не служит синонимом увеличения возраста (Leopold, 1978; Noodén and Thompson, 1985; Noodén, 1988). Оба этих процесса — неотъемлемая часть жизненного цикла отдельного организма, и их не так легко отличить друг от друга. Возрастные изменения подразумевают накопление изменений, которые понижают жизнеспособность живого существа, не будучи смертельными сами по себе. Увеличение возраста может привести к старению, однако в экспериментальных работах по культивированию кусочков ткани в условиях, повышающих метаболическую активность, с увеличением возраста происходит скорее «омоложение» клеток (Beevers, 1976). Общие изменения в стареющих клетках листьев включают снижение содержания хлорофилла, увеличение количества красных и желтых пигментов (соответственно, антоцианов и каротиноидов), протеолиз, снижение содержания нуклеиновых кислот и увеличение проницаемости клеток (Leopold, 1978; Huang et al., 1997; Fink, 1999; Jing et al., 2003). Повышенная проницаемость клеток связана с дезорганизацией мембранных липидов (Simon, 1977; Thompson et al., 1997). В стареющих листьях пшеницы хлоропласты накапливают липиды в виде пластоглобул, граны и межгранальные ламеллы растягиваются и распадаются на везикулы, строма разрушается, и, наконец, мембрана пластиды рвется и высвобождает содержимое органеллы (Hurkman, 1979). Во время старения большинство биохимических процессов клетки направлены на спасение и перераспределение метаболитов и структурных соединений, особенно запасов азота и фосфора. Пероксисомы превращаются в глиоксисомы, которые преобразуют липиды в сахара. В зеленых клетках большая часть белка представлена рибулозобисфосфаткарбоксилазой/оксигеназой, которая находится в строме хлоропластов. В настоящее время в различных видах растений выявлено более 100 генов, связанных со старением, уровни экспрессии которых повышаются при старении листьев (см. литературу, цитируемую Jing et al., 2003). Другие примеры программируемой гибели клеток растений включают созревание трахеальных элементов (глава 10) (Fukuda, 1997), формирование аэренхимы (глава 7) в корнях в ответ на вызванный затоплением дефицит кислорода (гипоксию) (Drew et al., 2000), разрушение подвеска при эмбриогенезе (Wredle et al., 2001), гибель трех из четырех мегаспор при мегагаметогенезе, гибель алейроновых клеток зерновых после производства большого количества -амилазы, необходимой для мобилизации крахмала и обеспечения источника энергии для развивающихся проростков (Fath et al., 2000; Richards et al., 2001), а также изменение формы листьев в процессе развития (Gunawardena et al., 2004). Программируемая гибель клеток играет также важ- 132 Анатомия растений Эзау ную роль в устойчивости к патогенам (Mittler et al., 1997). В ответ на атаку патогена происходит быстрая смерть клеток, называемая реакцией сверхчувствительности, которая тесно связана с активной сопротивляемостью организма (Greenberg, 1997; Pontier et al., 1998; Lam et al., 2001; Loake, 2001). Точный механизм, с помощью которого реакция сверхчувствительности оказывает сопротивление патогену, пока неясен. Предполагается, что реакция сверхчувствительности может непосредственно убивать возбудителя и/или ограничивать его рост, мешая усвоению питательных веществ (Heath, 2000). Программируемая гибель клеток в растениях, вызываемая гормональными сигналами, включает изменения в цитозольной концентрации Ca2+ (He et al., 1996; Huang et al., 1997) и активацию гидролитических ферментов, накопленных в вакуоли. При разрушении вакуоли ферменты высвобождаются и атакуют ядро и компоненты цитоплазмы протопласта. Этилен провоцирует программируемую гибель клеток и образование аэренхимы в корнях при гипоксии и, как упоминалось выше, вызывает старение листьев (He et al., 1996; Drew et al., 2000). При добавлении к табаку TBY-2-клеток, которые только что завершили S-фазу, этилен приводит к существенному пику смертности в G2/M-контрольном пункте клеточного цикла, подтверждая гипотезу о том, что программируемая гибель клеток может быть тесно связана с контрольными точками клеточного цикла (Herbert et al., 2001). Программируемая гибель алейроновых клеток вызывается гибберелловой кислотой (Fath et al., 2000), а трахеальных элементов — брассиностероидами (Yamamoto et al., 2001). Термины «программируемая гибель клеток» и «апоптоз» часто используются как синонимы. Апоптоз, однако, первоначально обозначал особенности программируемой гибели клеток животных (см. главу 2) (Kerr et al., 1972; Kerr and Harmon, 1991). Эти особенности включают в себя уменьшение ядра, конденсацию хромосом, фрагментацию ДНК, уменьшение клетки и образование связанных с мембраной «апоптозных телец», которые поглощаются и разрушаются соседними клетками. Программируемая гибель растительных клеток не обладает всеми чертами, характерными для апоптоза (Lee and Chen, 2002; Watanabe et al., 2002 и цитируемая ими литература). Изменения клеток при дифференцировке Гистологическое разнообразие при дифференцировке возникает из изменений свойств отдельных клеток и межклеточных взаимодействий. Общие черты более или менее дифференцированных клеток, в том числе структура и функции отдельных компонентов клетки, описаны в главах 2 и 3. Изменения в структуре клеточной стенки при дифференцировке клеток рассматриваются в главе 4. Различия между клетками проявляются в относительном увеличении толщины первичной и вторичной клеточных стенок, в изменениях внутренней структуры, поверхности и химического состава клеток. Цитологическое явление, часто наблюдаемое в дифференцирующихся клетках покрытосеменных, — эндополиплоидия. Эндополиплоидия возникает при репликации ДНК внутри ядерной оболочки без образования веретена деления. В результате вновь образованные цепочки ДНК остаются в том же ядре, а ядро становится полиплоидным. Такой тип репликации ДНК называется эндоциклом (Nagl, 1978, 1981). При этом в некоторых случаях наблюдаются структурные изменения, подобные митозу, и реплицирующиеся цепи ДНК становятся отдельными хромосомами (эндомитотический цикл). Но в растениях чаще встречается эндоредупликация, или эндорепликация, — эндоцикл, в котором не происходит никаких структурных изменений, напоминающих митотические (D’Amato, 1998; Traas et al., 1998; Joubès and Chevalier, 2000; Edgar and Orr-Weaver, 2001). Во время эндоредупликации образуются политенные хромосомы. Такие хромосомы содержат многочисленные нити ДНК, переплетенные друг с другом наподобие каната. Таким образом, политения представляет собой результат репликации ДНК без разделения сестринских хромосом и, следовательно, без изменения числа хромосом. Иногда эндоциклы интерпретируются как аномальное явление, не имеющее функционального значения. Согласно другой точке зрения, рост, включающий эндоциклы, обладает важными преимуществами, поскольку обеспечивает механизм для повышения уровня экспрессии генов (Nagl, 1981; Larkins et al., 2001). Кроме того, в эндоцикле не прерывается синтез РНК, как это происходит во время митотического цикла. Таким образом, клетки имеют постоянно высокий уровень синтеза РНК и белка, что способствует быстрому росту и скорейшему достижению функционального состояния. Напротив, для растущей ткани, в которой наблюдается митотическая активность, характерна задержка в созревании. В то время как, например, в зародыше фасоли (Phaseolus) проявляется меристематическая активность, подвесок, содержащий политенные хромосомы, обнаруживает высокую метаболическую активность, обеспечивающую питательные вещества для растущего эмбриона. Появляется все больше доказательств существования положительной связи между уровнем плоидности и размером клетки (Kondorosi et al., 2000; Kudo and Kimura, 2002; Sugimoto-Shirasu et al., 2002), поэтому эндоредупликация может служить важной стратегией роста клеток (Edgar Меристемы и дифференцировка and Orr-Weaver, 2001). Кроме того, эндоредупликация может быть необходима для дифференцировки некоторых типов клеток. Например, у арабидопсиса (Arabidopsis) образование трихом тесно связано с началом эндоредупликации (глава 9) (Hülskamp et al., 1994). Отмечается, что эндоциклы можно рассматривать как эволюционную стратегию (Nagl, 1978). В отделах, включающих виды с довольно низким содержанием ядерной ДНК, всегда наблюдается эндополиплоидия, в то время как в отделах, включающих виды с преимущественно высоким содержанием ДНК, ее нет. Согласно предположению Мизуками (2001), «вероятно, эндоредупликация эволюционировала как средство обеспечения дифференциальной экспрессии генов у видов с маленьким геномом». Одно из рано различимых изменений в дифференцирующейся ткани — неравномерное увеличение размера клеток. Некоторые клетки продолжают делиться, лишь немного меняясь в размерах, в то время как другие перестают делиться и значительно увеличиваются (рис. 5.8). Примерами неравномерного роста клеток служат удлинение прокамбиальных клеток по сравнению с соседними клетками паренхимы сердцевины и коры, удлинение протофлоэмных ситовидных элементов в корнях в отличие от соседних клеток перицикла, которые продолжают делиться поперечно (рис. 5.8, А), расширение члеников сосудов в противоположность окружающим клеткам, которые остаются узкими (рис. 5.8, Д). Различия в размерах двух соседних клеток могут быть также результатом асимметричного, или неравного, деления, при котором образуются клетки с разными предназначениями (Gallagher и Smith, 1997; Scheres и Benfey, 1999). Например, при формировании пыльцы асимметричное деление приводит к образованию большей вегетативной клетки и меньшей генеративной клетки (Twell et al., 1998). У некоторых растений из меньших сестринских клеток, образуемых при асимметричном делении протодермальных клеток, развиваются корневые волоски (рис. 5.8, Б, В) (глава 9). Неравное деление происходит также при формировании устьиц (глава 9) (Chapter 9) (Larkin et al., 1997; Gallagher and Smith, 2000). Увеличение размера клетки может быть примерно одинаково во всех направлениях, но часто клетки увеличиваются в одном направлении значительнее, чем в других. Такие клетки могут разительно отличаться по форме от своих меристематических предшественников (длинные первичные флоэмные волокна, разветвленные склереиды). Расположение клеток в ткани может быть обусловлено формой роста ее меристемы (колончатые и пластинчатые меристемы). Расположение клеточных стенок в смежных рядах клеток относительно друг друга также придает ткани 133 характерный внешний вид (Sinnott, 1960). Например, клеточные стенки могут располагаться под прямым углом к ряду клеток, при этом они могут чередоваться друг с другом в соседних ря- Рис. 5.8 Межклеточная регуляция при дифференцировке тканей. А — ряды клеток в кончике корня табака. Клетки паренхимы продолжают делиться, а клетки флоэмы делиться перестали и начали удлиняться. Б, В — развитие корневого волоска из меньшей из двух сестринских клеток, возникших в результате поперечного деления протодермальной клетки. В — клетка корневого волоска удлиняется под прямым углом к корню, а не в направлении его роста. По-видимому, в клетке, прилегающей к корневому волоску, части стенок, обозначенные «а» и «в», продолжают удлиняться, а часть «б» перестала удлиняться после начала формирования корневого волоска. Г, Д — камбий и ксилема, образуемая этим камбием, в тангентальном сечении. Д — результат последовательных изменений в развитии производных камбия. Клетки паренхимы сформированы поперечными делениями этих производных, членики сосудов росли латерально, а волокно удлинялось путем апикального интрузивного роста 134 Анатомия растений Эзау дах или, наоборот, располагаться в одних и тех же плоскостях. Межклеточная регулировка в дифференцирующейся ткани включает координированный и интрузивный рост. Увеличение и изменение формы клеток в дифференцирующейся ткани сопровождаются более или менее глубокими изменениями пространственных отношений между клетками. Знакомое всем явление — появление межклеточных пространств вдоль линии соединения трех или более клеток (см. главу 4). В одних тканях формирование межклеточных пространств не сказывается на общем расположения клеток, в других оно значительно изменяет внешний вид ткани (Hulbary, 1944). Роль цитоскелета в формировании клеток, в особенности расположения микротрубочек и микрофибрилл целлюлозы, рассматривается в главе 4. В связи с ростом клеточной стенки во время дифференцировки тканей наблюдаются два вида преобразования межклеточного пространства: 1) смежные слои растущих стенок, принадлежащих двум соседним клеткам, не разделяются и растут совместно; 2) смежные слои стенок разделяются, и растущие клетки вторгаются в образующиеся в результате пространства. Первый способ роста, названный симпластическим (Priestley, 1930), обычно встречается в органах растения при первичном росте. Вне зависимости от того, все ли клетки делятся или некоторые из них перестали делиться и растут, клеточные стенки смежных клеток расширяются согласованно, без разделения или деформации. При таком согласованном росте часть общей стенки между двумя клетками может расти, в то время как другая ее часть не растет. Межклеточная регуляция, включающая прорастание одних клеток между другими, называется интрузивным (Sinnott and Bloch, 1939), или интерпозиционным ростом (Sinnott and Bloch, 1939). Доказательства существования такого роста основаны на наблюдениях в световой микроскоп (Bailey, 1944; Bannan, 1956; Bannan and Whalley, 1950; Schoch-Bodmer and Huber, 1951, 1952). Это обычное явление при удлинении камбиальных инициалей, первичных и вторичных волокон проводящей ткани, трахеид, млечников и некоторых склереид. Интрузивный рост может быть очень активным, например у некоторых древесных представителей лилейных (Liliaceae) вторичные трахеиды в 15–40 раз длиннее, чем их меристематические аналоги (Cheadle, 1937). Удлиняющиеся клетки растут апексами (апикальный интрузивный рост), как правило, с обоих концов. Локализация экспрессии специфических генов роста на концах дифференцирующихся клеток ксилемы циннии (Zinnia) указывает на то, что в интрузивный рост первичной стенки таких клеток могут быть вовлечены экспансины (Im et al., 2000). Межклеточное веще- ство, через которое прорастают удлиняющиеся клетки, вероятно, гидролизуется перед растущим окончанием, и первичные стенки соседних клеток отделяются друг от друга таким же образом, как при формировании межклеточных пространств (см. главу 4). Плазмодесмы при интрузии растущей клетки, по всей видимости, разрываются. О таких разрывах свидетельствует разделение пар клеток с первичными поровыми полями (Neeff, 1914). Пары пор позднее появляются между парами клеток, которые вступают в контакт по завершении интрузивного роста (Bannan, 1950; Bannan and Whalley, 1950). Такие вторичные пары пор характеризуются наличием вторичных плазмодесм (см. главу 4). Интрузивный рост наблюдается также при латеральном росте клеток, которые достигают значительной ширины, как, например, членики сосудов ксилемы (см. главу 10). Ранее ботаники предполагали, что при удлинении или латеральном расширении клеток, врастающих между другими клетками, происходит «скользящий» рост, при котором часть стенки растущей клетки отделяется от стенки соседней клетки и скользит по ней (Krabbe, 1886; Neeff, 1914). Позднее это предположение было вытеснено концепцией интрузивного роста. ФАКТОРЫ, ВЛИЯЮЩИЕ НА ДИФФЕРЕНЦИРОВКУ Исследования дифференцировки и морфогенеза включают наблюдения как за растениями, развивающимися нормально, так и за растениями, развитие которых подвергалось экспериментальным воздействиям. Примерами таких экспериментальных воздействий могут служить использование регулирующих рост химических веществ, хирургические вмешательства, облучение, заключение в контролируемые по температуре и световому режиму условия, нарушение обычного влияния гравитации и изменение длины светового дня. Хорошо изучено механическое воздействие на растения. У всех исследованных видов незначительное трение или сгибание стебля вызывает замедление роста в длину и увеличение радиального роста. Ответ на механическое воздействие называется тигмоморфогенезом (Jaffe, 1980; Giridhar and Jaffe, 1988) от греческого слова «тигм» — прикосновение. В природе фактором окружающей среды, чаще всего вызывающим тигмоморфогенез, по-видимому, служит ветер. Значительный вклад в понимание факторов, регулирующих различные аспекты развития растений, внес молекулярно-генетический подход к изучению дифференцировки и морфогенеза, включающий выявление мутаций, которые нарушают изучаемые процессы (Žárský and Cvrčková, 1999). Меристемы и дифференцировка Технологии культуры ткани позволяют изучить условия, необходимые для роста и дифференцировки Исследования нормальных и подвергнутых экспериментальным воздействиям растений показали, что развитие высших растений обусловлено внутренними регулирующими механизмами, действие которых изменяется в зависимости от факторов окружающей среды (Steward et al., 1981). Необходимость в реализации определенных схем дифференцировки в растении накладывают ограничения на проявления меристематических способностей клеток. Удаление клеток из организма растения снимает эти ограничения, и живые клетки способны возобновлять свой рост. В исследованиях культуры ткани in vitro (вне живого организма) освобождение клеток от механизмов контроля организма растения используется при изучении условий, способствующих 135 меристематической активности или, наоборот, стимулирующих дифференцировку и морфогенез (Gautheret, 1977; Street, 1977; Williams and Maheswaran, 1986; Vasil, 1991). Так как способность клеток расти в ответ на стимуляторы, используемые в культуре ткани, не всегда предсказуема (Halperin, 1969), многие исследования заключались в определении меристематических возможностей эксплантов из разных частей растений различных систематических групп. Другой целью подобных исследований было изучение влияния на экспланты различных компонентов питательной среды, в частности веществ, регулирующих рост. Первоначально культура растительных тканей использовалась в основном в специализированных ботанических исследованиях. Позже эта технология стала широко применяться для размножения экономически важных растений, защиты растений от заболеваний, а также в качестве источников лекарственных и других растительных веществ (Murashige, 1979; Рис. 5.9 Развитие растений моркови из клеток культуры ткани. Клетки для культивирования взяты из флоэмы кончика главного корня моркови. (Адаптировано с разрешением из F. C. Steward, M. O. Mapes, A. E. Kent, and R. D. Holsten, 1964. Growth and development of cultured plant cells. Science 143, 20–27. © 1964 AAAS.) 136 Анатомия растений Эзау Withers and Anderson, 1986; Jain et al., 1995; Ma et al., 2003). Изучение культуры клеток мезофилла циннии (Zinnia) позволило получить важную информацию о клеточной дифференцировке и запрограммированной гибели растительных клеток (глава 10). В ранних работах с культурой ткани в качестве экспериментального материала широко использовалась вторичная флоэма корня моркови (рис. 5.9) (Steward et al., 1964). При культивировании в виде суспензии клеток в жидкой среде, содержащей эндосперм кокоса, экспланты сначала развивались в случайном образом размножавшуюся каллусную ткань, а затем переходили к более упорядоченному росту: образовывали узелки с ксилемой, расположенной в центре, и флоэмой снаружи (Esau, 1965, p. 97). Такие узелки в результате давали корни, а затем с противоположной стороны — побеги. Получившиеся в результате небольшие растения по форме соответствовали молодым растениям моркови, а при пересадке в почву образовывали типичную корневую систему и цвели. Изолированные клетки моркови могут осуществлять морфогенез и другими способами, не через каллус (Jones, 1974). Часто небольшие, незначительно вакуолизированные клетки отделяются от первичных эксплантов и принимают форму эмбриоидов, развитие которых напоминает развитие эмбрионов из зиготы в молодые растения. Процесс возникновения и развития эмбриоидов из растительных соматических клеток называется соматическим эмбриогенезом (Griga, 1999). Усовершенствование методов сделало возможным выделение протопластов с помощью ферментативного разрушения клеточных стенок одиночных клеток. Плазматические мембраны таких протопластов стали доступны для широкого круга экспериментов. Выделенные протопласты можно сливать друг с другом, получая соматические гибриды, — такая технология особенно ценна по отношению к тем растениям, для которых методы селекции не дали всех желаемых результатов, например, для картофеля (Shepard et al., 1980). Изолированные протопласты в результате восстанавливают клеточную стенку, могут делиться и формировать целые растения (Power and Cocking, 1971; Lörz et al., 1979). В настоящее время методы генетической инженерии — применение технологии рекомбинантной ДНК — позволяют достаточно точно и просто включать в клетки растений (как c клеточной стенкой, так и без нее) отдельные гены (Slater et al., 2003; Peña, 2004; Poupin and Arce-Johnson, 2005; Vasil, 2005). К тому же виды, участвующие в передаче генов, не обязательно должны быть способны к гибридизации друг с другом. Во многих исследованиях культуры клеток используются пыльники и пыльца (Raghavan, 1976, 1986; Bárány et al., 2005; Chanana et al., 2005; Maraschin et al., 2005). В подходящих условиях пыльцевые зерна в пыльниках могут развиваться в эмбриоиды, которые высвобождаются при раскрывании пыльников. Для получения изолированных культур пыльцы пыльники или целые бутоны измельчают в жидкой среде, а суспензию затем фильтруют, чтобы отделить пыльцу, которую культивируют в суспензии или на агаре. При успешном введении в культуру пыльцевые зерна отклоняются от нормального гаметофитного в сторону вегетативного спорофитного развития, приводящего к формированию эмбриоидов напрямую или через каллусный рост (Geier and Kohlenbach, 1973). Этот процесс называется андрогенезом. Пыльцевые зерна содержат только один набор хромосом, следовательно, растения получаются гаплоидные. Они применяются в селекции растений и особенно важны в исследованиях мутаций: в гаплоидном фенотипе индуцированные мутации проявляются сразу, тогда как в диплоидных высших растениях мутации, обычно рецессивные, обнаруживаются лишь в потомстве мутантного растения. Анализ генетических мозаик помогает определить особенности клеточного деления и судьбу клеток в развивающихся растениях Термин «генетическая мозаика» применяется к растениям, в которых присутствуют клетки с разными генотипами. В цветковых растениях генетические мозаики, называемые химерами, наблюдаются в апикальной меристеме (рис. 5.10) (Tilney-Bassett, 1986; Poethig, 1987; Szymkowiak and Sussex, 1996; Marcotrigiano, 1997, 2001). В одних апикальных меристемах обнаруживаются целые параллельные слои генетически различных клеток, которые называют периклинальными химерами; в других только часть слоя (или слоев) отличается генетически (мериклинальные химеры), в третьих через все слои проходит резко очерченная граница генетически отличных клеток (секторные химеры). Эти различия служат маркерами, за которыми можно проследить в череде клеточных поколений до соответствующих различий в слоях клеток апикальной меристемы. В некоторых химерах комбинируются слои с диплоидными и полиплоидными ядрами (цитохимеры). Полиплоидизация ядер может быть вызвана обработкой апекса побега колхицином (рис. 5.11). В результате тот или иной слой апикальной меристемы заполняется полиплоидными ядрами, и через потомство клеток этого слоя полиплоидность передается в дифференцирующиеся органы растения (Dermen, 1953). Периклинальные химеры встречаются также среди мутантов с дефектными бесцветными пласти- Меристемы и дифференцировка Рис. 5.10 Химерные апексы побегов. А — периклинальные; Б — мериклинальные; В — секторальные. Справа изображены поперечные срезы, слева — продольные в плоскости, обозначенной линией справа 137 дами. У них, как и у ядерных химер, функциональные отклонения, в данном случае дефектные пластиды, можно проследить в череде поколений между апикальной меристемой и зрелыми тканями (Stewart и соавт., 1974). Еще одним распространенным маркером служит антоциановая пигментация. Существует и другой тип генетической мозаики, в котором клоны генетически различных клеток рассредоточены по всему телу растения (рис. 5.12). Такие клоны могут быть получены экспериментально с помощью ионизирующего излучения. В результате хромосомных перестроек в отдельных клетках фенотипически проявляются рецессивные мутации. Клеточные поколения, или клоны, полученные из таких клеток, оказываются, таким образом, маркированы, и их анализ может быть использован для картирования судеб отдельных клеток из любой части растения. Однако исследования при помощи клонального анализа развития листьев (Poethig, 1984a; Poethig and Sussex, 1985; Poethig et al., 1986) показывают, что этот метод не заменяет гистологических методов изучения развития растений. Для точной интерпретации клональных моделей «очень важно иметь четкое представление о гистологии и морфологии развития рассматриваемой системы» (Poethig, 1987). Рис. 5.11 Апексы побегов дурмана (Datura) из диплоидного растения (слева сверху) и периклинальных химер. Число наборов хромосом указано под каждым изображением: первое число из трех характеризует первый слой туники, второе — второй слой туники, третье — инициальный слой корпуса. Эти три слоя обычно обозначают L1, L2 и L3, соответственно. Октоплоидные клетки самые большие, их ядра закрашены черным цветом; тетраплоидные клетки немного меньше, их ядра обозначены точками; диплоидные клетки самые маленькие, их ядра изображены белыми кругами. Хромосомные характеристики туники сохраняются только в соответствующих слоях, и их производных (клетки делятся антиклинально); характеристики инициального слоя передаются прилежащим слоям (клетки делятся в разных плоскостях). (Satina et al., 1940.) 138 Анатомия растений Эзау Рис. 5.12 Клоны в субэпидермальном слое листа табака (Nicotiana tabacum), сформировавшиеся до инициации листовой пластинки (ось = 100 мкм). На этой стадии клоны обычно ограничены либо верхним (показаны черным цветом), либо нижним (показаны серым цветом) субэпидермальным слоем. Ни один из клонов не распространяется от кромки до срединной жилки. (С изменениями из Poethig, 1984b. In: Pattern Formation. Macmillan. © 1984. Воспроизведено с разрешения McGraw-Hill Companies.) Генная инженерия значительно расширила наши знания о развитии растений Свойства растений определяются в первую очередь генами. Достижения в области секвенирования ДНК позволили определять последовательность нуклеотидов целых геномов, что привело к возникновению новой науки — геномики. Геномика включает в себя изучение содержания, структуры и функции целых геномов (Grotewold, 2004). Первое растение, геном которого был полностью секвенирован, — это арабидопсис (Arabidopsis thaliana) (Arabidopsis Genome Initiative, 2000). Недавно завершено и секвенирование генома риса (Oryza sativa) (International Rice Genome Sequencing Project, 2005). Наиболее общая цель геномики — определение генов, их экспрессии при разных условиях, их функций и функций их белковых продуктов. Как определяют функции гена? Достаточно успешным методом служит выявление мутаций, имеющих видимые, или фенотипические, проявления в развитии растений. На наличие таких мутаций были проверены большие популяции обработанных мутагеном растений арабидопсиса. Разрабатываются также коллекции мутан- тов, у которых гены инактивированы вставкой большого фрагмента ДНК, например Т-ДНК бактерии Agrobacterium tumefaciens (Bevan, 2002). У подобных, так называемых нокаут-мутантов, у каждого из которых инактивирован ген, ищут изменения в фенотипе или определяют, как они функционируют в тех или иных условиях. При появлении любых изменений прослеживают, какая последовательность мутировала. У арабидопсиса были идентифицированы гены, отвечающие за основные процессы эмбриогенеза (Laux and Jürgens, 1994), формирование и сохранение апикальной меристемы (Bowman and Eshed, 2000; Doerner, 2000b; Haecker and Laux, 2001), а также за образование цветка и развитие его органов (Theiben and Saedler, 1999). Между первичным действием генов и их окончательной экспрессией происходит ряд процессов. Объяснение первичного действия генов при дифференцировке следует искать на молекулярном уровне, который включает активацию и репрессию генов, транскрипцию (синтез матричной РНК по отрезку одной цепи двуцепочечной спирали ДНК) и трансляцию (синтез полипептида на основе нуклеотидной последовательности мРНК). Разница между многими типами клеток многоклеточного организма представляет собой результат избирательной экспрессии генов, то есть экспрессируются и транскрибируются в мРНК только определенные гены. В результате белки, ответственные за клеточную дифференцировку, синтезируются выборочно. В данной клетке одни гены экспрессируются постоянно, другие только в том случае, если необходимы их продукты, а третьи и вовсе не экспрессируются. Механизмы, контролирующие экспрессию генов — «включающие» и «выключающие» различные гены, — в совокупности называются генной регуляцией. Полярность играет ключевую роль в формировании биологических структур и связана с наличием градиентов Полярность определяет ориентацию различных активностей в пространстве и необходима при формировании биологических структур (Sachs, 1991). Полярность проявляется в самом начале жизни растения, в яйцеклетке: ее ядро располагается на халазальном конце, а большая вакуоль — на микропильном конце, поэтому развитие зародыша из зиготы биполярно. Позже полярность выражается в разделении растения на корневую часть и побег, а также она проявляется в различных процессах на клеточном уровне (Grebe et al., 2001). Трансплантационные исследования (Gulline, 1960) и исследования культур тканей (Wetmore and Sorokin, 1955) показывают, что полярность проявляется не только в целом растении, но и в его частях, даже если они Меристемы и дифференцировка 139 Рис. 5.13 Первые 10 листьев главного побега растения картофеля (Solanum tuberosum). Листья меняют форму от простой к перистосложной. (0,1.) (McCauley and Evert, 1988.) изолированы от растения. Знакомое всем явление — полярность стеблей. Например, у растений, которые размножаются черенками, корни образуются в нижней части стебля, а листья и почки — в верхней части. Полярность нельзя изменить, пересаживая черенок нижней частью вверх. Стабильность полярности была отчетливо продемонстрирована в эксперименте с центрифугированием дифференцирующихся спор папоротника (Bassel and Miller, 1982). Нормальному первому делению споры оноклеи чувствительной (Onoclea sensibilis) предшествует миграции ядра от центра эллипсоидальной споры к одному из его концов, после чего следует асимметричное деление. Большая клетка образует протонему, а маленькая развивается в ризоид. Центрифугирование спор не изменяет эту схему деления, хотя содержимое спор смещается и расслаивается. Асимметричное деление подавляется только в том случае, когда центрифугирование происходит непосредственно перед или во время митоза или цитокинеза. Примером полярного поведения отдельных клеток в целом растении служат неравные деления, в результате которых образуются физиологически, а зачастую и морфологически различные дочерние клетки (Gallagher and Smith, 1997). В эпидермисе некоторых корней после неравного деления из меньших клеток образуются корневые волоски. Перед делением большая часть цитоплазмы, богатой органеллами, скапливается либо в проксимальном (конец, обращенный к кончику корня), либо в дистальном конце клетки. Ядро мигрирует в том же направлении, а затем делится. Образующаяся клеточная пластинка отделяет маленькую клетку — будущий корневой волосок — от более длинной эпидермальной клетки, которая не образует волосок (Sinnott, 1960). Между этими двумя клетками обнаруживаются также и биохимические различия (Avers and Grimm, 1959). Предполагается, что неравное деление связано с поляризацией цитоплазмеы, так как нет никаких доказательств неравномерного распределения хромосомного материала (Stebbins and Jain, 1960). Полярность связана также с наличием градиентов: различия между разными полюсами оси растения проявляются постепенно. Физиологические градиенты выражаются, например, в скоростях тех или иных метаболических процессов, в концентрации ауксинов, в содержании сахара в проводящей системе. Существуют также градиенты в анатомической дифференцировке и в развитии внешних признаков (Prat, 1948, 1951). В области перехода между корнем и стеблем наблюдаются промежуточные анатомические и гистологические черты. Дифференцировка про- 140 Анатомия растений Эзау изводных меристемы обычно тоже происходит плавно, а в соседних, но различных тканях могут быть разные градиенты. Во внешнем виде растений плавная дифференцировка проявляется в изменении формы листьев вдоль оси, от обычно меньших и более простых молодых к более сложным взрослым формам (рис. 5.13). В дальнейшем, после начала репродуктивной стадии, постепенно вновь начинают появляться меньшие листья, которые в итоге становятся прицветниками соцветий, покрывающими части соцветия или отдельные цветки. Клетки растений дифференцируются в соответствии со своим положением Хотя клеточная дифференцировка контролируется экспрессией генов, судьба растительной клетки (к какому конкретно типу будет относиться клетка) определяется ее окончательным местоположением в развивающемся органе. Несмотря на то что в растении могут формироваться разные отчетливо различимые линии клеток, как, например, в корне, судьбу клетки определяет ее позиция, а не происхождение. Представление о том, что функции клетки в многоклеточном организме достаточно рано определяются ее положением в этом организме, восходит ко второй половине ХIХ в. (Vöchting, 1878, с. 241). Однако подтверждение этой гипотезы было получено только в начале 1970-х гг., когда отмеченные у химер случайные клеточные смещения показали, что судьба клеток в стебле и листьях даже на поздних стадиях развития определяется позицией, а не происхождением (Stewart and Burk, 1970). С тех пор на основе анализа генетических мозаик накопилось множество убедительных доказательств, что положение клетки более важно для дифференцировки, чем ее клональное происхождение (Irish, 1991; Szymkowiak and Sussex, 1996; Kidner et al., 2000). Если недифференцированные клетки перемещаются со своей первоначальной позиции, они будут дифференцироваться в соответствии со своим новым положением, не оказывая никакого влияния на организацию растения (Tilney-Bassett, 1986). Эксперименты с лазерным удалением кончиков корней арабидопсиса (van den Berg et al., 1995) также показали, что удаленные клетки могут быть заменены на клетки из других линий, дифференцирующиеся в соответствии с их новой позицией. Поскольку судьба клеток растений зависит от их позиции внутри растения, очевидно, что клетки должны иметь возможность сообщаться друг с другом, то есть обмениваться информацией о местоположении. Было показано, что такая информация играет важную роль в дифференцировке фотосинтетических типов клеток в листьях кукурузы (Langdale et al., 1989), в расположении трихом в эпидермисе листьев арабидопсиса (Larkin et al., 1996), в поддержании баланса между разными типами клеток в апикальных меристемах побегов и корней арабидопсиса (Scheres and Wolkenfelt, 1998; Fletcher and Meyerowitz, 2000; Irish and Jenik, 2001). Механизм передачи информации от клетки к клетке в растениях еще предстоит выяснить. В некоторых сигнальных процессах в растениях задействованы трансмембранные рецептор-подобные киназы (Irish and Jenik, 2001), в других используются плазмодесмы (см. главу 4) (Zambryski and Crawford, 2000). ГОРМОНЫ РАСТЕНИЙ Гормоны растений, или фитогормоны, это химические сигналы, которые играют важную роль в регуляции роста и развития, поэтому также рассмотрены в этой книге (Davies, P. J., 2004; Taiz and Zeiger, 2002; Crozier et al., 2000; Weyers and Paterson, 2001). Термин «гормон» (от греч. «орман» — побуждать) был заимствован из физиологии животных. Однако одна из основных особенностей животных гормонов — проявление биологической активности на расстоянии от того места, где они синтезируются, — не относится в равной степени ко всем растительным гормонам. Наряду с фитогормонами, которые образуются в одной ткани и направляются в другие, где и вызывают определенные физиологические реакции, существуют гормоны, которые действуют в пределах той ткани, где они синтезируются. В обоих случаях фитогормоны помогают координировать рост и развитие, действуя как химические посредники между клетками. Растительные гормоны имеют множественную биологическую активность. Некоторые обладают не стимулирующим, а подавляющим действием. Ответ на конкретный гормон зависит не только от его химической структуры, но и от того, как ее «читает» ткань-мишень. Один и тот же гормон может вызывать различные реакции в разных тканях или этапах развития одной и той же ткани. Некоторые растительные гормоны способны влиять на биосинтез других или на передачу сигнала от другого гормона. Тканям может требоваться разное количество гормонов — такие особенности называют различиями в чувствительности. Таким образом, интенсивность гормональных сигналов зависит от концентрации гормона и от чувствительности к уже имеющимся гормонам. Традиционно наибольшее внимание привлекают пять классов растительных гормонов: ауксины, цитокинины, этилен, абсцизовая кислота и гибберелины (Kende and Zeevaart, 1997). Очевидно, однако, что растениями используются и дополнительные химические сигналы (Kende and Zeevaart, 1997), в том числе брассиностероиды (природные полигидроксистероиды), найденные Меристемы и дифференцировка во многих растениях и необходимые для нормального роста большинства растительных тканей; салициловая кислота (фенольное соединение со структурой, похожей на аспирин), производство которой связано с устойчивостью к болезням и реакцией сверхчувствительности; жасмонаты (класс соединений, известных как оксилипины), играющие важную роль в регуляции прорастания семян, роста корней, накопления запасного белка и синтеза защитных белков; системин (полипептид, состоящий из 18 аминокислот), который секретируется поврежденными клетками и затем направляется по флоэме к верхним, неповрежденным листьям, активизируя химические средства защиты от травоядных животных (это явление называется приобретенной системной устойчивостью) (Hammond-Kosack and Jones, 2000); полиамины (низкомолекулярные основные вещества), необходимые для роста и развития и влияющие на процессы митоза и мейоза; газообразный оксид азота (NO) — сигнальное вещество при гормональном и защитном ответах. NO может подавлять переход к цветению у арабидопсиса (He, Y., et al., 2004). Все гормоны взаимодействуют друг с другом: фактически нормальный рост и развитие растений регулируются не отдельными ростовыми веществами, а взаимным влиянием и балансом между многими соединениями. В следующих параграфах рассмотрены некоторые характерные черты каждой из традиционных групп растительных гормонов. Ауксины Главный природный ауксин — индолил-3уксусная кислота (ИУК). ИУК синтезируется, главным образом, в листовых примордиях и молодых листьях и вовлечен во многие процессы развития растений, включая общую полярность побегово-корневой оси растения, которая устанавливается в ходе эмбриогенеза. Эта структурная полярность прослеживается в однонаправленном транспорте ИУК в растении. Полярный транспорт ауксина идет от клетки к клетке через специфичные мембраносвязанные вносящие и выносящие переносчики (Steinmann et al., 1999; Friml et al., 2002; Marchant et al., 2002; Friml, 2003; Vogler and Kuhlemeier, 2003). Устойчивый транспорт ИУК из листьев вниз по стеблю образует поток ауксина в узких рядах клеток и приводит к образованию непрерывных тяжей проводящей ткани (Aloni, 1995; Berleth and Mattsson, 2000; Berleth et al., 2000) — так называемая канализационная гипотеза Сакса (Sachs; 1981). И в побегах, и в корнях полярный транспорт всегда базипетальный — от верхушки побега и листьев вниз по стеблю и от кончика корня к его основанию (месту соединения корня и побега). Скорость полярного транспорта ауксина — от 5 141 до 20 см в час — выше, чем скорость пассивной диффузии. Недавно было обнаружено также, что, в дополнение к полярному транспорту ауксина, большая часть синтезированной в зрелых листьях ИУК, по-видимому, направляется неполярно по флоэме на значительные расстояния по всему растению, причем в концентрациях, значительно превышающих концентрации при полярном транспорте. Об этом факте свидетельствуют сравнительно высокие концентрации свободной ИУК, обнаруженные в соке ситовидных трубок клещевины (Ricinus communis) (Baker, 2000). Дополнительные исследования показали, что у арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) вносящий переносчик ауксина участвует в заполнении флоэмы в листьях и разгрузки в корнях (Swarup et al., 2001; Marchant et al., 2002), дополнительно подтверждая возможность транспорта ауксина по флоэме. В растениях, способных к вторичному росту, транспорт ауксина происходит также в слое сосудистого камбия (Sundberg et al., 2000). Исследование, сочетавшее молекулярные технологии и методы определения локализации ауксина (Aloni et al., 2003), позволило создать модель распределения синтеза свободного ауксина в развивающихся листьях арабидопсиса (рис. 5.14). Первыми важными участками продукции значительного количества свободного ауксина служат прилистники. В развивающихся листовых пластинках основные места синтеза ИУК — гидатоды, сначала находящиеся на кончиках пластинки, а затем располагающиеся вдоль кромок. Трихомы и клетки мезофилла — вторичные участки продукции свободного ауксина. По мере развития пластинки места синтеза ИУК сдвигаются от удлиняющегося кончика базипетально вдоль расширяющихся краев в центральную область. Упорядоченные перемещения участков синтеза свободного ауксина предположительно контролируют дифференцировку проводящей ткани в листе и жилкование, активная продукция ауксина в гидатодах стимулирует дифференцировку центральной жилки и вторичных пучков, а низкое содержание ауксинов в пластинке и, в частности, в трихомах вызывает дифференцировку окончаний третичных и четвертичных жилок. Результаты этого исследования согласуются с гипотезой о жилковании листа, предложенной для объяснения гормонального контроля дифференцировки проводящей системы в листьях двудольных (Aloni, 2001). В развивающихся листьях арабидопсиса был идентифицирован ген, названный VASCULAR HIGHWAY1 (VH1), экспрессия которого специфична для прососудистых/прокамбиальных клеток (Clay and Nelson, 2002). Характер экспрессии VH1 соответствует формированию жилок в развивающихся листьях и, как отмечается (Clay and Nelson, 2002), согласуется с гипотезой о том, что 142 Анатомия растений Эзау Рис. 5.14 Постепенные изменения мест (показаны пятнами) и концентраций (показаны размерами пятен) продукции свободного ауксина (ИУК) при развитии примордия листа арабидопсиса (Arabidopsis thaliana). А — первоначальная продукция ИУК происходит в прилистниках (П). Б–Г — стрелки указывают направление базипетального полярного транспорта свободного ауксина в пластинке, спускающейся от дифференцирующихся гидатод; Г, Д — острия стрелок показывают места вторичного синтеза ИУК в пластинке. Экспериментальные данные свидетельствуют о том, что, хотя центральная жилка развивается акропетально (Б), она индуцируется базипетальным полярным потоком ИУК. (Aloni, 2004, Fig. 1. © 2004, с разрешения Springer Science and Business Media.) дифференцировка проводящей ткани основана на продукции и распределении ауксина (Sachs, 1981). Экспериментально подтверждена также роль полярного транспорта ауксина в образовании сосудов в листьях риса (Oryza sativa) (Scarpella et al., 2002). Предполагается, что ген риса Oshox1, который экспрессируется в прокамбиальных клетках (Scarpella et al., 2000), способствует определению судьбы прокамбиальных клеток, увеличивая проводимость ауксина (Scarpella и соавт., 2002). Ауксины координируют множество процессов развития на разных уровнях во всем организме растения (Berleth and Sachs, 2001). Ауксин регулирует деление, рост и дифференцировку клеток (Chen, 2001; Ljung et al., 2001; Friml, 2003). В листьях арабидопсиса высокий уровень ИУК сочетается с активным делением клеток. Делящаяся ткань мезофилла содержит в десять раз большее количество ИУК, чем ткань, растущая исключительно растяжением. Хотя самый высокий уровень синтеза ИУК свойствен молодым листьям, все другие части молодых растений арабидопсиса — в том числе семядоли, листья, растущие расширением, и корни — также способны синтезировать ИУК de novo (Ljung и соавт., 2001). Градиент ауксинов, образующийся при полярном транспорте, обеспечивает важные сигналы при эмбриогенезе (Hobbie et al., 2000; Berleth, 2001; Hamann, 2001 ), образовании жилок в ли- стьях (Mattsson et al., 1999; Aloni et al., 2003), формировании боковых органов побегов и корней (Reinhardt et al., 2000; Casimiro et al., 2001; Paquette and Benfey, 2001; Scarpella et al., 2002; Bhalerao et al., 2002). Ауксин участвует в реакциях гравитропизма и фототропизма (Marchant et al., 1999; Rashotte et al., 2001; Muday, 2001; Parry et al., 2001), в организации и поддержании апикальных меристем побегов и корней (Sachs, 1993; Sabatini et al., 1999; Doerner, 2000a, b; Kerk et al., 2000). Вместе с этиленом ауксин играет важную роль в развитии корневых волосков у арабидопсиса (Rahman et al., 2002). Другие примеры активности ауксина — это подавление развития пазушных почек как часть явления апикального доминирования и замедление опадения листьев. Цитокинины Цитокинины в сочетании с ауксином способствуют клеточному делению, за что и получили свое название. Цитокинины транспортируются по ксилеме из корней, которые служат их источником, в побеги (Letham, 1994). Среди регуляторных функций синтезируемых корнем цитокининов — вывод боковых почек из состояния покоя, в противоположность ауксину, который подавляет рост боковых почек. Однако результаты экспериментов с трансгенными растениями, в которых контролировался системный и локальный синтез Меристемы и дифференцировка цитокининов (см. обзор Schmülling, 2002), указывают на то, что для вывода почек из состояния покоя необходимы цитокинины, синтезированные локально, а не в корне. Скорее всего, роль корневых цитокининов заключается в передаче в стебли и корни информации о минеральном (в частности, азотном) питании (Sakakibara et al., 1998; Yong et al., 2000). Цитокинин, производимый в корневом чехлике, вовлечен в начальные гравитропические реакции корней арабидопсиса (Aloni et al., 2004). Цитокинины играют важную роль в формировании прососудистой ткани в эмбриогенезе (Mähönen et al., 2000), в регуляции активности меристем и роста органов в постэмбриональном развитии (Coenen and Lomax, 1997). Цитокинины служат активаторами развития побегов и одновременно ингибиторами развития корневой системы (Werner et al., 2001). Этилен Простой углеводород этилен (H2C=CH2) синтезируется практически во всех частях семенных растений (Mattoo and Suttle, 1991). Будучи газообразным, из мест его синтеза он перемещается за счет диффузии. Скорость продукции этилена различается в зависимости от ткани растения и стадии развития. Важными участками синтеза этилена служат апексы побегов проростков, а также узлы стеблей, которые производят значительно больше этилена, чем междоузлия (в пересчете на одинаковый вес). Продукция этилена увеличивается при опадении листьев и во время созревания некоторых фруктов. При созревании авокадо, томатов и таких плодов, как яблоки и груши, значительно усиливается клеточное дыхание. Эта фаза называется климактерической, а такие плоды — климактерическими плодами. В этих плодах повышение синтеза этилена предшествует многим процессам при созревании и служит их причиной. Увеличение продукции этилена также происходит в большинстве тканей в ответ на биотические (болезни, повреждения насекомыми) и абиотические (наводнения, температуры, засуха) стрессы (Lynch and Brown, 1997). Как упоминалось выше, лизогенное формирование аэренхимы — опосредованный этиленом ответ на затопление (Grichko and Glick, 2001). Этилен часто вызывает ответ, противоположный действию ауксина. В то время как ауксин предотвращает опадение листьев, этилен способствует этому процессу. Производство этилена в зонах опада регулируется ауксином. В большинстве видов растений этилен подавляет удлинение клеток (Abeles и др., 1992.), в то время как ауксин этому способствует. Однако у некоторых полуводных видов — лютика ядовитого (Ranunculus sceleratus), (Callitriche platycarpa), болотника короткоплодного (Nymphoides peltata), глубоко- 143 водного риса (Oryza sativa) — этилен вызывает быстрый рост стебля. Абсцизовая кислота Абсцизовая кислота (АБК) — не вполне правильное название для данного соединения. Изначально предполагалось, что она регулирует опадение листьев (англ. abscission), но теперь известно, что этот процесс в действительности вызывается этиленом. АБК синтезируется почти во всех клетках, содержащих амилопласты или хлоропласты, следовательно, она обнаруживается во всех живых тканях от кончика корня до верхушки побега (Milborrow, 1984). АБК транспортируется и по ксилеме, и по флоэме, хотя, как правило, во флоэме ее гораздо больше. АБК синтезируется в корнях в ответ на нехватку воды и перемещается вверх по ксилеме к листьям, где может стимулировать закрытие устьиц (глава 9) (Davies and Zhang, 1991). Уровень АБК повышается на ранних стадиях развития семян многих видов растений, способствуя производству в семенах запасных белков (Koornneef et al., 1989) и предотвращая преждевременное прорастание. Выход многих семян из состояния покоя сочетается со снижением в них уровня АБК. Гиббереллины Гиббереллины — это тетрациклические дитерпеноиды. Известно более 125 гиббереллинов, но лишь немногие из них обладают биологической активностью. Самые высокие уровни гиббереллинов обнаруживаются в развивающихся семенах и плодах. В проростках гороха местами синтеза гиббереллинов служат молодые, активно растущие почки, листья и верхние междоузлия проростков (Coolbaugh, 1985; Sherriff et al., 1994). Гиббереллины, синтезируемые в побеге, могут транспортироваться по флоэме в весь организм растения. Гибберелины имеют ярко выраженное действие на рост стеблей и листьев — они стимулируют и деление клеток, и их удлинение. Влияние гиббереллинов на рост стебля наиболее ярко проявляется на многих карликовых растениях: при лечении гиббереллинами такие растения становятся неотличимы от нормальных, немутантных растений, что указывает на неспособность мутантов синтезировать гиббереллины, необходимые для роста. Карликовый мутант арабидопсиса gal-3 (Zeevaart and Talon, 1992) иллюстрирует несколько эффектов дефицита гиббереллинов. В дополнение к карликовости, такие растения имеют более темные листья и более кустисты. Также у gal-3 наблюдается задержка цветения и стерильность мужских цветков, кроме того, не прорастают семена. Однако при добавлении гиббереллинов восстанавливаются все признаки дикого типа. 144 Анатомия растений Эзау Исследования, проведенные на табаке и горохе, показывают, что для нормального биосинтеза гиббереллина-1 в стеблях необходима ИУК из верхушечной почки (Ross et al., 2002). Гиббереллин-1 может быть единственным гиббереллином, регулирующим удлинение стебля. Удлинение, индуцированное гиббереллином-1, как правило, сопровождается увеличением содержания ИУК. Гиббереллины контролируют широкий спектр процессов развития растений (Richards et al., 2001). Они необходимы для нормального роста корней гороха (Yaxley et al., 2001), для развития семян и для роста пыльцевой трубки у арабидопсиса (Singh et al., 2002), для прорастания семян некоторых видов растений (Yamaguchi and Kamiya, 2002). У многих видов семенных растений гибберелллины могут заменить холод или свет, необходимые для вывода семян из состояния покоя и прорастания. Как упоминалось ранее, в зерновых растениях гиббереллины регулируют образование и секрецию фермента -амилазы, гидролизующей крахмал, запасенный в эндосперме. Гиббереллины могут также служить сигналом для цветения растений длинного дня (King et al., 2001) и двулетников без соответствующего воздействия холода или света. ЛИТЕРАТУРА К ГЛАВЕ 5 ABELES, F. B., P. W. MORGAN, and M. E. SALTVEIT Jr. 1992. Ethylene in Plant Biology, 2nd ed. Academic Press, San Diego. ALONI, R. 1995. The induction of vascular tissues by auxin and cytokinin. In: Plant Hormones: Physiology, Biochemistry and Molecular Biology, 2nd ed., pp. 531–546, P. J. Davies, ed. Kluwer Academic, Dordrecht. ALONI, R. 2001. Foliar and axial aspects of vascular differentiation: Hypotheses and evidence. J. Plant Growth Regul. 20, 22–34. ALONI, R. 2004. The induction of vascular tissue by auxin. In: Plant Hormones—Biosynthesis, Signal Transduction, Action!, 3rd ed., pp. 471–492, P. J. Davies, ed. Kluwer Academic, Dordrecht. ALONI, R., K. SCHWALM, M. LANGHANS, and C. I. ULLRICH. 2003. Gradual shifts in sites of free-auxin production during leafprimordium development and their role in vascular differentiation and leaf morphogenesis in Arabidopsis. Planta 216, 841–853. ALONI, R., M. LANGHANS, E. ALONI, and C. I. ULLRICH. 2004. Role of cytokinin in the regulation of root gravitropism. Planta 220, 177–182. ARABIDOPSIS GENOME INITIATIVE, THE. 2000. Analysis of the genome sequence of the flowering plant Arabidopsis thaliana. Nature 408, 796–815. AVERS, C. J., and R. B. GRIMM. 1959. Comparative enzyme differentiations in grass roots. II. Peroxidase. J. Exp. Bot. 10, 341–344. BAILEY, I. W. 1944. The development of vessels in angiosperms and its significance in morphological research. Am. J. Bot. 31, M421–428. BAKER, D. A. 2000. Vascular transport of auxins and cytokinins in Ricinus. Plant Growth Regul. 32, 157–160. BANNAN, M. W. 1950. The frequency of anticlinal divisions in fusiform cambial cells of Chamaecyparis. Am. J. Bot. 37, 511–519. BANNAN, M. W. 1951. The reduction of fusiform cambial cells in Chamaecyparis and Thuja. Can. J. Bot. 29, 57–67. BANNAN, M. W. 1956. Some aspects of the elongation of fusiform cambial cells in Thuja occidentalis L. Can. J. Bot. 34, 175–196. BANNAN, M. W., and B. E. WHALLEY. 1950. The elongation of fusiform cambial cells in Chamaecyparis. Can. J. Res., Sect. C 28, 341–355. BÁRÁNY, I., P. GONZÁLEZ-MELENDI, B. FADÓN, J. MITYKÓ, M. C. RISUEÑO, and P. S. TESTILLANO. 2005. Microspore-derived embryogenesis in pepper (Capsicum annuum L.): Subcellular rearrangements through development. Biol. Cell 97, 709–722. BASSEL, A. R., and J. H. MILLER. 1982. The effects of centrifugation on asymmetric cell division and differentiation of fern spores. Ann. Bot. 50, 185–198. BEERS, E. P., and J. M. MCDOWELL. 2001. Regulation and execution of programmed cell death in response to pathogens, stress and developmental cues. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 561–567. BEEVERS, L. 1976. Senescence. In: Plant Biochemistry, 3rd ed., pp. 771–794, J. Bonner and J. E. Varner, eds. Academic Press, New York. BERLETH, T. 2001. Top-down and inside-out: Directionality of signaling in vascular and embryo development. J. Plant Growth Regul. 20, 14–21. BERLETH, T., and J. MATTSSON. 2000. Vascular development: Tracing signals along veins. Curr. Opin. Plant Biol. 3, 406–411. BERLETH, T., and T. SACHS. 2001. Plant morphogenesis: Longdistance coordination and local patterning. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 57–62. BERLETH, T., J. MATTSSON, and C. S. HARDTKE. 2000. Vascular continuity and auxin signals. Trends Plant Sci. 5, 387–393. BEVAN, M. 2002. Genomics and plant cells: Application of genomics strategies to Arabidopsis cell biology. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B 357, 731–736. BHALERAO, R. P., J. EKLÖF, K. LJUNG, A. MARCHANT, M. BENNETT, and G. SANDBERG. 2002. Shoot-derived auxin is essential for early lateral root emergence in Arabidopsis seedlings. Plant J. 29, 325–332. BLAU, H. M., T. R. BRAZELTON, and J. M. WEIMANN. 2001. The evolving concept of a stem cell: Entity or function? Cell 105, 829–841. BOWMAN, J. L., and Y. ESHED. 2000. Formation and maintenance of the shoot apical meristem. Trends Plant Sci. 5, 110–115. Меристемы и дифференцировка BUCHANAN-WOLLASTON, V. 1997. The molecular biology of leaf senescence. J. Exp. Bot. 48, 181–199. CASIMIRO, I., A. MARCHANT, R. P. BHALERAO, T. BEECKMAN, S. DHOOGE, R. SWARUP, N. GRAHAM, D. INZÉ, G. SANDBERG, P. J. CASERO, and M. BENNETT. 2001. Auxin transport promotes Arabidopsis lateral root initiation. Plant Cell 13, 843–852. CHANANA, N. P., V. DHAWAN, and S. S. BHOJWANI. 2005. Morphogenesis in isolated microspore cultures of Brassica juncea. Plant Cell Tissue Org. Cult. 83, 169–177. CHEADLE, V. I. 1937. Secondary growth by means of a thickening ring in certain monocotyledons. Bot. Gaz. 98, 535–555. CHEN, J.-G. 2001. Dual auxin signaling pathways control cell elongation and division. J. Plant Growth Regul. 20, 255–264. CLAY, N. K., and T. NELSON. 2002. VH1, a provascular cellspecific receptor kinase that influences leaf cell patterns in Arabidopsis. Plant Cell 14, 2707–2722. CLINE, M. G. 1997. Concepts and terminology of apical dominance. Am. J. Bot. 84, 1064–1069. CLINE, M. G. 2000. Execution of the auxin replacement apical dominance experiment in temperate woody species. Am. J. Bot. 87, 182–190. COENEN, C., and T. L. LOMAX. 1997. Auxin-cytokinin interactions in higher plants: Old problems and new tools. Trends Plant Sci. 2, 351–356. COOLBAUGH, R. C. 1985. Sites of gibberellin biosynthesis in pea seedlings. Plant Physiol. 78, 655–657. COTTIGNIES, A. 1977. Le nucléole dans le point végétatif dormant et non dormant du Fraxinus excelsior L. Z. Pflanzenphysiol. 83, 189–200. CREELMAN, R. A., and J. E. MULLET. 1997. Oligosaccharins, brassinolides, аnd jasmonates: Nontraditional regulators of plant growth, development, and gene expression. Plant Cell 9, 1211–1223. CROZIER, A., Y. KAMIYA, G. BISHOP, and T. YOKOTA. 2000. Biosynthesis of hormones and elicitor molecules. In: Biochemistry and Molecular Biology of Plants, pp. 850–929, B. B. Buchanan, W. Gruissem, and R. L. Jones, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. D’AMATO, F. 1998. Chromosome endoreduplication in plant tissue development and function. In: Plant Cell Proliferation and Its Regulation in Growth and Development, pp. 153–166, J. A. Bryant and D. Chiatante, eds. Wiley, New York. DANGL, J. L., R. A. DIETRICH, and H. THOMAS. 2000. Senescence and programmed cell death. In: Biochemistry and Molecular Biology of Plants, pp. 1044–1100, B. B. Buchanan, W. Gruissem, and R. L. Jones, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. DAVIES, P. J., ed. 2004. Plant Hormones— Biosynthesis, Signal Transduction, Action!, 3rd ed. Kluwer Academic, Dordrecht. 145 DAVIES, W. J., and J. ZHANG. 1991. Root signals and the regulation of growth and development of plants in drying soil. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 42, 55–76. DERMEN, H. 1953. Periclinal cytochimeras and origin of tissues in stem and leaf of peach. Am. J. Bot. 40, 154–168. DOERNER, P. 2000a. Root patterning: Does auxin provide positional cues? Curr. Biol. 10, R201– R203. DOERNER, P. 2000b. Plant stem cells: The only constant thing is change. Curr. Biol. 10, R826– R829. DREW, M. C., C.-J. HE, and P. W. MORGAN. 2000. Programmed cell death and aerenchyma formation in roots. Trends Plant Sci. 5, 123–127. DYER, A. F. 1976. Modifications and errors of mitotic cell division in relation to differentiation. In: Cell Division in Higher Plants, pp. 199–249, M. M. Yeoman, ed. Academic Press, London. EDGAR, B. A., and T. L. ORR-WEAVER. 2001. Endoreplication cell cycles: More for less. Cell 105, 297–306. ESAU, K. 1965. Vascular Differentiation in Plants. Holt, Reinhart and Winston, New York. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. FATH, A., P. BETHKE, J. LONSDALE, R. MEZAROMERO, and R. JONES. 2000. Programmed cell death in cereal aleurone. Plant Mol. Biol. 44, 255– 266. FINK, S. 1999. Pathological and Regenerative Plant Anatomy. Encyclopedia of Plant Anatomy, Band 14, Teil 6. Gebrüder Borntraeger, Berlin. FLETCHER, J. C., and E. M. MEYEROWITZ. 2000. Cell signaling within the shoot meristem. Curr. Opin Plant Biol. 3, 23–30. FRIML, J. 2003. Auxin transport—Shaping the plant. Curr. Opin. Plant Biol. 6, 7–12. FRIML, J., E. BENKOVÁ, I. BLILOU, J. WISNIEWSKA, T. HAMANN, K. LJUNG, S. WOODY, G. SANDBERG, B. SCHERES, G. JÜRGENS, and K. PALME. 2002. AtPIN4 mediates sink-driven auxin gradients and root patterning in Arabidopsis. Cell 108, 661–673. FUCHS, E., and J. A. SEGRE. 2000. Stem cells: A new lease on life. Cell 100, 143–155. FUCHS, M. C. 1968. Localisation des divisions dos le méristème des feuilles des Lupinus albus L., Tropaeolum peregrinum L., Limonium sinyatum (L.) Miller et Nemophila maculata Benth. C. R. Acad. Sci., Paris, Sér. D 267, 722–725. FUKUDA, H. 1997. Programmed cell death during vascular system formation. Cell Death Differ. 4, 684–688. GALLAGHER, K., and L. G. SMITH. 1997. Asymmetric cell division and cell fate in plants. Curr. Opin. Cell Biol. 9, 842–848. GALLAGHER, K., and L. G. SMITH. 2000. Roles of polarity and nuclear determinants in specifying 146 Анатомия растений Эзау daughter cell fates after an asymmetric cell division in the maize leaf. Curr. Biol. 10, 1229–1232. GAUTHERET, R. J. 1977. La Culture des tissus et des cellules des végétaux: Résultats généraux et réalisations pratiques. Masson, Paris. GEIER, T., and H. W. KOHLENBACH. 1973. Entwicklung von Embryonen und embryogenem Kallus aus Pollenkörnern von Datura meteloides und Datura innoxia. Protoplasma 78, 381–396. GIRIDHAR, G., and M. J. JAFFE. 1988. Thigmomorphogenesis: XXIII. Promotion of foliar senescence by mechanical perturbation of Avena sativa and four other species. Physiol Plant. 74, 473–480. GRBIC´, V., and A. B. BLEECKER. 1995. Ethylene regulates the timing of leaf senescence in Arabidopsis. Plant J. 8, 595–602. GREBE, M., J. Xu, and B. SCHERES. 2001. Cell axiality and polarity in plants—Adding pieces to the puzzle. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 520–526. GREEN, P. B. 1969. Cell morphogenesis. Annu. Rev. Plant Physiol. 20, 365–394. GREEN, P. B. 1976. Growth and cell pattern formation on an axis: Critique of concepts, terminology, and modes of study. Bot. Gaz. 137, 187–202. GREENBERG, J. T. 1996. Programmed cell death: A way of life for plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 93, 12094–12097. GREENBERG, J. T. 1997. Programmed cell death in plant-pathogen interactions. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 48, 525–545. GRICHKO, V. P., and B. R. GLICK. 2001. Ethylene and flooding stress in plants. Plant Physiol. Biochem. 39, 1–9. GRIGA, M. 1999. Somatic embryogenesis in grain legumes. In: Advances in Regulation of Plant Growth and Development, pp. 233–249, M. Strnad, P. Pecˇ, and E. Beck, eds. Peres Publishers, Prague. GROTEWOLD, E., ed. 2004. Plant Functional Genomics. Humana Press Inc., Totowa, NJ. GULLINE, H. F. 1960. Experimental morphogenesis in adventitious buds of flax. Aust. J. Bot. 8, 1–10. GUNAWARDENA, A. H. L. A. N., J. S. GREENWOOD, and N. G. DENGLER. 2004. Programmed cell death remodels lace plant leaf shape during development. Plant Cell 16, 60–73. HABERLANDT, G. 1914. Physiological Plant Anatomy. Macmillan, London. HAECKER, A., and T. LAUX. 2001. Cell-cell signaling in the shoot meristem. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 441–446. HALPERIN, W. 1969. Morphogenesis in cell cultures. Annu. Rev. Plant Physiol. 20, 395–418. HAMANN, T. 2001. The role of auxin in apical-basal pattern formation during Arabidopsis embryogenesis. J. Plant Growth Regul. 20, 292–299. HAMMOND-KOSACK, K., and J. D. G. JONES. 2000. Responses to plant pathogens. In: Biochemistry and Molecular Biology of Plants, pp. 1102–1156, B. B. Buchanan, W. Gruissem, and R. L. Jones, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. HANSON, J. B., and A. J. TREWAVAS. 1982. Regulation of plant cell growth: The changing perspective. New Phytol. 90, 1–18. HARRIS, H. 1974. Nucleus and Cytoplasm, 3rd. ed. Clarendon Press, Oxford. HE, C.-J., P. W. MORGAN, and M. C. DREW. 1996. Transduction of an ethylene signal is required for cell death and lysis in the root cortex of maize during aerenchyma formation induced by hypoxia. Plant Physiol. 112, 463–472. HE, Y., R.-H. TANG, Y. HAO, R. D. STEVENS, C. W. COOK, S. M. AHN, L. JING, Z. YANG, L. CHEN, F. GUO, F. FIORANI, R. B. JACKSON, N. M. CRAWFORD, and Z.-M. PEI. 2004. Nitric oxide represses the Arabidopsis floral transition. Science 305, 1968–1971. HEATH, M. C. 2000. Hypersensitive response-related death. Plant Mol. Biol. 44, 321–334. HERBERT, R. J., B. VILHAR, C. EVETT, C. B. ORCHARD, H. J. ROGERS, M. S. DAVIES, and D. FRANCIS. 2001. Ethylene induces cell death at particular phases of the cell cycle in the tobacco TBY-2 cell line. J. Exp. Bot. 52, 1615–1623. HOBBIE, L., M. MCGOVERN, L. R. HURWITZ, A. PIERRO, N. Y. LIU, A. BANDYOPADHYAY, and M. ESTELLE. 2000. The axr6 mutants of Arabidopsis thaliana define a gene involved in auxin response and early development. Development 127, 23–32. HUANG, F.-Y., S. PHILOSOPH-HADAS, S. MEIR, D. A. CALLAHAM, R. SABATO, A. ZELCER, and P. K. HEPLER. 1997. Increases in cytosolic Ca2+ in parsley mesophyll cells correlate with leaf senescence. Plant Physiol. 115, 51–60. HULBARY, R. L. 1944. The influence of air spaces on the threedimensional shapes of cells in Elodea stems, and a comparison with pith cells of Ailanthus. Am. J. Bot. 31, 561–580. HÜLSKAMP, M., S. MISÉRA, and G. JÜRGENS. 1994. Genetic dissection of trichome cell development in Arabidopsis. Cell 76, 555–566. HURKMAN, W. J. 1979. Ultrastructural changes of chloroplasts in attached and detached, aging primary wheat leaves. Am. J. Bot. 66, 64–70. IM, K.-H., D. J. COSGROVE, and A. M. JONES. 2000. Subcellular localization of expansin mRNA in xylem cells. Plant Physiol. 123, 463–470. INTERNATIONAL RICE GENOME SEQUENCING PROJECT. 2005. The map-based sequence of the rice genome. Nature 436, 793–800. IRISH, V. F. 1991. Cell lineage in plant development. Curr. Opin. Cell Biol. 3, 983–987. IRISH, V. F., and P. D. JENIK. 2001. Cell lineage, cell signaling and the control of plant morphogenesis. Curr. Opin. Gen. Dev. 11, 424–430. JACKSON, B. D. 1953. A Glossary of Botanic Terms, with Their Derivation and Accent, rev. and enl. 4th ed., J. B. Lippincott, Philadelphia. Меристемы и дифференцировка JAFFE, M. J. 1980. Morphogenetic responses of plants to mechanical stimuli or stress. BioScience 30, 239–243. JAIN, S. M., P. K. GUPTA, and R. J. NEWTON, eds. 1995. Somatic Embryogenesis in Woody Plants, vols. 1–6. Kluwer Academic, Dordrecht. JING, H.-C., J. HILLE, and P. P. DIJKWEL. 2003. Ageing in plants: Conserved strategies and novel pathways. Plant Biol. 5, 455–464. JONES, L. H. 1974. Factors influencing embryogenesis in carrot cultures (Daucus carota L.) Ann. Bot. 38, 1077–1088. JOUBÈS, J., and C. CHEVALIER. 2000. Endoreduplication in higher plants. Plant Mol. Biol. 43, 735–745. KAPLAN, D. R. 2001. Fundamental concepts of leaf morphology and morphogenesis: A contribution to the interpretation of molecular genetic mutants. Int. J. Plant Sci. 162, 465–474. KAPLAN, D. R., and W. HAGEMANN. 1991. The relationship of cell and organism in vascular plants. BioScience 41, 693–703. KAPLAN, R. 1937. Über die Bildung der Stele aus dem Urmeristem von Pteridophyten und Spermatophyten. Planta 27, 224–268. KENDE, H., and J. A. D. ZEEVAART. 1997. The five “classical” plant hormones. Plant Cell 9, 1197–1210. KERK, N. M., K. JIANG, and L. J. FELDMAN. 2000. Auxin metabolism in the root apical meristem. Plant Physiol. 122, 925–932. KERR, J. F. R., and B. V. HARMON. 1991. Definition and incidence of apoptosis: A historical perspective. In: Apoptosis: The Molecular Basis of Cell Death, pp. 5–29, L. D. Tomei and F. O. Cope, eds. Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, NY. KERR, J. F. R., A. H. WYLLIE, and A. R. CURRIE. 1972. Apoptosis: A basic biological phenomenon with wide-ranging implications in tissue kinetics. Brit. J. Cancer 26, 239–257. KIDNER, C., V. SUNDARESAN, K. ROBERTS, and L. DOLAN 2000. Clonal analysis of the Arabidopsis root confirms that position, not lineage, determines cell fate. Planta 211, 191–199. KING, R. W., T. MORITZ, L. T. EVANS, O. JUNTTILA, and A. J. HERLT. 2001. Long-day induction of flowering in Lolium temulentum involves sequential increases in specific gibberellins at the shoot apex. Plant Physiol. 127, 624–632. KONDOROSI, E., F. ROUDIER, and E. GENDREAU. 2000. Plant cellsize control: Growing by ploidy? Curr. Opin. Plant Biol. 3, 488–492. KOORNNEEF, M., C. J. HANHART, H. W. M. HILHORST, and C. M. KARSSEN. 1989. In vivo inhibition of seed development and reserve protein accumulation in recombinants of abscisic acid biosynthesis and responsiveness mutants in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol. 90, 463–469. KRABBE, G. 1886. Das gleitende Wachsthum bei der Gewebebildung der Gefässpflanzen. Gebrüder Borntraeger, Berlin. 147 KUDO, N., and Y. KIMURA. 2002. Nuclear DNA endoreduplication during petal development in cabbage: Relationship between ploidy levels and cell size. J. Exp. Bot. 53, 1017–1023. KURIYAMA, H., and H. FUKUDA. 2002. Developmental programmed cell death in plants. Curr. Opin. Plant Biol. 5, 568–573. LAM, E., N. KATO, and M. LAWTON. 2001. Programmed cell death, mitochondria and the plant hypersensitive response. Nature 411, 848–853. LANGDALE, J. A., B. LANE, M. FREELING, and T. NELSON. 1989. Cell lineage analysis of maize bundle sheath and mesophyll cells. Dev. Biol. 133, 128–139. LANZA, R., J. GEARHART, B. HOGAN, D. MELTON, R. PEDERSEN, J. THOMSON, and M. WEST, eds. 2004a. Handbook of Stem Cells, vol. 1, Embryonic. Elsevier Academic Press, Amsterdam. LANZA, R., H. BLAU, D. MELTON, M. MOORE, E. D. THOMAS (Hon.), C. VERFAILLE, I. WEISSMAN, and M. WEST, eds. 2004b. Handbook of Stem Cells, vol. 2, Adult and Fetal. Elsevier Academic Press, Amsterdam. LARKIN, J. C., N. YOUNG, M. PRIGGE, and M. D. MARKS. 1996. The control of trichome spacing and number in Arabidopsis. Development 122, 997–1005. LARKIN, J. C., M. D. MARKS, J. NADEAU, and F. SACK. 1997. Epidermal cell fate and patterning in leaves. Plant Cell 9, 1109–1120. LARKINS, B. A., B. P. DILKES, R. A. DANTE, C. M. COELHO, Y.-M. WOO, and Y. LIU. 2001. Investigating the hows and whys of DNA endoreduplication. J. Exp. Bot. 52, 183–192. LAUX, T., and G. JÜRGENS. 1994. Establishing the body plan of the Arabidopsis embryo. Acta Bot. Neerl. 43, 247–260. LEE, R.-H., and S.-C. G. CHEN. 2002. Programmed cell death during rice leaf senescence is nonapoptotic. New Phytol. 155, 25–32. LEOPOLD, A. C. 1978. The biological significance of death in plants. In: The Biology of Aging, pp. 101– 114, J. A. Behnke, C. E. Finch, and G. B. Moment, eds. Plenum, New York. LETHAM, D. S. 1994. Cytokinins as phytohormones—Sites of biosynthesis, translocation, and function of translocated cytokinin. In: Cytokinins: Chemistry, Activity, and Function, pp. 57–80, D. W. S. Mok and M. C. Mok, eds. CRC Press, Boca Raton, FL. LJUNG, K., R. P. BHALERAO, and G. SANDBERG. 2001. Sites and homeostatic control of auxin biosynthesis in Arabidopsis during vegetative growth. Plant J. 28, 465–474. LOAKE, G. 2001. Plant cell death: Unmasking the gatekeepers. Curr. Biol. 11, R1028–R1031. LOHMAN, K. N., S. GAN, M. C. JOHN, and R. M. AMASINO. 1994. Molecular analysis of natural leaf senescence in Arabidopsis thaliana. Physiol. Plant. 92, 322–328. 148 Анатомия растений Эзау LÖRZ, H., W. WERNICKE, and I. POTRYKUS. 1979. Culture and plant regeneration of Hyoscyamus protoplasts. Planta Med. 36, 21–29. LYNCH, J., and K. M. BROWN. 1997. Ethylene and plant responses to nutritional stress. Physiol. Plant. 100, 613–619. LYNDON, R. F. 1998. The Shoot Apical Meristem. Its Growth and Development. Cambridge University Press, Cambridge. MA, J., K.-C. PASCAL, M. W. DRAKE, and P. CHRISTOU. 2003. The production of recombinant pharmaceutical proteins in plants. Nat. Rev. 4, 794–805. MÄHÖNEN, A. P., M. BONKE, L. KAUPPINEN, M. RIIKONEN, P. N. BENFEY, and Y. HELARIUTTA. 2000. A novel two-component hybrid molecule regulates vascular morphogenesis of the Arabidopsis root. Genes Dev. 14, 2938–2943. MARASCHIN, S. F., W. DE PRIESTER, H. P. SPAINK, and M. WANG. 2005. Androgenic switch: an example of plant embryogenesis from the male gametophyte perspective. J. Exp. Bot. 56, 1711–1726. MARCHANT, A., J. KARGUL, S. T. MAY, P. MULLER, A. DELBARRE, C. PERROTRECHENMANN, and M. J. BENNETT. 1999. AUX1 regulates root gravitropism in Arabidopsis by facilitating auxin uptake within root apical tissues. EMBO J. 18, 2066–2073. MARCHANT, A., R. BHALERAO, I. CASIMIRO, J. EKLÖF, P. J. CASERO, M. BENNETT, and G. SANDBERG. 2002. AUX1 promotes lateral root formation by facilitating indole-3-acetic acid distribution between sink and source tissues in the Arabidopsis seedling. Plant Cell 14, 589–597. MARCOTRIGIANO, M. 1997. Chimeras and variegation: Patterns of deceit. HortScience 32, 773–784. MARCOTRIGIANO, M. 2001. Genetic mosaics and the analysis of leaf development. Int. J. Plant Sci. 162, 513–525. MATTOO, A. K., and J. C. SUTTLE, eds. 1991. The Plant Hormone Ethylene. CRC Press, Boca Raton, FL. MATTSSON, J., Z. R. SUNG, and T. BERLETH. 1999. Responses of plant vascular systems to auxin transport inhibition. Development 126, 2979–2991. MCCAULEY, M. M., and R. F. EVERT. 1988. Morphology and vasculature of the leaf of potato (Solanum tuberosum). Am. J. Bot. 75, 377–390. MCDANIEL, C. N. 1984a. Competence, determination, and induction in plant development. In: Pattern Formation. A Primer in Developmental Biology, pp. 393–412, G. M. Malacinski, ed. and S. V. Bryant, consulting ed. Macmillan, New York. MCDANIEL, C. N. 1984b. Shoot meristem development. In: Positional Controls in Plant Development, pp. 319–347, P. W. Barlow and D. J. Carr, eds. Cambridge University Press, Cambridge. MCMANUS, M. T., and B. E. VEIT, eds. 2002. Meristematic Tissues in Plant Growth and Development. Sheffield Academic Press, Sheffield, UK. MILBORROW, B. V. 1984. Inhibitors. In: Advanced Plant Physiology, pp. 76–110, M. B. Wilkins, ed. Longman Scientifi c & Technical, Essex, England. MITTLER, R., O. DEL POZO, L. MEISEL, and E. LAM. 1997. Pathogeninduced programmed cell death in plants, a possible defense mechanism. Dev. Genet. 21, 279–289. MIZUKAMI, Y. 2001. A matter of size: Developmental control of organ size in plants. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 533–539. MUDAY, G. K. 2001. Auxins and tropisms. J. Plant Growth Regul. 20, 226–243. MURASHIGE, T. 1979. Plant tissue culture and its importance to agriculture. In: Practical Tissue Culture Applications, pp. 27–44, K. Maramorosch and H. Hirumi, eds. Academic Press, New York. NAGL, W. 1978. Endopolyploidy and Polyteny in Differentiation and Evolution. North-Holland, Amsterdam. NAGL, W. 1981. Polytene chromosomes in plants. Int. Rev. Cytol. 73, 21–53. NAPOLI, C. A., C. A. BEVERIDGE, and K. C. SNOWDEN. 1999. Reevaluating concepts of apical dominance and the control of axillary bud outgrowth. Curr. Topics Dev. Biol. 44, 127–169. NEEFF, F. 1914. Über Zellumlagerung. Ein Beitrag zur experimentellen Anatomie. Z. Bot. 6, 465–547. NOODÉN, L. D. 1988. The phenomena of senescence and aging. In: Senescence and Aging in Plants, pp. 1–50, L. D. Noodén and A. C. Leopold, eds. Academic Press, San Diego. NOODÉN, L. D., and A. C. LEOPOLD, eds. 1988. Senescence and Aging in Plants. Academic Press, San Diego. NOODÉN, L. D., and J. E. THOMPSON. 1985. Aging and senescence in plants. In: Handbook of the Biology of Aging, 2nd ed., pp. 105–127, C. E. Finch and E. L. Schneider, eds. Van Nostrand Reinhold, New York. NOODÉN, L. D., J. J. GUIAMÉT, and I. JOHN. 1997. Senescence mechanisms. Physiol. Plant. 101, 746– 753. PAQUETTE, A. J., and P. N. BENFEY. 2001. Axis formation and polarity in plants. Curr. Opin. Gen. Dev. 11, 405–409. PARRY, G., A. DELBARRE, A. MARCHANT, R. SWARUP, R. NAPIER, C. PERROTRECHENMANN, and M. J. BENNETT. 2001. Novel auxin transport inhibitors phenocopy the auxin influx carrier mutation aux1. Plant J. 25, 399–406. PEÑA, L., ed. 2004. Transgenic Plants. Humana Press, Inc., Totowa, NJ. PENNELL, R. I., and C. LAMB. 1997. Programmed cell death in plants. Plant Cell 9, 1157–1168. PIGLIUCCI, M. 1998. Developmental phenotypic plasticity: Where internal programming meets the external environment. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 87–91. POETHIG, R. S. 1984a. Cellular parameters of leaf morphogenesis in maize and tobacco. In: Меристемы и дифференцировка Contemporary Problems in Plant Anatomy, pp. 235–259, R. A. White and W. C. Dickison, eds. Academic Press, New York. POETHIG, R. S. 1984b. Patterns and problems in angiosperm leaf morphogenesis. In: Pattern Formation. A Primer in Developmental Biology, pp. 413–432, G. M. Malacinski, ed. and S. V. Bryant, consulting ed. Macmillan, New York. POETHIG, R. S. 1987. Clonal analysis of cell lineage patterns in plant development. Am. J. Bot. 74, 581–594. POETHIG, R. S., and I. M. SUSSEX. 1985. The cellular parameters of leaf development in tobacco: A clonal analysis. Planta 165, 170–184. POETHIG, R. S., E. H. COE JR., and M. M. JOHRI. 1986. Cell lineage patterns in maize embryogenesis: A clonal analysis. Dev. Biol. 117, 392–404. PONTIER, D., C. BALAGUÉ, and D. ROBY. 1998. The hypersensitive response. A programmed cell death associated with plant resistance. C.R. Acad. Sci., Paris, Sci. de la Vie 321, 721–734. POUPIN, M. J., and P. ARCE-JOHNSON. 2005. Transgenic trees for a new era. In Vitro Cell. Dev. Biol.—Plant 41, 91–101. POWER, J. B., and E. C. COCKING. 1971. Fusion of plant protoplasts. Sci. Prog. Oxf. 59, 181–198. PRAT, H. 1935. Recherches sur la structure et le mode de croissance de chaumes. Ann. Sci. Nat. Bot., Sér. 10, 17, 81–145. PRAT, H. 1948. Histo-physiological gradients and plant organogenesis. Bot. Rev. 14, 603–643. PRAT, H. 1951. Histo-physiological gradients and plant organogenesis. (Part II). Bot. Rev. 17, 693– 746. PRIESTLEY, J. H. 1930. Studies in the physiology of cambial activity. II. The concept of sliding growth. New Phytol. 29, 96–140. RAGHAVAN, V. 1976. Experimental Embryogenesis in Vascular Plants. Academic Press, London. RAGHAVAN, V. 1986. Embryogenesis in Angiosperms. A Developmental and Experimental Study. Cambridge University Press, Cambridge. RAHMAN, A., S. HOSOKAWA, Y. OONO, T. AMAKAWA, N. GOTO, and S. TSURUMI. 2002. Auxin and ethylene response interactions during Arabidopsis root hair development dissected by auxin influx modulators. Plant Physiol. 130, 1908–1917. RASHOTTE, A. M., A. DELONG, and G. K. MUDAY. 2001. Genetic and chemical reductions in protein phosphatase activity alter auxin transport, gravity response, and lateral root growth. Plant Cell 13, 1683–1697. RAUH, W. 1950. Morphologie der Nutzpflanzen. Quelle & Meyer, Heidelberg. RAVEN, P. H., R. F. EVERT, and S. E. EICHHORN. 2005. Biology of Plants, 7th ed. Freeman, New York. REINHARDT, D., T. MANDEL, and C. KUHLEMEIER. 2000. Auxin regulates the initiation and radial 149 position of plant lateral organs. Plant Cell 12, 507–518. RICHARDS, D. E., K. E. KING, T. AIT-ALI, and N. P. HARBERD. 2001. How gibberellin regulates plant growth and development: A molecular genetic analysis of gibberellin signaling. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 52, 67–88. ROSS, J. J., D. P. O’NEILL, C. M. WOLBANG, G. M. SYMONS, and J. B. REID. 2002. Auxin-gibberellin interactions and their role in plant growth. J. Plant Growth Regul. 20, 346–353. SABATINI, S., D. BEIS, H. WOLKENFELT, J. MURFETT, T. GUILFOYLE, J. MALAMY, P. BENFEY, O. LEYSER, N. BECHTOLD, P. WEISBEEK, and B. SCHERES. 1999. An auxin-dependent distal organizer of pattern and polarity in the Arabidopsis root. Cell 99, 463–472. SACHS, T. 1981. The control of the patterned differentiation of vascular tissues. Adv. Bot. Res. 9, 152–262. SACHS, T. 1991. Cell polarity and tissue patterning in plants. Development suppl. 1, 83–93. SACHS, T. 1993. The role of auxin in the polar organisation of apical meristems. Aust. J. Plant Physiol. 20, 541–553. SAKAKIBARA, H., M. SUZUKI, K. TAKEI, A. DEJI, M. TANIGUCHI, and T. SUGIYAMA. 1998. A response-regulator homologue possibly involved in nitrogen signal transduction mediated by cytokinin in maize. Plant J. 14, 337–344. SASS, J. E. 1958. Botanical Microtechnique, 3rd ed. Iowa State College Press, Ames, IA. SATINA, S., A. F. BLAKESLEE, and A. G. AVERY. 1940. Demonstration of the three germ layers in the shoot apex of Datura by means of induced polyploidy in periclinal chimeras. Am. J. Bot. 27, 895–905. SCARPELLA, E., S. RUEB, K. J. M. BOOT, J. H. C. HOGE, and A. H. MEIJER. 2000. A role for the rice homeobox gene Oshox1 in provascular cell fate commitment. Development 127, 3655–3669. SCARPELLA, E., K. J. M. BOOT, S. RUEB, and A. H. MEIJER. 2002. The procambium specification gene Oshox1 promotes polar auxin transport capacity and reduces its sensitivity toward inhibition. Plant Physiol. 130, 1349–1360. SCHERES, B., and P. N. BENFEY. 1999. Asymmetric cell division in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 50, 505–537. SCHERES, B., and H. WOLKENFELT. 1998. The Arabidopsis root as a model to study plant development. Plant Physiol. Biochem. 36, 21–32. SCHMÜLLING, T. 2002. New insights into the functions of cytokinins in plant development. J. Plant Growth Regul. 21, 40–49. SCHOCH-BODMER, H. 1945. Interpositionswachstum, symplastisches und gleitendes Wachstum. Ber. Schweiz. Bot. Ges. 55, 313–319. SCHOCH-BODMER, H., and P. HUBER. 1951. Das Spitzenwachstum der Bastfasern bei Linum 150 Анатомия растений Эзау usitatissimum und Linum perenne. Ber. Schweiz. Bot. Ges. 61, 377–404. SCHOCH-BODMER, H., and P. HUBER. 1952. Local apical growth and forking in secondary fibres. Proc. Leeds Philos. Lit. Soc., Sci. Sect., 6, 25–32. SCHÜEPP, O. 1926. Meristeme. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 4, Lief 16. Gebrüder Borntraeger, Berlin. SHEPARD, J. F., D. BIDNEY, and E. SHAHIN. 1980. Potato protoplasts in crop improvement. Science 208, 17–24. SHERRIFF, L. J., M. J. MCKAY, J. J. ROSS, J. B. REID, and C. L. WILLIS. 1994. Decapitation reduces the metabolism of gibberellin A20 to A1 in Pisum sativum L., decreasing the Le/le difference. Plant Physiol. 104, 277–280. SHIMIZU-SATO, S., and H. MORI. 2001. Control of outgrowth and dormancy in axillary buds. Plant Physiol. 127, 1405–1413. SIMON, E. W. 1977. Membranes in ripening and senescence. Ann. Appl. Biol. 85, 417–421. SINGH, D. P., A. M. JERMAKOW, and S. M. SWAIN. 2002. Gibberellins are required for seed development and pollen tube growth in Arabidopsis. Plant Cell 14, 3133–3147. SINNOTT, E. W. 1960. Plant Morphogenesis. McGraw-Hill, New York. SINNOTT, E. W., and R. BLOCH. 1939. Changes in intercellular relationships during the growth and differentiation of living plant tissues. Am. J. Bot. 26, 625–634. SLATER, A., N. W. SCOTT, and M. R. FOWLER. 2003. Plant Biotechnology—The Genetic Manipulation of Plants. Oxford University Press, Oxford. STEBBINS, G. L., and S. K. JAIN. 1960. Developmental studies of cell differentiation in the epidermis of monocotyledons. I. Allium, Rhoeo, and Commelina. Dev. Biol. 2, 409–426. STEEVES, T. A., M. A. HICKS, J. M. NAYLOR, and P. RENNIE. 1969. Analytical studies of the shoot apex of Helianthus annuus. Can. J. Bot. 47, 1367– 1375. STEINMANN, T., N. GELDNER, M. GREBE, S. MANGOLD, C. L. JACKSON, S. PARIS, L. GÄLWEILER, K. PALME, and G. JÜRGENS. 1999. Coordinated polar localization of auxin efflux carrier PIN1 by GNOM ARF GEF. Science 286, 316–318. STEWARD, F. C., M. O. MAPES, A. E. KENT, and R. D. HOLSTEN. 1964. Growth and development of cultured plant cells. Science 143, 20–27. STEWARD, F. C., U. MORENO, and W. M. ROCA. 1981. Growth, form and composition of potato plants as affected by environment. Ann. Bot. 48 (suppl. 2), 1–45. STEWART, R. N., and L. G. BURK. 1970. Independence of tissues derived from apical layers in ontogeny of the tobacco leaf and ovary. Am. J. Bot. 57, 1010–1016. STEWART, R. N., P. SEMENIUK, and H. DERMEN. 1974. Competition and accommodation between apical layers and their derivatives in the ontogeny of chimeral shoots of Pelargonium x Hortorum. Am. J. Bot. 61, 54–67. STREET, H. E., ed. 1977. Plant Tissue and Cell Culture, 2nd ed. Blackwell, Oxford. SUGIMOTO-SHIRASU, K., N. J. STACEY, J. CORSAR, K. ROBERTS, and M. C. MCCANN. 2002. DNA topoisomerase VI is essential for endoreduplication in Arabidopsis. Curr. Biol. 12, 1782–1786. SUNDBERG, B., C. UGGLA, and H. TUOMINEN. 2000. Cambial growth and auxin gradients. In: Cell and Molecular Biology of Wood Formation, pp. 169–188, R. A. Savidge, J. R. Barnett, and R. Napier, eds. BIOS Scientific, Oxford. SUNDERLAND, N., and J. M. DUNWELL. 1977. Anther and pollen culture. In: Plant Tissue and Cell Culture, 2nd. ed., pp. 223–265, H. E. Street, ed. Blackwell, Oxford. SWARUP, R., J. FRIML, A. MARCHANT, K. LJUNG, G. SANDBERG, K. PALME, and M. BENNETT. 2001. Localization of the auxin permease AUX1 suggests two functionally distinct hormone transport pathways operate in the Arabidopsis root apex. Genes Dev. 15, 2648–2653. SZYMKOWIAK, E. J., and I. M. SUSSEX. 1996. What chimeras can tell us about plant development. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 47, 351–376. TAIZ, L., and E. ZEIGER. 2002. Plant Physiology, 3rd ed. Sinauer Associates Inc., Sunderland, MA. THEIbEN, G., and H. SAEDLER. 1999. The golden decade of molecular floral development (1990– 1999): A cheerful obituary. Dev. Genet. 25, 181– 193. THIMANN, K. V. 1978. Senescence. Bot. Mag., Tokyo, spec. iss. 1, 19–43. THOMPSON, J. E., C. D. FROESE, Y. HONG, K. A. HUDAK, and M. D. SMITH. 1997. Membrane deterioration during senescence. Can. J. Bot. 75, 867–879. TILNEY-BASSETT, R. A. E. 1986. Plant Chimeras. Edward Arnold, London. TRAAS, J., M. HÜLSKAMP, E. GENDREAU, and H. HÖFTE. 1998. Endoreplication and development: rule without dividing? Curr. Opin. Plant Biol. 1, 498–503. TREWAVAS, A. 1980. Possible control points in plant development. In: The Molecular Biology of Plant Development. Botanical Monographs, vol. 18, pp. 7–27, H. Smith and D. Grierson, eds. University of California Press, Berkeley. TROMBETTA, V. V. 1942. The cytonuclear ratio. Bot. Rev. 8, 317–336. TWELL, D., S. K. PARK, and E. LALANNE. 1998. Asymmetric division and cell-fate determination in developing pollen. Trends Plant Sci. 3, 305– 310. Меристемы и дифференцировка VAN DEN BERG, C., V. WILLEMSEN, W. HAGE, P. WEISBEEK, and B. SCHERES. 1995. Cell fate in the Arabidopsis root meristem determined by directional signalling. Nature 378, 62–65. VASIL, I. 1991. Plant tissue culture and molecular biology as tools in understanding plant development and plant improvement. Curr. Opin. Biotech. 2, 158–163. VASIL, I. K. 2005. The story of transgenic cereals: the challenge, the debate, and the solution—A historical perspective. In Vitro Cell. Dev. Biol.—Plant 41, 577–583. VÖCHTING, H. 1878. Über Organbildung im Pflanzenreich: Physiologische Untersuchungen über Wachsthumsursachen und Lebenseinheiten. Max Cohen, Bonn. VOGLER, H., and C. KUHLEMEIER. 2003. Simple hormones but complex signaling. Curr. Opin. Plant Biol. 6, 51–56. WATANABE, M., D. SETOGUCHI, K. UEHARA, W. OHTSUKA, and Y. WATANABE. 2002. Apoptosis-like cell death of Brassica napus leaf protoplasts. New Phytol. 156, 417–426. WEISSMAN, I. L. 2000. Stem cells: Units of development, units of regeneration, and units in evolution. Cell 100, 157–168. WEISSMAN, I. L., D. J. ANDERSON, and F. GAGE. 2001. Stem and progenitor cells: Origins, phenotypes, lineage commitments, and transdifferentiations. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 17, 387–403. WERNER, T., V. MOTYKA, M. STRNAD, and T. SCHMÜLLING. 2001. Regulation of plant growth by cytokinin. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98, 10487–10492. WETMORE, R. H., and S. SOROKIN. 1955. On the differentiation of xylem. J. Arnold Arbor. 36, 305– 317. WEYERS, J. D. B., and N. W. PATERSON. 2001. Plant hormones and the control of physiological processes. New Phytol. 152, 375–407. WILLIAMS, E. G., and G. MAHESWARAN. 1986. Somatic embryogenesis: Factors influencing 151 coordinated behaviour of cells as an embryogenic group. Ann. Bot. 57, 443–462. WITHERS, L., and P. G. ANDERSON, eds. 1986. Plant Tissue Culture and Its Agricultural Applications. Butterworths, London. WREDLE, U., B. WALLES, and I. HAKMAN. 2001. DNA fragmentation and nuclear degradation during programmed cell death in the suspensor and endosperm of Vicia faba. Int. J. Plant Sci. 162, 1053–1063. YAMAGUCHI, S., and Y. KAMIYA. 2002. Gibberellins and lightstimulated seed germination. J. Plant Growth Regul. 20, 369–376. YAMAMOTO, R., S. FUJIOKA, T. DEMURA, S. TAKATSUTO, S. YOSHIDA, and H. FUKUDA. 2001. Brassinosteroid levels increase drastically prior to morphogenesis of tracheary elements. Plant Physiol. 125, 556–563. YAXLEY, J. R., J. J. ROSS, L. J. SHERRIFF, and J. B. REID. 2001. Gibberellin biosynthesis mutations and root development in pea. Plant Physiol. 125, 627–633. YONG, J. W. H., S. C. WONG, D. S. LETHAM, C. H. HOCART, and G. D. FARQUHAR. 2000. Effects of elevated [CO2] and nitrogen nutrition on cytokinins in the xylem sap and leaves of cotton. Plant Physiol. 124, 767–779. ZAMBRYSKI, P., and K. CRAWFORD. 2000. Plasmodesmata: Gatekeepers for cell-to-cell transport of developmental signals in plants. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 16, 393–421. ŽÁRSKÝ, V., and F. CVRČKOVÁ. 1999. Rab and Rho GTPases in yeast and plant cell growth and morphogenesis. In: Advances in Regulation of Plant Growth and Development, pp. 49–57, M. Strnad, P. Pecˇ, and E. Beck, eds. Peres Publishers, Prague. ZEEVAART, J. A. D., and M. TALON. 1992. Gibberellin mutants in Arabidopsis thaliana. In: Progress in Plant Growth Regulation, pp. 34–42, C. M. Karssen, L. C. van Loon, and D. Vreugdenhil, eds. Kluwer Academic, Dordrecht. ГЛАВА 6 Апикальные меристемы Апикальные меристемы — это группы меристематических клеток на верхушке побега и корня, которые путем деления клеток закладывают основу первичного тела растения. Меристемы состоят из инициалей (см. главу 5), которые поддерживают существование меристем и их производных. Кроме того, производные обычно делятся и дают жизнь одному или более поколению клеток, прежде чем вблизи верхушки побега или корня произойдут цитологические изменения, приводящие к дифференцировке специфических клеток и тканей. Деления продолжаются и в тех областях, где такие изменения уже заметны. Поэтому рост с помощью деления клеток не ограничивается верхушкой побега или корня, а происходит и на уровнях, значительно удаленных от апикальных меристем. В действительности деления на некотором расстоянии от апекса даже более многочисленны, чем в самом апексе (Buvat, 1952). В побеге на уровнях, где образуются новые листья, меристематическая активность больше, чем на самой верхушке, и деление клеток продолжается на несколько междоузлий ниже апикальной меристемы (Sachs, 1965). Переход от апикальной меристемы к взрослым первичным тканям происходит постепенно и включает промежуточные деления, рост и дифференцировку клеток, так что у меристем нет четких границ. Зоны побегов и корней, где будущие ткани и органы уже частично детерминированы, но где еще продолжается деление и рост клеток, — также меристематические. Обильная и непоследовательная терминология в обширной литературе по апикальным меристемам (Wardlaw, 1957; Clowes, 1961; Cutter, 1965; Gifford and Corson, 1971; Medford, 1992; Lyndon, 1998) отражает сложность предмета. Чаще всего термин «апикальная меристема» используется в более широком смысле, чем просто инициали и их непосредственные производные, и включает также близкие к апексу части побегов и корней различной длины. Термины «апекс корня» или «апекс побега» часто используются как синонимы апикальной меристемы, хотя между ними есть различия: апикальная меристема включает только часть побега выше примордия первого листа, в то время как апекс побега содержит апикальную меристему вместе с субапикальной областью и листовыми примордиями (Cutter, 1965). При определении размеров апекса побега измеряется только часть над первым примордием, или первым узлом. Когда необходимо обозначить наименее детерминированную часть апикальной меристемы, применяется термин «промеристема» или «протомеристема» (Jackson, 1953). Этот термин относится к инициалям и их непосредственным производным, которые не проявляют никаких признаков дифференцировки и предположительно пребывают в том же физиологическом состоянии, что и инициали (Sussex and Steeves, 1967; Steeves and Sussex, 1989). По мнению одних исследователей, термин «метамеристема» относится к той же группе клеток, что и промеристема (протомеристема). Метамеристему определяют как «центральную часть апекса побега, которая поддерживает себя, способствует росту и организации апекса, но проявляет мало или не проявляет вовсе признаков разделения на ткани» (Johnson and Tolbert, 1960). Таким образом, эта наименее детерминированная часть апикальной меристемы соответствует области, называемой центральной зоной апекса побега (см. ниже). По мнению других исследователей, промеристема включает только инициали (Clowes, 1961). Апикальные меристемы ЭВОЛЮЦИЯ ПРЕДСТАВЛЕНИЙ ОБ ОРГАНИЗАЦИИ АПЕКСА Раньше считалось, что апикальные меристемы имеют всего одну инициальную клетку Изначально предполагалось, что апикальные меристемы содержат единственную инициальную клетку. После того как выяснилось, что апекс побега — недифференцированная зона, откуда происходит рост растения, и была открыта одна морфологически отличающаяся инициальная клетка на верхушке споровых сосудистых растений (Wolff, 1759), возникла гипотеза о том, что такие клетки существуют и в семенных растениях. Апикальная клетка (рис. 6.1) считалась структурной и функциональной единицей апикальной меристемы, управляющей всем процессом роста (теория апикальной клетки). Позднее исследователи опровергли предположение о существовании у всех растений одной апикальной клетки и заменили его концепцией независимого происхождения различных частей организма растения. Теорию апикальной клетки сменяет гистогенная теория Гистогенная теория была разработана на основе всесторонних исследований зародышей и апек- 153 сов побегов покрытосеменных (Hanstein, 1868, 1870). Согласно этой теории, тело растения возникает не из поверхностных клеток, а из объемной меристемы значительной глубины, состоящей из трех частей, или гистогенов, которые могут различаться по происхождению и пути развития. Внешняя часть, дерматоген (от греч. «дерма» — кожа и «генос» — происхождение), служит предшественником эпидермиса, из средней части, периблемы (от греч. «периблема» — покров, оболочка), образуется кора, а из внутренней части, плеромы (от греч. «плерум» — полнота), — внутренняя масса. Дерматоген, каждый слой периблемы и плерома — потомки одной или нескольких инициалей, расположенных в вышележащих слоях в наиболее дистальной части апикальной меристемы. Дерматоген не является эквивалентом протодермы (Haberlandt, 1914). Под протодермой подразумевается верхний слой апикальной меристемы, независимо от того, возникает ли этот слой из отдельных инициалей или нет, образуется ли из него только эпидермис или также некоторые субэпидермальные ткани. Во многих апексах эпидермис действительно происходит из отдельного слоя апикальной меристемы, и в таких апексах протодерма и дерматоген могут совпадать. Периблема и плерома различимы во многих корнях, но редко — в побегах. Таким образом, деление на Рис. 6.1 Апикальные побеги с апикальными клетками. А, Б — две формы апикальных клеток: пирамидальная, или четырехгранная (А) и двояковыпуклая, или трехгранная (Б). Пирамидальная клетка обрезана с трех сторон, двояковыпуклая — с двух сторон. Производные клетки показаны прилегающими справа к апикальным. В, Г — апикальные клетки на продольных срезах побега (В) и корневища (Г). Г — видны апикальные клетки в примордии листа, одна из которых (левая) делится. Продукты деления отличаются несколько более толстыми клеточными стенками. (В, Г — 230.) (А, Б — адаптировано из Schüepp, 1926. www.schweizerbart.de) 154 Анатомия растений Эзау дерматоген, периблему и плерому не имеет универсального применения. Но главный недостаток гистогенной теории — предположение о том, что судьбы разных частей растения определяются обособленным происхождением этих частей в апикальной меристеме. Модель организации апикальной меристемы «туника-корпус» применима в основном к покрытосеменным Теория апикальной клетки и гистогенная теория были разработаны для апексов как корней, так и побегов. Третья теория апикальной структуры, теория «туника-корпус» (Schmidt, 1924), возникла в результате изучения апексов побегов покрытосеменных. Эта теория утверждает, что инициальная область апикальной меристемы состоит из: 1) туники, одного или нескольких периферических слоев клеток, которые делятся в плоскости, перпендикулярной поверхности меристемы (антиклинальные деления); 2) корпуса из нескольких слоев клеток, в котором клетки делятся в разных плоскостях (рис. 6.2). Таким образом, корпус увеличивает апикальную меристему в объеме, а один или несколько слоев туники сохраняют целостность увеличивающейся массы за счет поверхностного роста. Каждый слой туники возникает из небольшой группы отдельных инициалей, под которыми расположены инициали корпуса. Другими словами, количество рядов инициалей равно числу слоев оболочки плюс один ряд инициалей корпуса. В отличие от гистогенной теории теория туники-корпуса не предполагает никакой связи между конфигурацией клетки в апексе и гистогенеза ниже апекса. Несмотря на то что эпидермис обычно возникает из внешнего слоя туники, который, таким образом, совпадает с дерматогеном, подлежащие ткани могут происходить как из туники или корпуса, так и из них обоих, в зависимости от вида растения и числа слоев туники. С увеличением количества исследованных растений концепция «туника-корпус» претерпела некоторые изменения, особенно в отношении строгости определения туники. Согласно одной точке зрения, туника должна включать только слои выше уровня появления листовых примордиев (в так называемой срединной позиции), которые никогда не делятся периклинально (Jentsch, 1957). Если апекс содержит дополнительные параллельные слои, которые периодически делятся периклинально, то эти слои относят к корпусу, который называется в таком случае стратифицированным (Sussex, 1955; Tolbert and Johnson, 1966). Согласно другой точке зрения, термин «туника» трактуется более широко и считается, что число слоев в ней может колебаться: один или несколько внутренних слоев туники способны поделиться периклинально и таким образом стать частью корпуса (Clowes, 1961). Из-за различий в применении термина «туника» ее полезность в точном описании процессов роста верхушки побега оказалась спорной. Поэтому был предложен термин «мантия» (Popham, 1951), включающий «все слои на верхушке апекса, в которых достаточно часто происходят антиклинальные деления, приводящие к сохранению четко выраженных слоев клеток». Мантия покрывает совокупность клеток, названную ядро. Термин «корпус» не был использован. В апексах побегов большинства голосеменных и покрытосеменных наблюдается цитогистологическая зональность Концепция «туники-корпус», разработанная для апексов побегов покрытосеменных, оказалась непригодна для апикальной меристемы голосеменных (Foster, 1938, 1941; Johnson, 1951; Gifford Рис. 6.2 Апекс побега гороха (Pisum). Клеточное строение (А) и пояснительная схема (Б). Меристема сердцевины отличается от типичной колончатой модели роста. (Ezau, 1977.) Апикальные меристемы and Corson, 1971; Cecich, 1980). За редкими исключениями — представителей родов гнетум (Gnetum), эфедра (Ephedra) и нескольких видов хвойных — организация апексов побегов голосеменных не соответствует этой модели, так как они не имеют стабильных поверхностные слоев, делящихся только антиклинально. Во внешнем слое апикальной меристемы происходят и периклинальные, и антиклинальные деления, образующие клетки как периферических, так и внутренних тканей. Поверхностные клетки, расположенные в срединной позиции в апикальной меристеме, считаются инициалями. Исследования показали, что апексы голосеменных разделены на зоны, отличающиеся не только плоскостями, в которых происходят деления, но и дифференцировкой клеток и тканей, а также степенью меристематической активности (рис. 6.3). Это явление было названо цитогистологической зональностью. Похожую зональность, наложенную на структуру «туника-корпус», обнаружили и в большинстве покрытосеменных (Clowes, 1961; Gifford and Corson, 1971). Цитологические зоны апикальной меристемы различаются по степени дифференцировки и особенностям группировки клеток. Кратко зональность можно охарактеризовать как разделение апикальной меристемы на центральную зону и две производные от нее зоны. Одна из них, колончатая зона, или колончатая (ребровидная) меристема, располагается непосредственно под центральной зоной в центре апекса. По завершении меристематической активности она, как правило, становится сердцевиной. Другая, периферическая зона, или периферическая меристема, окружает остальные зоны. Периферийная зона, как правило, обладает наиболее выраженными меристематическими свойствами из всех трех зон, наиболее плотными протопластами и наименьшими размерами клеток. Эта зона может быть охарактеризована как эумеристема. Из нее возникают листовые примордии и прокамбий, а также основная ткань коры. У видов со структурой «туника-корпус» центральная зона соответствует корпусу и части слоя (слоев) туники, покрывающей корпус. ИЗУЧЕНИЕ СВОЙСТВ АПИКАЛЬНЫХ ИНИЦИАЛЕЙ Следующий шаг к пониманию организации апикальной меристемы был сделан французскими цитологами (Buvat, 1955a; Nougarède, 1967). Основное внимание в их работах было уделено меристематической активности. Подсчет митозов, а также цитологические, гистохимические и ультраструктурные исследования послужили основой новой гипотезы о том, что после формирования в зародыше апикальной структуры 155 Рис. 6.3 Побег сосны веймутовой (Pinus strobus) в продольном разрезе. Клеточное строение (А) и пояснительная схема (Б). Антиклинальные деления апикальных инициалей поставляют клетки в поверхностный слой, а переклинальные деления — в центральную зону материнских клеток. Материнские клетки (клетки с ядрами) снабжают клетками переходную зону, состоящую из активно делящихся клеток, располагающихся радиально от центральной зоны. Поделившиеся клетки образуют колончатую меристему и подповерхностные слои периферической зоны. (А — 139, перерисовано со слайда A. R. Spurr; Б — Ezau, 1977.) центральная ее зона становится «меристемой ожидания» (фр. méristème d’attente) (рис. 6.4). «Меристема ожидания» остается в состоянии покоя до начала репродуктивной стадии, в которой возобновляется меристематическая активность дистальных клеток. В течение вегетативной стадии меристематическая активность сосредоточена в инициальном кольце (фр. anneau initial), соответствующем периферийной зоне, и в медуллярной (сердцевинной) меристеме (фр. méristème medullaire). Гипотеза о неактивной центральной зоне апикальной меристемы была сформулирована при изучении побегов покрытосеменных и перенесена на побеги голосеменных (Camefort, 1956) и споровых сосудистых растений (Buvat, 1955b), а также корни (Buvat and Genevès, 1951; Buvat and Liard, 1953). Эта концепция позднее 156 Анатомия растений Эзау Таблица 6.1. Время удвоения клеток (клеточное поколение) в центральной и периферической зонах вегетативного побега апикальной меристемы покрытосеменных (Lyndon, 1998) Вид Рис. 6.4 Схема апекса побега желтофиоли садовой (Cheiranthus cheiri) в соответствии с концепцией «ожидающей меристемы». Обозначения: ИК — инициирующее кольцо; ОМ — «ожидающая меристема»; СМ — сердцевинная меристема. (Buvat, 1955a. © Masson, Paris.) несколько видоизменилась, так как было обнаружено варьирование в степени неактивности центральной зоны в зависимости от размера апекса и стадии его развития (Catesson, 1953; Lance, 1957; Loiseau, 1959). Существование неактивного центра в меристеме корневого апекса подтвердилось многими исследованиями, в результате чего была разработана концепция покоящегося центра (Clowes, 1961). Пересмотр французскими учеными концепции апикальных инициалей послужил значительным стимулом для дальнейших исследований апикальных меристем (Cutter, 1965; Nougarède, 1967; Gifford and Corson, 1971). Подсчет митозов в различных зонах апекса побега, питающих кончиках корней с помощью радиоактивной метки для определения местоположения и синтеза ДНК, РНК и белков, гистохимические тесты, экспериментальные исследования, прослеживание клеточных линий в фиксированных и живых апексах побегов, в целом подтвердили гипотезу об относительной редкости митотической активности в центральной зоне (табл. 6.1) (Davis et al., 1979; Lyndon, 1976, 1998). Признание относительной редкости митотической активности в центральной зоне не привело к отказу от концепции, полагающей, что наиболее дистальные клетки представляют собой истинные инициали и, следовательно, служат источ- Время удвоения клеток, часы Центральная зона Периферическая зона Клевер (Trifolium repens) 108 69 Горох (Pisum, возможно P. sativum) 69 28 Горох (Pisum, главный апекс) 49 31 Горох (Pisum, начавшая расти пазушная почка) 127 65 Горох (Pisum, распустившаяся пазушная почка) 40 33 Рис (Oriza) 86 11 Рудбекия (Rudbeckia tricolor) >40 30 Картофель (Solanum) 117 74 Дурман (Datura stramonium) 76 36 Колеус (Coleus blumei) 250 130 Горчица (Sinaps alba) 288 157 Хризантема (Chrysanthemum)* 144 50 Хризантема (Chrysanthemum)** 102 32 Хризантема (Chrysanthemum segetum) 139 48 Подсолнечник (Helianthus amnus) 83 37 * — поток фотонов = 70 мкмоль/м2; ** — поток фотонов = 200 мкмоль/м2. ником всех клеток побега. Учитывая геометрию апекса, можно сделать вывод, что в связи с экспоненциальным ростом производных апикальной меристемы несколько делений самых центральных клеток могут привести к распространению любой отличительной особенности генома этих клеток среди множества клеток-потомков. Как отмечалось ранее, теория «туника-корпус» постулирует наличие небольшой группы инициалей в каждом слое апикальной меристемы. В качестве доказательства существования в этих слоях от одной до трех инициалей часто упоминается клональный анализ (Stewart and Dermen, 1970, 1979; Zagórska-Marek and Turzanska, 2000; Korn, 2001). Между инициалями и их непосредственными производными в апикальной меристеме существует гибкая связь. Клетки функционируют как инициали не из-за присущих им свойств, а из-за своего местоположения (аналогичные концеп- Апикальные меристемы ции инициалей в сосудистом камбии рассмотрены в главе 12). В момент деления инициали невозможно предсказать, какая из двух дочерних клеток «наследует» инициальную функцию, а какая станет производной. Известно также, что инициаль может быть замещена клеткой-производной инициали (Soma and Ball, 1964; Ball, 1972; Ruth et al., 1985; Hara, 1995; ZagórskaMarek and Turzanska, 2000). Ни одна клетка не сохраняет постоянно свойство инициали. Поэтому для того, чтобы понять структуру и функционирование меристемы, необходимо провести разграничение между «постоянным меристематическим остатком», то есть теми клеточными структурами, которые функционируют как инициали, и «общей меристемой», то есть зоной развития (Newman, 1965). Эта концепция лежит в основе классификации апикальных меристем всех групп сосудистых растений, которые подразделяют на: 1) моноподиальные, как у папоротников: остаток находится в поверхностном слое, и деление любого типа способствует росту в длину и ширину; 2) симплексные, как у голосеменных: остаток в одном поверхностном слое, для объемного роста необходимы как антиклинальные, так и периклинальные деления; 3) дуплексные, как у покрытосеменных растений: остаток находится по крайней мере в двух поверхностных слоях с двумя различными способами роста — вблизи поверхности происходят антиклинальные деления, а глубже в апикальной меристеме деления осуществляются как минимум в двух плоскостях (Newman, 1965). АПЕКС ВЕГЕТАТИВНОГО ПОБЕГА Апекс вегетативного побега представляет собой динамичную структуру, которая, помимо образования новых клеток первичных органов растения, постоянно производит элементы, или модули, называемые фитомерами (рис. 6.5). Каждый фитомер состоит из узла с прикрепленным листом, нижележащего междоузлия и почки в его основании. Почка расположена в пазухе листа нижеследующего фитомера и может развиться в боковой побег. В семенных растениях апикальная меристема первого побега формируется в зародыше, до или после появления семядоли или семядолей (Saint-Côme, 1966; Nougarède, 1967; Gregory and Romberger, 1972). Апексы вегетативных побегов различаются по форме, размеру, цитологической зональности и меристематической активности (рис. 6.6). Апексы побегов хвойных, как правило, относительно узкие и конической формы, а в гинкго (Ginkgo) и саговниках они довольно широкие и плоские. Апикальные меристемы некоторых однодольных — злаков, элодеи (Elodea) — и двудольных, например хвостника (Hippuris), узкие и удли- 157 Рис. 6.5 Схема продольного разреза верхушки побега покрытосеменного. Активность апикальной меристемы с периодическим формированием примордиев листьев и почек приводит к образованию повторяющихся элементов, называемых фитомерами. Каждый фитомер состоит из узла с прикрепленным листом, нижележащего междоузлия и почки в его основании. Границы между фитомерами обозначены пунктирными линиями. Обратите внимание, что междоузлия увеличиваются в длину по мере удаления от апикальной меристемы. Удлинение междоузлий обеспечивает большую часть увеличения длины стебля. ненные, с верхней частью, находящейся намного выше самого молодого узла. У многих двудольных верхняя часть едва возвышается над листовыми примордиями или даже кажется погруженной (Gifford, 1950). В некоторых растениях побег ближе к апексу увеличивается по ширине, и периферийная область с листовыми примордиями приподнимается над апикальной меристемой, которая оказывается, таким образом, во впадине (розеточный тип двудольных) (Ball, 1941; Rauh and Rappert, 1954). Вот некоторые примеры ширины апексов, измеренной на уровне самых молодых листовых примордиев: 280 мкм у хвоща (Equisetum hiemale), 1000 мкм у щитовника (Dryopteris dilatata), 2000–3300 мкм у саговника (Cycas revoluta), 280 мкм у сосны (Pinus mugo), 140 мкм у тиса (Taxus baccata), 400 мкм у гинкго (Ginkgo biloba), 288 мкм у вашингтонии 158 Анатомия растений Эзау ций апикальных меристем побега каждой из основных групп сосудистых растений, начиная с бессеменных. Для апексов побегов споровых сосудистых растений характерно наличие апикальной клетки Рис. 6.6 Различные формы апексов побегов в продольных срезах: плоская или слегка вогнутая у дримиса (Drimus) (А) и коническая, включенная в широкое основание примордия листа у вашингтонии (Washingtonia) (Б). Крупные полости в апексе побега дримиса — масляные клетки. (А — 90; Б — 19. А — слайд Ernest V. Gifford; Б — Ball, 1941.) (Washingtonia filifera), 130 мкм у кукурузы (Zea mays), 500 мкм у кубышки (Nuphar lutea) (Clowes, 1961). Размер апикальной меристемы зародыша арабидопсиса Таля (Arabidopsis thaliana, экотип Wassilewskija) во время прорастания составляет примерно 35 55 мкм (Medford et al., 1992). Форма и размер апекса изменяются по мере развития растения от зародыша до репродуктивного периода, между заложением двух последовательных листьев, а также в связи со сменой сезонов. В качестве примера можно привести финиковую пальму (Phoenix canariensis) (Ball, 1941): диаметр меристемы зародыша составляет 80 мкм, проростков — 140 мкм, взрослого растения — 528 мкм. В последующих параграфах будут рассмотрены дополнительные аспекты структуры и функ- У большинства споровых сосудистых растений — лептоспорангиатных (более специализированных) папоротников, например чистоуста (Osmunda), — рост в апексе побега происходит за счет поверхностного слоя крупных вакуолизированных клеток, с более или менее выраженной апикальной инициальной клеткой в центре. В одних споровых сосудистых растениях — хвощах (Equisetum), псилотах (Psilotum), отдельных видах селагинелл (Selaginella) — апикальная клетка увеличена и отчетливо различима. В других — эуспорангиатных папоротниках, плаунах (Lycopodium), полушниках (Isoetes) — выраженной апикальной клетки нет, и ситуация менее ясна (Guttenberg, 1966). У одних и тех же видов плаунов (Schüepp, 1926; Härtel, 1938) и некоторых эуспорангиатных папоротников (Campbell, 1911; Bower, 1923; Bhambie and Puri, 1985) сообщалось об обнаружении как единственной апикальной клетки, так и групп апикальных инициалей. Вполне вероятно, однако, что в апексах побегов почти всех споровых сосудистых растений присутствует единственная апикальная клетка (Bierhorst, 1977; White, R. A., and Turner, 1995). Чаще всего апикальная клетка имеет пирамидальную (тетраэдрическую) форму (см. рис. 6.1, А, В). Основание пирамиды обращено к поверхности, а три другие стороны — внутрь. В апексах с тетраэдрической апикальной клеткой производные клетки формируют правильную структуру, которая возникает в результате упорядоченных делений апикальной клетки: последовательные деления следуют друг за другом по спирали в акропетальном направлении. Для обозначения клеток, представляющих собой непосредственные производные апикальной клетки, а также производные от них многоклеточные структуры, используется термин «мерофит» (Gifford, 1983). Тетраэдральные апикальные клетки обнаружены у хвощей и большинства лептоспорангиатных папоротников. Апикальные клетки могут быть трехсторонними, при этом новые клетки отделяются от двух сторон. Такие апикальные клетки характерны для билатерально симметричных побегов, как у водных папоротников — сальвинии (Salvinia), марсилеи (Marsilea) и азоллы (Azolla) (Guttenberg, 1966; Croxdale, 1978, 1979; Schmidt, K. D., 1978; Lemon and Posluszny, 1997). Уплощенный апекс корневища орляка (Pteridium) также имеет трехстороннюю апикальную клетку (рис. 6.1Б, Г) (Gottlieb and Steeves, 1961). Апикальные меристемы Некоторые исследователи описывают апексы побегов папоротников с помощью концепции зональности (McAlpin and White, 1974; White, R. A., and Turner, 1995). Согласно этой концепции, промеристема составлена из двух слоев меристематических клеток: поверхностного и подповерхностного. Ниже промеристемы расположены различимые меристематические зоны, «служащие промежуточными для развития тканей коры, стелы и сердцевины» (White, R. A., and Turner, 1995). Согласно другой концепции, разработанной для апексов побегов страусника обыкновенного (Matteuccia struthiopteris) и чистоуста коричного (Osmunda cinnamomea), промеристема состоит только из одного поверхностного слоя с одной апикальной клеткой (Ma and Steeves, 1994, 1995). Сразу под поверхностным слоем расположена ткань, из которой образуется стела, состоящая из прососудистой ткани (ткань в начальной стадии образования сосудов, впоследствии формирующая прокамбий) и материнских клеток сердцевины. Хотя ранее морфологи растений считали апикальную клетку на верхушке меристем побега и корня споровых сосудистых растений источником всех клеток растения, с появлением концепции «меристемы ожидания» образующая роль апикальной клетки стала подвергаться сомнению. Исследователи заключили, что апикальная клетка митотически активна только в очень молодых растениях, а затем теряет активность и превращается в «покоящийся центр», сравнимый с многоклеточным покоящимся центром корней покрытосеменных. Апикальные клетки некоторых папоротников в результате эндоредупликации (см. главу 5) становятся высокополиплоидными, что служит доказательством их митотической пассивности (D’Amato, 1975). Последующие исследования, включавшие определение митотического индекса, длительности клеточного цикла и митоза, а также измерение содержания ДНК в апексах побега и корня некоторых папоротников, показали, однако, что апикальная клетка остается митотически активной в течение роста побегов и корней (Gifford et al., 1979; Kurth, 1981). Никаких доказательств эндоредупликации в апикальной меристеме в процессе развития обнаружено не было. Эти исследования, а также «переоткрытие» мерофита как единого производного апикальной клетки (Bierhorst, 1977) подтвердили классическую концепцию роли апикальной клетки. Зональность в апексе гинкго — основа для объяснения организации апексов побегов других голосеменных Присутствие цитологических зон в апикальной меристеме было впервые обнаружено в апексе побега гинкго (Ginkgo biloba) (рис. 6.7) (Foster, 159 1938). В гинкго все клетки апекса представляют собой производные от группы поверхностных инициалей, называемой инициальной апикальной группой. Нижележащие группы клеток, происходящих от поверхностных инициалей, составляют центральную зону материнских клеток. Весь этот комплекс клеток, включая боковые производные инициальной апикальной группы, значительно вакуолизирован, что связано с относительно низким уровнем митотической активности. Кроме того, клетки центральной зоны материнских клеток часто имеют утолщенные, покрытые заметными впадинами стенки. Апикальная поверхность инициалей и центральных материнских клеток составляет промеристему. Вокруг центральной зоны материнских клеток находится периферическая зона (периферическая меристема), а под ней — колончатая, или ребровидная, меристема. Периферическая зона образуется частично из боковых производных апикальных инициалей и частично — из центральных материнских клеток. Производные, образовавшиеся в основании зоны материнских клеток, становятся клетками сердцевины, пройдя через колончатую меристему. При активном росте чашеобразная область упорядоченно делящихся клеток (переходная зона), которая может доходить до поверхности апикальной зоны, ограничивает зону материнских клеток. Детали рассмотренной структурной модели различаются в разных группах голосеменных. Для саговников характерны очень широкие апексы с большим количеством поверхностных клеток, образующих периклинальными делениями производные более глубоких слоев. Одни исследователи считают инициальной зоной всю расширенную поверхность и ее непосредственные производные (Foster, 1941, 1943), другие ограничивают ее относительно небольшим числом поверхностных клеток (Clowes, 1961; Guttenberg, 1961). Периклинальные производные поверхностного слоя сходятся к зоне материнских клеток — такая картина, по-видимому, характерна для саговников. У других семенных растений слои клеток обычно расходятся от точки инициации. Такая сходящаяся модель формируется при многочисленных антиклинальных делениях поверхностных клеток и их ближайших производных, что свидетельствует о поверхностном росте. Этот рост предположительно связан с большой шириной апекса. Группа материнских клеток у саговников относительно слабо выражена. Обширная периферийная зона образуется непосредственными производными поверхностных инициалей и материнскими клетками. Под зоной материнских клеток расположена более или менее выраженная колончатая меристема. У большинства хвойных деревьев апикальные инициали в поверхностном слое делятся периклинально. Однако у араукарии (Araucaria), 160 Анатомия растений Эзау Рис. 6.7 Продольный срез апекса корня гинкго (Ginkgo biloba). Апикальная группа инициалей антиклинальными делениями поставляет клетки в поверхностную зону и переклинальными делениями — в центральную группу материнских клеток. Для центральной зоны характерен рост в объеме в результате увеличения клеток и происходящие время от времени деления клеток в различных плоскостях. Большинство поделившихся клеток перемещается в сторону переходной зоны, где они разделяются клеточными стенками переклинально по отношению к центральной зоне. Производные этих делений образуют периферические подповерхностные слои и будущую сердцевину — зону колончатой (ребровидной) меристемы. (430. Foster, 1938.) кипариса (Cupressus), туевика (Thujopsis) (Guttenberg, 1961), агатиса (Agathis) (Jackman, 1960) и можжевельника (Juniperus) (Ruth et al., 1985) описана иная организация, с делением клеток этого слоя преимущественно или почти исключительно антиклинально. Апексы этих растений, как считается, имеют структуру «туника-корпус». У хвойных может быть хорошо дифференцирована группа материнских клеток и присутствовать переходная зона. В хвойных деревьях с узкими апексами присутствует немного материнских клеток, и они могут быть увеличены и вакуолизированы. В таких апексах небольшая группа материнских клеток, всего три или четыре клетки в глубину, резко, без перехода в виде колончатой меристемы, сменяется вакуолизированными клетками сердцевины, а периферическая зона также составляет всего несколько клеток в ширину. Апексы побегов хвойных были изучены также в связи с сезонными изменениями их структуры. У некоторых видов сосны (Pinus lambertiana, Pinus ponderosa) (Sacher, 1954), пихты (Abies concolor) (Parke, 1959), тиса головчатого (Cephalotaxus drupacea) (Singh, 1961) зональность не меняется, однако высота конуса нарастания над самым молодым узлом в течение периода роста больше, чем во время покоя (рис. 6.8). Поэтому в активных и покоящихся апексах зоны по отношению к самому молодому узлу распределены по-разному: в состоянии покоя ребровидная меристема находится ниже этого узла, а в активном состоянии — частично выше. Такая структура обращает внимание на терминологическую проблему. Если апикальную меристему определять строго как часть апекса над самым молодым узлом, то в таком случае следует считать, что она меняет структуру в разные фазы роста (Parke, 1959). Потеря зональности и появление структуры, напоминающей модель «туникакорпус» описаны у покоящихся меристем тсуги (Tsuga heterophylla) (Owens and Molder, 1973) и ели (Picea mariana) (Riding, 1976). У представителей гнетовых (Gnetophyta), как правило, существует четкое разделение поверхностного слоя и внутреннего ядра, образованного собственными инициалями. Следователь- Апикальные меристемы 161 Для апексов побегов покрытосеменных характерна зональность, наложенная на структуру «туника-корпус» Рис. 6.8 Продольные срезы верхушек побегов пихты (Abies) во время первой фазы сезонного роста (А) и зимнего покоя (Б). А — инициация примордия, содержание таннина в рыхлой сердцевине отличает эту зону от апекса и периферической зоны. Б — зональность менее выражена, чем на предыдущем изображении. (А — 270; Б — 350; Б — Parke, 1959.) но, апексы побегов эфедры (Ephedra) и гнетума (Gnetum) имеют модель роста «туника-корпус» (Johnson, 1951; Seeliger, 1954), причем туника однослойна, а корпус по морфологии и способам деления сопоставим с центральной зоной материнских клеток. Апекс побега вельвичии (Welwitschia) обычно образует только одну пару листьев и не имеет различимой зональности. В поверхностном слое наблюдаются периклинальные деления (Rodin, 1953). Как отмечалось ранее, корпус и каждый слой туники имеют собственные инициали. В тунике инициали расположены в срединном осевом положении. Делясь антиклинально, эти клетки образуют потомство в виде новых клеток, часть которых остается инициалями, а другая часть функционирует как производные, то есть последующими делениями поставляет клетки в периферическую часть побега. Инициали корпуса располагаются под инициалями туники, делятся периклинально и образуют подлежащие производные корпуса, которые делятся в разных плоскостях. Клетки, образующиеся при делениях в корпусе, прибавляются к центру побега, то есть к колончатой меристеме, а также к периферической меристеме. Вместе корпус и покрывающие его слои туники составляют центральную зону или промеристему. Инициали корпуса могут формировать четко ограниченный слой в отличие от менее упорядоченно расположенных клеток собственно корпуса — при такой структуре тунику и корпус оказывается трудно разграничить. Однако, если рассмотреть апексы на разных стадиях развития, можно заметить, что в верхнем слое корпуса происходят периодические периклинальные деления. После такого деления в корпусе временно появляется второй упорядоченный слой. Количество слоев туники у покрытосеменных различается (Gifford and Corson, 1971). Более половины изученных видов двудольных имеют двухслойную тунику (рис. 6.9). Есть данные и о большем количестве слоев — четырех, пяти или даже более (Hara, 1962), однако сразу следует оговорить, что одни исследователи включают внутренний параллельный слой или слои в тунику, а другие — в корпус. Туника однодольных обычно состоит из одного или двух слоев (рис. 6.10) (Brown et al., 1957). Встречаются также виды, у которых наружный слой делится периклинально, то есть структура «туника-корпус» полностью отсутствует, как, например, у сахарного тростника (Saccharum) (Thielke, 1962). Число параллельных слоев в апексе побега может изменяться в онтогенезе растения (Mia, 1960; Gifford and Tepper, 1962) и под влиянием смены сезонов (Hara, 1962). Периодические изменения в разделении на слои могут быть связаны и с инициацией листьев (Sussex, 1955). Гипотеза о том, что в апикальных меристемах с организацией «туника-корпус» слои клеток клонально различны, подтверждается исследованиями периклинальных цитохимер (см. главу 5). Большинство изученных цитохимер относится к двудольным и имеет двухслойную тунику. Периклинальные цитохимеры таких растений четко показали наличие в апикальной меристеме трех 162 Анатомия растений Эзау Рис. 6.9 Структура «туника-корпус» апикальной меристемы и две стадии инициации примордия листа на продольных срезах апексов побегов картофеля (Solanum tuberosum): образование листового выступа (А) и начало роста вверх (Б). Под листовым выступом виден прокамбиальный тяж, который затем дифференцируется в развивающийся лист. (Sussex, 1955.) независимых слоев клеток — двух слоев туники и одного слоя инициалей корпуса (см. рис. 5.11) (Satina et al., 1940). Эти три слоя обычно обозначаются L1, L2 и L3 (L1 — внешний, L3 — внутренний). Некоторые исследователи ошибочно называют L3 весь корпус, а не только его инициальный слой (например, Bowman and Eshed, 2000; Vernoux et al., 2000a; Clark, 2001). Стадия развития растения, на которой в апексе вегетативного побега формируется зональность, зависит от вида. Например, у одних видов кактусов (Cactaceae) зональность обнаруживается уже при прорастании, а у других в это время имеется только организация «туника-корпус» (Mauseth, 1978). У некоторых видов кактусов зональность полностью устанавливается только после образования более 30 листьев. Схожим образом ведут себя апексы побегов колеуса (Coleus), в которых формирование зональности не завершается до инициации пяти пар листьев (Saint-Côme, 1966). Рис. 6.10 Однослойная туника на продольном срезе апекса побега кукурузы (Zea mays). Части каждого листа располагаются по обеим сторонам оси, так как во время роста они окружают стебель. (Ezau, 1977.) Апикальные меристемы Таким образом, хотя зональность и служит характерной особенностью этих меристем, она не обязательна для образования листьев и нормального функционирования меристемы в целом. В апексах побегов томата (Solanum lycopersicum) зональность обнаружить не удалось (Sekhar and Sawhney, 1985). Как отмечено в главе 5, некоторые биологи растений для обозначения инициалей апикальной меристемы и/или их ближайших производных переняли термин «стволовые клетки». Отдельные исследователи применяют в описаниях апикальной меристемы оба термина, что может сбить с толку. Ниже приведены некоторые примеры. «Стволовые клетки не являются постоянными инициальными клетками...» (Fletcher, 2004). «В настоящее время принято считать, что центральная зона работает как популяция стволовых клеток... образуя инициали двух других зон и сохраняя при этом саму себя» (Vernoux et al., 2000a). «Центральная зона ведет себя как резервуар стволовых клеток, которые восстанавливают и периферическую, и колончатую зоны, а также сохраняют целостность центральной зоны. Следует отметить, что эти клетки ведут себя не как постоянные инициали, скорее их поведение регулируется в зависимости от их позиции» (Bowman and Eshed, 2000). «В настоящее время принято считать, что центральные клетки функционируют как стволовые и служат инициалями или источником клеток двух других зон апикальной меристемы» (Laufs et al., 1998a). Характеризуя апикальную меристему как «группу стволовых клеток», еще один исследователь назвал центральную зону «зоной инициалей» (Meyerowitz, 1997). Некоторые ученые отмечают неоднозначность термина «стволовая клетка» по отношению к растениям и, по большей части, не используют его в описаниях апикальной меристемы (Evans, M. M. S., and Barton, 1997). Чтобы избежать путаницы, связанной с применением в биологии растений термина «стволовые клетки», был введен термин «промеристема», включивший апикальные инициали и их ближайшие производные «для обозначения гипотетической популяции клеток, для которых еще не точно определено, станут ли они листом или стеблем...» (Barton, 1998). Такой термин совершенно корректен, так как термины «промеристема» и «центральная зона», по существу, — синонимы. Как отмечалось ранее, термин «стволовая клетка» в данной книге не используется. АПЕКС ВЕГЕТАТИВНОГО ПОБЕГА АРАБИДОПСИСА Апекс вегетативного побега арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) имеет двухслойную тунику, 163 покрывающую плоский корпус (Vaughn, 1955; Medford et al., 1992). На структуру «туника-корпус» накладываются три зоны, характерные для апексов побегов покрытосеменных: центральная зона глубиной около пяти и шириной в тричетыре клетки, видимая на продольных срезах, периферическая зона и колончатая меристема. Морфометрические исследования апекса побега арабидопсиса показали, что митотический индекс (процент ядер, делящихся в конкретный момент времени) в периферийной зоне примерно на 50% выше, чем в центральной зоне (Laufs et al., 1998b). Генетические и молекулярные исследования арабидопсиса предоставили существенную информацию о функционировании его апикальной меристемы. Здесь рассмотрены результаты лишь немногих работ. Первичная апикальная меристема арабидопсиса становится различима в эмбриогенезе сравнительно поздно, после инициации семядолей (рис. 6.11) (Barton and Poethig, 1993; см. обсуждение происхождения апикальной меристемы и семядолей в эмбриогенезе покрытосеменных в Kaplan and Cooke, 1997). Для становления апикальной меристемы побега требуется активность гена SHOOTMERISTEMLESS (STM), который начинает экспрессироваться в одной или двух клетках в конце глобулярной стадии эмбриогенеза (Long et al., 1996; Long and Barton, 1998). У проростков с мутациями stm, вызывающими потерю функции, развиваются нормальные корни, гипокотили и семядоли, но отсутствуют апикальные меристемы побегов (Barton and Poethig, 1993). В центральных и периферических зонах всех апексов вегетативных побегов присутствует мРНК гена STM, но в развивающихся листовых примордиях она отсутствует (Long et al., 1996). Для поддержания функции апикальной меристемы необходим ген WUSCHEL (WUS): в wus мутантах инициали дифференцируются (Laux et al., 1996). Экспрессия гена WUS начинается на 16-клеточной стадии развития зародыша, до начала экспрессии STM и задолго до появления видимой меристемы (см. рис. 6.11). В полностью развитой меристеме экспрессия WUS ограничивается небольшой группой клеток в центральной зоне под слоем L3 (инициальный слой корпуса) и сохраняется в течение всего развития побега (Mayer et al., 1998; Vernoux et al., 2000a). Ген WUS не экспрессируется в инициалях, что свидетельствует о наличии сигналинга между этими двумя группами клеток (Gallois et al., 2002). Помимо генов, способствующих образованию меристемы, таких как STM и WUS, существуют гены, регулирующие размер меристемы через подавление активности инициалей (рис. 6.12). Это гены CLAVATA (CLV: CLV1, CLV2, CLV3), мутации которых вызывают накопление недифференцированных клеток в центральной зоне, в результате чего увеличивается размер меристемы 164 Анатомия растений Эзау Рис. 6.11 Формирование апикальной меристемы побега (АМП) в эмбриогенезе арабидопсиса (Arabidopsis). Первое свидетельство развития АМП — начало экспрессии WUS на 16-клеточной стадии, задолго до того, как АМП становится различимой. Затем начинается экспрессия STM и CLV1. Уровень экспрессии STM не зависит от активности WUS, а начало экспрессии CLV1 — от STM. Полосы отмечают стадии, на которых обнаруживается мРНК каждого из генов. Обратите внимание, что деление зиготы дает начало маленькой апикальной и крупной базальной клеткам. Апикальная клетка служит предшественником эмбриона. Вертикальные и поперечные деления апикальной клетки приводят к образованию 8-клеточного проэмбриона. Четыре верхние клетки — предшественницы апикальной меристемы и семядолей, четыре нижние — гипокотиля. Верхняя клетка подвеска делится поперечно, образуя гипофиз, который дает начало центральным клеткам апикальной меристемы корня и корневому чехлику. Остальная часть корневой меристемы и латеральная часть корневого чехлика происходят из эмбриона (см. рис. 1.7.). (Lenhard and Laux, 1999. © 1999, с разрешения Elsevier.) (Clark et al., 1993, 1995; Kayes and Clark, 1998; Fletcher, 2002). Накопление клеток происходит, по-видимому, из-за того, что клетки в периферической зоне не дифференцируются. Экспрессия CLV3 ограничивается в первую очередь слоями L1 и L2 и несколькими клетками центральной зоны L3, и, вероятно, маркирует инициали этих слоев. Клетки, экспрессирующие CLV1, находятся под слоями L1 и L2 (Fletcher et al., 1999). WUS экспрессируется в самой глубокой области меристемы. Предполагается, что клетки, экспрессирующие WUS, действуют как «организующий центр», который предоставляет информацию об инициальных клетках соседним вышележащим клеткам, в то время как сигналы от клеток, экспрессирующих CLV1/CLV3, действуют обратным образом, ослабляя такую активность (Meyerowitz, 1997; Mayer et al., 1998; Fletcher et al., 1999). Белок CLV3, секретируемый инициалями апекса, предположительно проходит по апопласту и связывается с рецепторным комплексом CLV1/CLV2 на плазматической мембра- не подлежащих клеток (Rojo et al., 2002). Сигналинг CLV3 через рецепторный комплекс CLV1/ CLV2 снижает экспрессию WUS, поддерживая необходимый уровень инициальной активности в течение всего периода развития. Таким обра- Рис. 6.12 Схема центральной зоны апикальной меристемы побега арабидопсиса (Arabidopsis), показывающая частичное перекрывание слоев, в которых экспрессируются CLV3, CLV1 и WUS. Экспрессия CLV3 ограничивается в первую очередь слоями L1 и L2 и несколькими клетками центральной зоны L3. Клетки, экспрессирующие CLV1, находятся под слоями L1 и L2. WUS экспрессируется в самой глубокой области меристемы. (Fletcher, 2004. © 2004, с разрешения Elsevier.) Апикальные меристемы зом, с помощью обратной связи сохраняется баланс между размножением клеток промеристемы и их потерей в результате дифференцировки (Schoof et al., 2000; Simon, 2001; Fletcher, 2004). ОБРАЗОВАНИЕ ЛИСТЬЕВ Апекс побега производит боковые органы, следовательно, необходимо рассмотреть структуру и активность апикальной меристемы в связи с образованием листьев, которые образуются в периферийной зоне апекса побега. В данной главе уделено внимание только тем особенностям образования листьев, которые связаны со структурой и деятельностью апикальной меристемы. Снижение экспрессии генов класса KNOTTED1 — гомеобокс-содержащих генов растений, первоначально обнаруженных у кукурузы, — обеспечивает ранний молекулярный маркер заложения листа (Smith et al., 1992; Brutnell and Langdale, 1998; van Lijsebettens and Clarke, 1998; Sinha, 1999). Экспрессия гена KN1 у кукурузы специфично снижается в месте образования листового примордия. Места заложения примордиев у арабидопсиса (Arabidopsis) также маркируются снижением экспрессии генов KNAT1 и STM1 класса KNOTTED1 (Long and Barton, 2000). Ген HBK1 в апикальной меристеме хвойного дерева — ели (Picea abies), возможно, играет ту же роль, что и гены KNOTTED1 покрытосеменных (Sundås-Larsson et al., 1998). На протяжении вегетационного периода апикальная меристема образует листья в определенном порядке Порядок расположения листьев на стебле называется филлотаксисом (от греч. «филлон» — лист и «таксис» — расположение по порядку) (Schwabe, 1984; Jean, 1994). Наиболее распространенный филлотаксис — спиральный. В каждом узле находится по одному листу, и листья формируют спираль под углом 137,5 друг к другу. Такое расположение листьев характерно, например, для дуба (Quercus), кротона (Croton), шелковицы (Morus alba), гектореллы (Hectorella caespitosa). У других растений с одним листом в каждом узле листья находятся под углом 180° друг к другу в двух противоположных рядах. Этот тип филлотаксиса называется двурядным и встречается, например, у трав. У некоторых растений листья расположены по паре в каждом узле под углом 90 друг к другу — такой филлотаксис называется супротивным, что характерно для ясеня (Acer), жимолости (Lonicera). Если каждая последующая пара расположена под прямым углом к предыдущей паре, то листорасположение называется крестообразным, как у представителей яснотковых (Labiatae), в том числе у 165 колеуса (Coleus). Филлотаксис растений с тремя и более листьями в каждом узле — например, у олеандра (Nerium oleander), вероникаструма (Veronicastrum virginicum) — называется мутовчатым. Обычно первые гистологические изменения, связанные с заложением листа, затрагивают скорость и плоскость деления клеток в периферической зоне апикальной меристемы. В результате сбоку от оси формируется выступающая часть, называемая листовым бугорком (см. рис. 6.9). В побегах со спиральным расположением листьев происходит чередование делений в различных секторах по окружности апикальной меристемы, в результате чего периодическое расширение апекса асимметрично. В побегах с крестообразным филлотаксисом расширение апекса симметрично, так как увеличение меристематической активности происходит одновременно на двух противоположных сторонах (рис. 6.13). Таким образом, заложение листьев вызывает периодические изменения размера и формы апекса побега. Период, или интервал, между заложением двух последовательных листовых примордиев (пары или мутовки примордиев у растений с супротивноым или мутовчатым расположением листьев) называется пластохроном. Изменения морфологии апекса побега, происходящие в течение одного пластохрона, называют пластохронными изменениями. Термин «пластохрон» с самого начала применялся в широком смысле, обозначая временной интервал между двумя последовательными сходными событиями, происходящими в серии повторяющихся событий (Askenasy, 1880). Таким образом, этот термин может использоваться для обозначения временного интервала между любыми соответствующими друг другу этапами развития двух последовательно образовавшихся листьев, например началом делений в местах возникновения примордиев, началом роста вверх примордия или инициацией листовой пластинки. Термин «пластохрон» можно также применять при описании развития междоузлий и пазушных почек, этапов формирования проводящей системы побега и развития органов цветения. Для определения длины пластохрона обычно измеряют скорость заложения примордиев и берут обратную величину. Последовательные пластохроны могут иметь одинаковую длительность, по крайней мере, в течение какого-то периода вегетативного роста генетически однородного материала, растущего в контролируемых условиях (Stein and Stein, 1960). Стадии развития растения и условия окружающей среды влияют на длину пластохронов. Например, у кукурузы (Zea mays) последовательные пластохроны в зародыше удлиняются с 3,5 до 13,5 дней, а в проростках, наоборот, сокращаются с 3,6 до 0,5 дней 166 Анатомия растений Эзау Рис. 6.13 Инициация листьев на верхушке побега зверобоя (Hypericum uralum) с супротивным расположением листьев (по паре в каждом узле под прямым углом друг к другу). Перед инициацией нового листового примордия апикальная меристема напоминает небольшой округлый холм (А). Апикальная меристема постепенно расширяется (Б, В). Затем по ее краям закладываются листовые бугорки (Г). В то время как из листовых выступов развиваются новые листовые примордии, апикальная меристема вновь принимает вид небольшого холма (Д). Ранняя стадия образования пары листьев (показана черным цветом, А1) и появление пары листьев (показана черным цветом, Д1). А1–Д1 — поперечные срезы, А2–Д2 и А3–Д3 — продольные срезы. Точечным пунктиром помечены клетки корпуса и их непосредственные производные. Четырехгранник отмечает предполагаемое место образования пазушной почки. (Адаптировано из Zimmermann, 1928.) (Abbe and Phinney, 1951; Abbe and Stein, 1954). У жимолости (Lonicera nitida) продолжительность пластохронов составляет от 1,5 до 5,5 дней, видимо, в зависимости от изменений температу- ры (Edgar, 1961). Температура также влияет на скорость заложения примордиев у сои (Glycine max) (Snyder and Bunce, 1983) и огурца (Cucumis sativus) (Markovskaya et al., 1991). Скорость Апикальные меристемы образования листьев зависит от света (Mohr and Pinnig, 1962; Snyder and Bunce, 1983; Nougarède et al., 1990; Schultz, 1993). У риса в регуляции продолжительности вегетационнй фазы участвует ген PLASTOCHRON1 (PLA1), который контролирует скорость образования листьев в меристеме (Itoh et al., 1998). Еще одной широко используемой временной характеристикой развития апекса побега служит филлохрон — интервал между последовательными появлениями листьев в целом растении, величина, обратная скорости появления листьев (Lyndon, 1998). Продолжительности пластохрона и филлохрона не обязательно согласуются. Скорость инициации примордиев и скорость появления листьев близки, только если период между двумя последующими событиями постоянен, а это часто не так. Например, у цикламена (Cyclamen persicum) в начале вегетационного периода скорость инициации примордиев превышает скорость появления листьев, и примордии накапливаются в апексе побега, а в конце вегетационного периода наблюдается обратное положение (Sundberg, 1982). У мягкой пшеницы (Triticum aestivum) и ячменя (Hordeum vulgare) более ранние листья появляются быстрее, чем поздние, а у рапса (Brassica napus) — наоборот (Miralles et al., 2001). Наверное, самое большое различие между длительностями пластохрона и филлохрона характерно для хвойных. Например, у ели (Picea sitchensis) осенью в течение периода образования почки накапливаются сотни примордиев игл (Cannell and Cahalan, 1979). Весной, когда почки выходят из состояния покоя, происходит, наоборот, быстрое увеличение листьев. Если апекс побега претерпевает пластохронные изменения в размере, меняются как его объем, так и площадь. Для обозначения этих изменений используюся выражения «фаза максимальной площади» и «фаза минимальной площади» (Schmidt, A., 1924). В побегах с крестообразным расположением листьев апекс достигает фазы максимальной площади перед появлением пары листовых примордиев (см. рис. 6.13, Б). Как только появляются примордии, ширина апикальной меристемы уменьшается (см. рис. 6.13, Д), и апекс входит в фазу минимальной площади пластохронного роста. Перед формированием пары новых примордиев апекс возвращается к максимальной фазе, и теперь его увеличение осуществляется перпендикулярно самому длинному диаметру предыдущей максимальной фазы, хотя расширение апикальной меристемы происходит также и между формирующимися новыми примордиями. Соотношение между растущими примордиями и апикальной меристемой значительно различается у разных видов. Рисунок 6.14 иллюстрирует один крайний случай, при котором апикальная 167 меристема почти исчезает между расширяющимися листовыми примордиями (рис. 6.14, Г). У других видов апикальная меристема претерпевает меньшие изменения (см. рис. 6.9), а у видов, апикальные меристемы которых значительно приподняты над органогенной областью, апекс не подвергается пластохронным изменениям размера (см. рис. 6.10). Инициация листовых примордиев связана с увеличением частоты периклинальных делений в месте инициации У двудольных и однодольных с двухслойной туникой первые периклинальные деления чаще всего происходят в слое L2, вслед за ними — аналогичные деления в слое L3 и антиклинальные деления в слое L1 (Guttenberg, 1960; Steward and Dermen, 1979). У некоторых однодольных листовые примордии инициируются периклинальными делениями в слое L1. У мягкой пшеницы (Triticum aestivum) (Evans, L. S., and Berg, 1972) и кукурузы (Zea mays) (Sharman, 1942; Scanlon and Freeling, 1998) первые периклинальные деления происходят в слое L1, а затем — аналогичные деления в L2 с одной стороны меристемы. Периклинальные деления позже распространяются латерально в обоих слоях, образуя кольцо, окружающее меристему. Так как заложение листьев у покрытосеменных происходит по сравнительно устойчивой схеме, а глубина туники различается, корпус и туника по-разному участвуют в формировании листьев, в зависимости от их количественного соотношения в данном апексе. Таким образом, примордии листьев инициируются группами клеток из двух или более слоев меристемы. Общее число клеток, участвующих в этом процессе, у хлопчатника (Gossypium) (Dolan and Poethig, 1991, 1998), табака (Nicotiana) (Poethig and Sussex, 1985a, b) и бальзамина (Impatiens) (Battey and Lyndon, 1988) составляет около 100, у кукурузы (Zea mays) — от 100 до 250 (Poethig, 1984; McDaniel and Poethig, 1988), а у арабидопсиса (Arabidopsis) — 30 (Hall and Langdale, 1996). Некоторые исследователи называют эти клетки, служащие непосредственными предшественниками листовых примордиев, клетками-основателями. Одновременно с периклинальными делениями, связанными с инициацией примордия, или даже до них в основании места заложения могут появиться один или несколько прокамбиальных тяжей (листовых следов), которые дифференцируются в направлении к развивающемуся листу (см. рис. 6.9). Рано развивающиеся прокамбиальные тяжи обнаружены и у двудольных — гаррии (Garrya elliptica) (Reeve, 1942), льна (Linum usitatissimum) (Girolami, 1953, 1954), дурнишника обыкновенного (Xanthium chinense) (McGahan, 1955), клена (Acer pseudoplatanus) 168 Анатомия растений Эзау Рис. 6.14 Схема развития листовых примордиев у каланхоэ (Kalanchoë) на продольном (А–Д) и поперечном (Е) срезах образцов побегов во время инициации и развития восьмой пары листьев: А — после седьмого пластохрона, апекс в фазе максимальной площади; Б — начало восьмого пластохрона, инициация восьмой пары листьев; В — восьмая пара листьев несколько удлинилась; Г — середина восьмого пластохрона, апекс в фазе минимальной площади; Д — начало девятого пластохрона, виден увеличивающийся апекс между примордиями восьмого пластохрона; Е — начало восьмого пластохрона, стадия аналогичная изображению «Б». (Ezau, 1977, по микрофотографиям Stein and Stein, 1960.) (White, D. J. B., 1955), дурнишника пенсильванского (Xanthium pennsylvanicum) (Millington and Fisk, 1956), михелии (Michelia fuscata) (Tucker, 1962), (Populus deltoides) (Larson, 1975), арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) (Lynn et al., 1999), и у однодольных — альстремерии (Alstroemeria) (Priestly et al., 1935), бородача (Andropogon gerardii) (Maze, 1977). У арабидопсиса ранний листовой след был обнаружен в области высокой плотности с экспрессией гена PINHEAD (PNH) (Lynn et al., 1999). Начало экспрессии PNH предшествует снижению экспрессии STM в месте инициации листа и, следовательно, может рассматриваться как более ранний маркер формирования листьев. У голосеменных растений листья также появляются в периферической зоне. Первым признаком заложения листа у псевдотсуги Мензиса (Pseudotsuga menziesii) служит дифференцировка прокамбиального тяжа в периферической зоне «для снабжения будущего примордия» (Owens, 1968). Ранние прокамбиальные тяжи обнаружены и у других голосеменных — секвойи (Sequoia sempervirens) (Crafts, 1943), гинкго (Ginkgo biloba) (Gunckel and Wet-more, 1946), псевдотсуги тиссолистной (Pseudotsuga taxifolia) (Sterling, 1947). Деления, связанные с заложением листовых примордиев, у голосеменных обычно начинаются во втором или третьем слое от поверхности. Поверхностный слой может поставлять клетки во внутреннюю ткань примордия периклинальными и другими делениями (Guttenberg, 1961; Owens, 1968). В споровых сосудистых растениях листья возникают либо из одной поверхностной клетки, либо из группы клеток, одна из которых увеличивается и становится различимой апикальной клеткой примордия (White and Turner, 1995). Следует отметить, что, хотя заложение листовых примордиев в течение длительного времени считалось обусловленным изменениями скорости и плоскости клеточных делений, существуют Апикальные меристемы данные о том, что новые примордии могут инициироваться и в отсутствие делений клеток (Foard, 1971). Кроме того, показано, что уже существующие листья с подавленным клеточным циклом (Hemerly et al., 1995) и листья с мутациями, которые мешают правильной ориентации клеточной пластинки (Smith et al., 1996), могут развивать почти нормальную форму. Эти наблюдения подтверждают гипотезу о том, что в процессе развития растение приобретает форму независимо от схемы деления клеток (Kaplan and Hagemann, 1991). По-видимому, за инициацию листовых примордиев, а также за окончательный размер и форму растения и его отдельных органов отвечает не схема клеточных делений, а регуляция роста в ширину (Reinhardt et al., 1998). Инициация листовых примордиев сопровождается изменениями в ориентации и характере расположения микрофибрилл целлюлозы в наружной стенке эпидермальных клеток: эпидермис смещает целлюлозную сеть, чтобы приспособиться к формированию нового органа (Green and Brooks, 1978; Green, 1985, 1989; Selker et al., 1992; Lyndon, 1994). Ориентацию микрофибрилл можно наблюдать в поляризованном свете на тонких срезах, сделанных параллельно поверхности апекса (Green, 1980). У граптопеталума (Graptopetalum) переориентированные микрофибриллы образуют круг, отмечая таким образом места, где появится новая пара листовых примордиев (Green and Brooks, 1978). Также изменения в ориентации микрофибрилл, сопровождающие заложение листа, были исследованы у растений с крестообразным филлотаксисом — барвинка (Vinca) Green, 1985; Sakaguchi et al., 1988; Jesuthasan and Green, 1989), каланхоэ (Kalanchoë) (Nelson, 1990) и у растений со спиральным филлотаксисом — смородины (Ribes) (Green, 1985), элодеи (Elodea) (Green, 1986). Независимо от типа филлотаксиса, листья возникают из конкретных областей с натяжениями целлюлозы на поверхности апекса побега (Green, 1986). Филлотаксис побега определяет места инициации листовых примордиев Механизмы, лежащие в основе упорядоченного заложения листьев по окружности апикальной меристемы, длительное время интересовали ботаников. Одно из первых представлений, основанное на результатах хирургического вмешательства, заключалось в том, что новый примордий возникает в «первом доступном пространстве», то есть при достижении достаточной ширины и расстояния от вершины апекса (Snow and Snow, 1932). В подтверждение этой гипотезы была предложена «теория физиологического поля» (Wardlaw, 1949). Каждый новый инициированный лист окружен физиологическим полем, в 169 котором инициация новых листьев блокирована. Новый примордий может возникнуть только тогда, когда для него появится пространство, лежащее за пределами уже существующих полей. В более поздней формулировке — места заложения в растущем апексе определяются «биофизическими силами» (Green, 1986). Согласно этой гипотезе, листовые примордии возникают тогда, когда область поверхности туники становится выпуклой или морщинистой, так как локально уменьшается способность поверхностного слоя противостоять давлению со стороны нижележащих тканей (Jesuthasan and Green, 1989; Green, 1999). Было высказано предположение, что локальное напряжение, вызываемое изгибом туники, дает начало периклинальным делениям, обычно связанным с формированием бокового органа (Green and Selker, 1991; Dumais and Steele, 2000). Гипотеза биофизических сил частично подтверждается исследованиями, в которых локализованное внесение экспансина в апикальную меристему томата (Solanum lycopersicum) вызвало формирование выростов, схожих с листовыми примордиями (Fleming et al., 1997, 1999). По-видимому, экспансин увеличивает растяжимость клеточных стенок во внешнем слое клеток туники, в результате чего ткань выгибается наружу. По данным гибридизации in situ, гены экспансина специфично экспрессируются в местах заложения примордиев у томата (Fleming et al., 1997; Reinhardt et al., 1998; Pien et al., 2001) и риса (Oryza sativa) (Cho and Kende, 1997). Кроме того, в трансформированных растениях экспансин вызывает появление примордиев, которые могут развиваться в нормальные листья (Pien et al., 2001). Эти исследования подтверждают гипотезу о том, что первичное событие в морфогенезе — растяжение ткани, которая затем подразделяется на более мелкие единицы путем деления клеток (Reinhardt et al., 1998; Fleming et al., 1999). В нескольких работах изучалась роль ауксина в регуляции расположения листьев (Cleland, 2001). В одном из таких исследований вегетативные апексы побегов томата культивировали на синтетической среде, содержащей специфический ингибитор транспорта ауксина, в результате чего формирование листьев было полностью подавлено, и образовывались голые стебли, однако с нормальными меристемами на верхушках (Reinhardt et al., 2000). Нанесение ИУК на поверхности таких апексов восстанавливало образование листьев. Экзогенная ИУК также вызывает образование цветков на апексах соцветий арабидопсиса (Arabidopsis) с мутацией pin-formed1 (pin1). Формирование цветка в апексах pin1 предположительно блокировано из-за мутации в гене транспортного белка ауксина. Экспрессия собственно гена PIN1 повы- 170 Анатомия растений Эзау шается в развивающихся листовых примордиях (Vernoux et al., 2000b), свидетельствуя о том, что для инициации расширения клеток и формирования примордия необходимо накопление достаточного количества ауксина. Чтобы в данном месте происходило накопление ауксина, он должен транспортироваться туда из уже существующих листовых примордиев и развивающихся листьев — источников ауксина. Была предложена модель, согласно которой выносящие переносчики ауксина контролируют доставку ауксина в апикальную меристему побега, а регуляцию его распределения внутри меристемы осуществляют и вносящие, и выносящие переносчики (Stieger et al., 2002). В то время как выносящие переносчики играют важную роль в перераспределении ауксина в меристеме, вносящие переносчики предположительно необходимы для правильного расположения листа, или филлотаксиса. Филлотаксис связан со структурой проводящей системы в стебле, так что пространственное положение листьев по отношению друг к другу — часть общей организации побега (Esau, 1965; Larson, 1975; Kirchoff, 1984; Jean, 1989). Взаимосвязь между листьями и листовыми следами в стебле в ходе развития предполагает, что прокамбиальные тяжи в местах инициации примордиев обеспечивают пути транспорта ауксинов или других веществ, способствующих заложению примордия («гипотеза прокамбиального тяжа») (Larson, 1983). Очевидно, что в упорядоченное формирование листьев вовлечены многочисленные факторы и процессы, и они необязательно ограничиваются апикальной областью. ОБРАЗОВАНИЕ ВЕТВЕЙ У высших споровых растений, таких как псилоты (Psilotum), плауны (Lycopodium), селагинеллы (Selaginella) и некоторые папоротники, ветвление происходит в апексе и не связано с листьями (Gifford and Foster, 1989). Исходная апикальная меристема разделяется посередине на две равные части, каждая из которых образует побег. Такой тип ветвления называется дихотомическим. Когда ветвь возникает сбоку на апексе, ветвление называется моноподиальным. Моноподиальное ветвление широко распространено среди семенных растений. Ветви обычно возникают как почки в пазухах листьев, и в зачаточном состоянии называются пазушными почками. Судя по большинству исследований, термин «пазушная» не вполне точен, так как почки обычно появляются на стебле (см. рис. 6.13, Д и 6.15), но перемещаются ближе к основанию листа или даже на сам лист при последующих ростовых перестройках, что наблюдается у папоротников (Wardlaw, 1943), двудольных (Koch, 1893; Garrison, 1949a, 1955; Gifford, 1951) и злаков (Poaceae) (Evans and Grover, 1940; Sharman, 1942, 1945; McDaniel and Poethig, 1988). Отсутствие взаимосвязи меж- Рис. 6.15 Происхождение пазушной почки зверобоя (Hypericum uralum). Почка формируется производными трех внешних слоев туники главного побега. Два внешних слоя делятся антиклинально и сохраняют свою самостоятельность в качестве двух внешних слоев туники почки (А–В). Третий слой делится периклинально и дает начало третьему и четвертому слоям туники, а также корпусу почки. В — различим третий слой туники, четвертый появится позднее. Инициируется вторая пара примордиев, первая пара ориентирована в плоскости, перпендикулярной поверхности рисунка. (Адаптировано из Zimmermann, 1928.) Апикальные меристемы 171 Рис. 6.16 Развитие боковой почки у пырея (Agropyron repens) на продольных срезах. А — вид верхушки побега с несколькими листовыми примордиями при небольшом увеличении. Положение почки показано точечным пунктиром. Почка формируется производными двухслойной туники и корпуса. А–Ж — производные второго слоя туники показаны точечным пунктиром, а корпуса — единичными точками в каждой клетке. Почка инициируется периклинальными делениями производных корпуса (Б, В). Производные туники делятся антиклинально. Почка образуется на поверхности стебля (Г). Производные корпуса удлиняют сердцевину почки за счет роста колончатой меристемы (Д– Ж). Они также формируют ее корпус. Производные туники сохраняют двурядную организацию и формируют двухслойную тунику (Д, Ж). На почке образуются листовые примордии (Д–Ж). (Адаптировано из Sharman, 1945. © 1945, University of Chicago. Все права защищены.) ду развитием почки и кроющим листом особенно хорошо заметно у трав. Почка появляется рядом с листом, расположенным над ней (рис. 6.16). Позже почка отделяется от листа при интерполяции междоузлия между ней и листом. Схожее происхождение боковых почек наблюдается и у других однодольных, например традесканции (Tradescantia) (Guttenberg, 1960) и банана (Musa) (Barker and Steward, 1962). У хвойных развитие почек схоже с двудольными. У большинства семенных растений пазушные меристемы берут начало от обособленных меристем Пазушные почки возникают на разном пластохронном расстоянии от апикальной меристемы, чаще всего в пазухе второго или третьего листа от вершины, поэтому они, как правило, инициируются несколько позже, чем кроющий лист. У некоторых семенных растений почки инициируются в самой апикальной меристеме сразу же после заложения кроющего листа, так что почка формируется вместе с апикальной меристемой (Garrison, 1955; Cutter, 1964). Однако у большинства семенных растений пазушные почки закладываются в более позднее время в меристематической ткани, образованной апикальной меристемой, но отделенной от нее вакуолизированными клетками (Garrison, 1949a, b; Gifford, 1951; Sussex, 1955; Bieniek and Millington, 1967; Shah and Unnikrishnan, 1969, 1971; Remphrey and Steeves, 1984; Tian and Marcotrigiano, 1994). Эти группы меристематических клеток, пространственно связанные с пазухами листьев, называются обособленными меристемами. Реже 172 Анатомия растений Эзау почки развиваются из частично дифференцированных, вакуолизированных клеток, которые дедифференцируются и возобновляют меристематическую активность (Koch, 1893; Majumdar and Datta, 1946). В некоторых случаях — у борщевика (Heracleum), леонотиса (Leonurus) (Majumdar, 1942; Majumdar and Datta, 1946) и арабидопсиса (Arabidopsis) (Furner and Pumfrey, 1992; Irish and Sussex, 1992; Talbert et al., 1995; Evans and Barton, 1997; Long and Barton, 2000) — пазушные меристемы возникают из адаксиальных (верхних) поверхностей листовых примордиев, то есть имеют листовое происхождение. Несмотря на то что пазушные почки и их кроющие листья могут образовываться разными популяциями меристематических клеток, экспериментальные данные свидетельствуют о том, что пазушная почка детерминируется своим листом (Snow and Snow, 1942). Так, если удалить примордий до инициации его почки, почка не сможет развиться. В то же время, если оставить даже совсем крошечную часть основания листа, этого часто бывает достаточно, чтобы вызвать формирование почки (Snow and Snow, 1932). Еще одно доказательство взаимосвязи между листом и пазушной почкой показано на примере мутации phabulosa-1d (phb1d) арабидопсиса. У арабидопсиса пазушные меристемы в норме развиваются в тесной связи с адаксиальной поверхностью основания листа. В мутантах phb-1d абаксиальная (нижняя) сторона превращается в адаксиальную (вследствие неправильной дифференцировки клеток), что приводит к образованию эктопических (смещенных) пазушных меристем на нижней стороне листьев (McConnell and Barton, 1998). Видимо, адаксиальная сторона листьев играет важную роль в стимуляции развития пазушных почек. Почки не всегда развиваются в пазухах каждого из листьев (Cannell and Bowler, 1978; Wildeman and Steeves, 1982), в редких случаях почки отсутствуют вообще (Champagnat et al., 1963; Rees, 1964). У звездчатки (Stellaria media) первая пара листьев часто не несет пазушных почек, а из более поздних пар, как правило, почку имеет только один лист (Tepper, 1992). Нанесение бензиладенина на верхушки побегов пяти– семидневных проростков звездчатки вызывает развитие пазушных почек в обычно пустых пазухах, что свидетельствует о роли цитокининов в инициации пазушных почек при нормальном развитии растений (Tepper, 1992). В то время как у некоторых видов часть пазух листьев несут одну почку, а часть — ни одной, нередки также виды с несколькими почками (в дополнение к пазушной почке) в объединении с одним листом (Wardlaw, 1968). У некоторых видов меристема первой придаточной почки формируется из меристемы пазушной почки, а меристема второй придаточной почки берет начало от первой (Shah and Unnikrishnan, 1969, 1971). У других видов как пазушные, так и придаточные почки образуются из одной и той же группы меристематических клеток, происходящих от апикальной меристемы (Garrison, 1955). При формировании почки осуществляются периклинальные и антиклинальне деления в нескольких слоях клеток пазухи листа, меристема почки приподнимается над поверхностью, и образуется апикальная меристема почки (рис. 6.15, 6.16, и 6.17, Б). Во многих растениях вдоль базальной и латеральной границ зарождающейся почки происходят упорядоченные деления, образующие зону параллельно изогнутых слоев (рис. 6.16, В и 6.17, А), называемую панцирной зоной (англ. shell zone) из-за формы, напоминающей панцирь черепахи (Schmidt, A., 1924; Shah and Patel, 1972). У некоторых растений панцирная зона появляется позже, после частичного разви- Рис. 6.17 Происхождение пазушных почек у картофеля (Solanum tuberosum). Продольные срезы, показывающие раннюю (А) и позднюю (Б) стадии развития почек. (Sussex, 1955.) Апикальные меристемы тия почки. Одни исследователи считают панцирную зону неотъемлемой частью развивающейся почки, другие — нет (Remphrey and Steeves, 1984). Панцирная зона у разных видов исчезает на различных этапах развития почки. У многих видов зарождающаяся почка связана с основной проводящей системой двумя тяжами прокамбиальных клеток, почечными следами — будущими проводящими путями почки (Garrison, 1949a, b, 1955; Shah and Unnikrishnan, 1969; Larson and Pizzolato, 1977; Remphrey and Steeves, 1984). Если пазушная почка не покоится, ее рост сопровождается заложением листовых примордиев. Побеги могут развиваться из придаточных почек Придаточные почки не имеют прямого отношения к апикальной меристеме. Они могут развиваться на корнях, стеблях, гипокотилях и листьях. Придаточные почки берут начало в каллусной ткани порезов или вблизи повреждений, в сосудистом камбии или на периферии проводящего цилиндра. Эпидермис также может образовывать придаточные почки. В зависимости от глубины исходной ткани почки могут иметь экзогенное (из относительно поверхностных тканей) или эндогенное происхождение (из тканей, расположенных глубоко внутри тела растения) (Priestley and Swingle, 1929). Если придаточные почки возникают в зрелых тканях, их инициация включает дедифференцировку. АПЕКС КОРНЯ В отличие от меристемы побега апикальная меристема корня производит клетки не только по направлению к центру растения (вверх), но и от него (вниз), так как она образует корневой чехлик. Из-за наличия чехлика дистальная часть апикальной меристемы корня находится не в терминальном, а в субтерминальном положении, то есть глубже чехлика. Апекс корня отличается от меристемы побега еще и тем, что не образует ветвей и боковых придатков, подобных листьям. Ответвления корня обычно закладываются за пределами области наиболее активного роста и возникают эндогенно. Из-за отсутствия листьев апекс корня не претерпевает периодических изменений формы и структуры, как это характерно для апексов побегов в связи с появлением листьев. Корни не образуют узлов и междоузлий и, следовательно, растут в длину более равномерно, чем побеги, в которых междоузлия удлиняются гораздо больше, чем узлы. Для коры растущего в длину корня характерен колончатый тип роста. Дистальную часть апикальной меристемы корня, как и побега, можно назвать промеристемой в противопоставление подлежащим пер- 173 вичным меристематическим тканям. Молодой корень более или менее четко разделен на будущие центральный цилиндр и кору. Меристематическое состояние тканей этих двух областей соответствует прокамбию и основной меристеме. Прокамбием можно назвать весь центральный цилиндр корня, если он в конечном итоге дифференцируется в сплошной проводящий тяж. Однако у многих корней в центре образуется сердцевина. Эта область часто трактуется как потенциально проводящая ткань, утратившая способность к такому ходу дифференцировки в ходе эволюции. В таком контексте сердцевина рассматривается как часть проводящего цилиндра, происходящая из прокамбия. Согласно другой точке зрения, сердцевина корня — это основная паренхима, сходная с сердцевиной стебля и дифференцирующаяся из основной меристемы. Внешний слой молодого корня можно назвать протодермой, если этот термин используется для обозначения поверхностного слоя независимо от того, в какие ткани он дифференцируется (глава 9). Обычно протодерма корня не возникает из отдельного слоя промеристемы. Она имеет общее происхождение с корой или корневым чехликом. Строение апекса в корнях может быть открытым или закрытым Основной целью исследований организации, или клеточной конфигурации, апикальной меристемы корня было выявление происхождения систем тканей, что послужило установлению так называемых типов (Schüepp, 1926; Popham, 1966) и обсуждению, в каком направлении эволюционировала организация корневого апекса (Voronine, 1956; Voronkina, 1975). На основе анализа клеточных структур апикальной меристемы можно проследить плоскости клеточных делений и направление роста. В одном из видов анализа дифференцирующиеся ткани прослеживались вплоть до апекса корня, чтобы определить, есть ли специфические клетки, которые дают начало одной или нескольким тканям. Таким образом, был сделан вывод, что пространственные связи тканей с определенными клетками или группами клеток апекса свидетельствует об их онтогенетической взаимосвязи, другими словами, апикальные клетки функционируют как их инициали. Анализ происхождения тканей корня от различных инициалей в апексе соответствует подходу, использованному Ганштейном при создании теории гистогенов (Hanstein, 1868, 1870). Как уже упоминалось в данной главе, эта теория предполагает, что тело растения возникает из единой меристемы, включающей три области, служащие предшественниками тканей, — гистогены, каждый из которых происходит от одной или нескольких инициалей в апексе, расположенных в слоях друг над другом. К гистогенам относятся 174 Анатомия растений Эзау Рис. 6.18 Апикальная меристема и ее производные в корнях. А, Б — хвощ (Equisetum). Единственная апикальная клетка (черный треугольник) дает начало всему корню и корневому чехлику. Жирные линии обозначают границы мерофита (Б). В, Г — ель (Picea). Все части корня образуются из одной группы инициалей. Корневой чехлик имеет центральную часть, состоящую из поперечно делящихся клеток, которая также дает начало латеральным производным. Д, Е — редис (Raphanus). Три слоя инициалей. Эпидермис имеет общее с корневым чехликом происхождение и ограничивается по краям корня периклиническими стенками (Е, показано стрелками). Ж, З — ковыль (Stipa). Три слоя инициалей образуют меристему корневого чехлика. Эпидермис имеет общее происхождение с корой. (Б — Clifford, 1993; В–Ж — Ezau, 1977.) дерматоген (предшественник эпидермиса), плерома (предшественница центрального проводящего цилиндра) и периблема (предшественница коры). Хотя разделение на три гистогена часто используется для описания тканевых областей корня, оно не имеет универсального применения, так как редко заметно в побегах, а во многих корнях отсутствует дерматоген, то есть независимый слой, образующий эпидермис. На рисунке 6.18 изображены основные закономерности пространственных соотношений между тканевыми зонами и клетками апекса Апикальные меристемы 175 Рис. 6.18 (Окончание) корня. В большинстве папоротников и хвощей все ткани представляют собой производные одной апикальной клетки (рис. 6.18, А, Б) (Gifford, 1983, 1993), а корни и побеги обычно имеют одинаковую структуру. У одних голосеменных и покрытосеменных все ткани корня (или все, кроме центрального цилиндра) возникают из одной группы меристематических клеток (рис. 6.18, В, Г), у других одна или несколько областей могут происходить от отдельных инициалей (рис. 6.18, Д–Ж). Эти два вида организации называются, соответственно, открытой и закрытой (Guttenberg, 1960). Различие между открытыми и закрытыми меристемами не всегда бывает отчетливым (Seago and Heimsch, 1969; Clowes, 1994). Оба типа меристем происходят от закрытого типа, присущего зародышевому корешку или зачатку бокового или придаточного корня. В процессе последующего удлинения корней закрытый тип может быть сохранен или же сменен открытым (Guttenberg, 1960; Seago and Heimsch, 1969; Byrne and Heimsch, 1970; Armstrong and Heimsch, 1976; Vallade et al., 1983; Verdaguer and Molinas, 1999; Baum et al., 2002; Chapman et al., 2003). У гороха (Pisum sativum) и эмбриональные, и взрослые корни имеют открытый тип меристемы (Clowes, 1978b). У большинства папоротников апикальная клетка имеет тетраэдрическую форму (Gifford, 1983, 1991). С трех боковых (проксимальных) граней от нее отделяются сегменты, или мерофиты, которые дают начало тканям основной части корня (см. рис. 6.18, А, Б). Корневой чехлик происходит либо от четвертой (дистальной) поверхности апикальной клетки, как у марсилеи (Marsilea) (Vallade et al., 1983) и асплениума (Asplenium) (Gifford, 1991), либо от отдельной меристемы, формирующейся в начале развития корня, как у азоллы (Azolla) (Nitayangkura et al., 1980). Тетраэдрическая апикальная клетка кор- 176 Анатомия растений Эзау ня хвоща (Equisetum) дает начало как основной части корня, так и корневому чехлику, но начало развития корневой системы хвоща заметно отличается от большинства папоротников (Gifford, 1993). Поскольку корневой чехлик у азоллы обособлен от остальной части корня, апикальная меристема ее корня классифицируется как закрытая. Наоборот, апексы корней хвощей и папоротников с апикальной клеткой, от всех четырех граней которой отделяются новые клетки, классифицируются как открытые (Clowes, 1984). Другой подход к анализу взаимосвязи между организацией клеток и ростом кончика корня представлен концепцией «тело-чехлик» (нем. Körper-Kappe) (Schüepp, 1917), которая придает Рис. 6.19 Схемы корневых апексов кукурузы (Zea) (А), аллиума (Allium) (Б) и табака (Nicotiana) (В) в соответствии с концепцией «тело-чехлик». «Тело» — верхняя планка буквы «Т» направлена к апексу, «чехлик» — верхняя планка буквы «Т» направлена к основанию корня. Протодерма (помечена точечным пунктиром) составляет часть «тела» (А и, возможно, Б) и часть «чехлика» (В). Все три корневых чехлика имеют четко различимую сердцевину, или колумеллу. особое значение тому, в каких плоскостях происходят деления, увеличивающие число вертикальных рядов клеток в меристематической области корня. Многие ряды разделяются на две части: в этом случае клетка делится поперек, а затем одна из двух новых клеток делится продольно, после чего каждая дочерняя клетка становится источником нового ряда. В результате сочетания поперечного и продольного делений клеточные стенки приобретают T-образную форму, поэтому такие деления называют T-делениями. Направление верхней (горизонтальной) планки буквы «Т» варьирует в разных частях корня. В чехлике она направлена к основанию корня, в основной части корня — к апексу (рис. 6.19). В одних корнях (в которых имеются отдельные инициали корневого чехлика) есть четкая граница между телом корня и чехликом, в других — границы плохо различимы, например, у бука (Fagus sylvatica) переход между телом корня и чехликом очень постепенный (Clowes, 1950). Два типа организации апексов покрытосеменных, закрытый и открытый, требуют отдельного рассмотрения. Закрытый тип часто характеризуется наличием трех рядов или слоев инициалей (рис. 6.20). Один слой появляется на вершине центрального цилиндра, второй ограничивает сверху кору, а с третьего начинается корневой чехлик. Такие меристемы можно разделить на группы в зависимости от происхождения эпидермиса (ризодермиса у некоторых авторов, глава 9) (Clowes, 1994). В одной группе эпидермис имеет общее происхождение с чехликом и становится отличим как таковой после серии T-делений по периферии корня (см. рис. 6.18, Д, Е; 6.19, В и 6.21, А). В другой эпидермис имеет общие инициали с корой (см. рис. 6.18, Ж, З и 6.21, Б), а чехлик образуется собственными инициалями, которые составляют меристему корневого чехлика, или калиптроген (от греч. «калиптра» — покрывало и «ген» — род, происхождение) (Janczewski, 1874). Если чехлик и эпидермис имеют общее происхождение, соответствующий слой клеток называется дермакалиптроген (Guttenberg, 1960). В краткой формулировке: «если есть отдельные области меристемы, производящие либо только клетки чехлика, либо клетки чехлика и эпидермиса, то меристему называют закрытой» (Clowes, 1994). Корни с дерматокалиптрогеном распространены у двудольных — представителей розовых (Rosaceae),пасленовых(Solanaceae),крестоцветных (Brassicaceae), норичниковых (Scrophulariaceae) и астровых (Asteraceae) (Schüepp, 1926). Корни с калиптрогеном характерны для однодольных — злаков (Poaceae), имбирных (Zingiberaceae) и некоторых пальмовых (Palmae) (Guttenberg, 1960; Hagemann, 1957; Pillai et al., 1961). Иногда эпидермис ограничивается своими собственными инициалями в дистальной зоне (Shimabuku, 1960). У некоторых водных однодольных — водокраса Апикальные меристемы 177 Рис. 6.20 Продольные срезы апикальных меристем корня табака (Nicotiana tabacum) (А) и кукурузы (Zea mays) (Б). Эти апексы относятся к закрытому типу с тремя отдельными слоями инициалей (обозначены 1, 2, 3). У табака (А) первая инициаль (1) дает начало центральному цилиндру, вторая (2) — коре, а третья (3) — эпидермису и корневому чехлику. У кукурузы (Б) первая инициаль (1) дает начало центральному цилиндру, вторая (2) — эпидермису и коре, а корневой чехлик формируется из калиптрогена. (А —455; Б — 280.) (Б — слайд Ernest M. Gifford.) (Hydrocharis) и телореза (Stratiotes) семейства водокрасовых (Hydrocharitaceae), пистии (Pistia) из семейства ароидных (Araceae), ряски (Lemna) из семейства рясковых (Lemnaceae) — эпидермис обычно не зависит от коры и чехлика (Clowes, 1990, 1994). Анализ корневых меристем на основе концепции «тело-чехлик» обнаруживает различия в происхождении эпидермиса. В корнях с калиптрогеном верхушка включает в себя только корневой чехлик (см. рис. 6.19, А), а в корнях с дерматокалиптрогеном чехлик распространя- ется в эпидермис (см. рис. 6.19, В). Конфигурации «тело-чехлик» имеют и другие варианты, которые проясняют модели роста корней. В некоторых корнях центральное ядро чехлика отличается от периферийной части тем, что в нем мало или совсем нет продольных делений. Такое ядро, если оно достаточно заметно, называется колумеллой (см. рис. 6.19) (Clowes, 1961). То небольшое число Т-делений, которые происходят в колумелле, может быть ориентировано в соответствии с делениями в корне, в таком случае только в периферических частях чехлика деления про- 178 Анатомия растений Эзау Рис. 6.21 Продольные срезы кончиков корня табака (Nicotiana tabacum) (А) и кукурузы (Zea mays) (Б), показывающие два противоположных способа происхождения эпидермиса. А — эпидермис с помощью периклинальных делений обособляется от корневого чехлика. Б — эпидермис с помощью периклинальных делений образуется из тех же инициалей, что и кора. Плотным точечным пунктиром показана гелеобразная область между корневым чехликом и протодермой. (А — 285; Б — 210.) Рис. 6.22 Продольный срез апикальной меристемы корня чеснока (Allium sativum). Этот апекс имеет открытую организацию — области тканей сходятся к общей группе инициалей (И). (Mann, 1952. Hilgardia 21 (8), 195–251. © 1952 Regents, University of California.) Апикальные меристемы исходят в соответствии со структурой чехлика. В корне арабидопсиса (Arabidopsis), у которого имеется слой дерматокалиптрогена, колумелла чехлика возникает из так называемых инициалей колумеллы, а периферийная часть чехлика и протодерма — из инициалей чехлика и протодермы, которые образуют воротничок вокруг инициалей колумеллы (Baum and Rost, 1996; Wenzel and Rost, 2001). Клеточные деления инициалей колумеллы, чехлика и протодермы, а также их дочерних клеток скоординированы между собой (Wenzel and Rost, 2001). Апексы с открытым типом организации трудно анализировать (см. рис. 6.18, В, Г; 6.19, Б и 6.22). Согласно одному из распространенных объяснений, такие корни имеют поперечные меристемы без границ между областями, соответствующими отдельным частям корня (Popham, 1955). Сторонники другой точки зрения утверждают, что центральный цилиндр имеет свои собственные инициали. В одних корнях центральный цилиндр примыкает к центральным рядам клеток чехлика, тогда как у других представителей того же вида один или несколько тяжей клеток кортекса проходят между «стелярным столбом» и различимыми центральными рядами чехлика (Clowes, 1994). Эти отличия в клеточных моделях объясняют нестабильностью на границе между чехликом и остальной частью корня, в результате которой клетки в этом регионе покоятся лишь временно (Clowes, 1981). Анализ конфигураций «тело-чехлик» показывает, что открытые меристемы однодольных имеют более близкое родство между эпидермисом и кортексом, а открытые меристемы двудольных — между эпидермисом и чехликом (Clowes, 1994). Последнее положение можно проиллюстрировать на примере открытой апикальной меристемы корня клевера (Trifolium repens) (Wenzel et al., 2001). Различают два типа открытых корневых апикальных меристем двудольных: полностью открытые (англ. basic-open) и полуоткрытые (англ. intermediate-open) (Groot et al., 2004). В полностью открытых меристемах ряды клеток оканчиваются в апексе в относительно большой области инициалей, и судьба производных инициалей очевидна не сразу. В полуоткрытых меристемах инициальный регион намного короче, чем у полностью открытого типа, поэтому судьба производных обычно проявляется сразу же после того, как клетка отделяется от своей инициали. Ряды клеток в полуоткрытых меристемах, по всей видимости, сходятся в инициальной области, но инициали у чехлика, кортекса и проводящего цилиндра общие. При картировании организации корневой апикальной меристемы на филогенетическом древе было установлено, что полуоткрытый тип меристемы — это предковая форма, а полностью открытые и закрытые типы — ее производные (Groot et al., 2004). 179 В апикальных меристемах корней голосеменных, которые имеют открытую организацию (см. рис. 6.18, В, Г), эпидермис как таковой отсутствует (Guttenberg, 1961; Clowes, 1994), потому что в подобных меристемах нет отдельного предшественника эпидермиса (дерматогена или протодермы). Эпидермисом служит ткань, образуемая при отторжении внешних клеток комплекса кортекса и чехлика, как у псевдотсуги (Pseudotsuga) (Allen, 1947; Vallade et al., 1983), пихты (Abies) (Wilcox, 1954), эфедры (Ephedra) (Peterson and Vermeer, 1980) и сосны (Pinus) (Clowes, 1994). У некоторых двудольных — представителей семейств банановых (Musaceae), пальмовых (Palmae) (Pillai and Pillai, 1961a, b) — и у голосеменных (Guttenberg, 1961; Wilcox, 1954) были описаны апикальные меристемы без отдельных инициалей, соответствующих разным областям корня. В корнях некоторых голосеменных отдельный инициальный слой есть только у центрального цилиндра (Vallade et al., 1983). В нормальных условиях покоящийся центр не полностью лишен митотической активности Из анализа организации кончиков корней с позиции гистогенной теории и концепции «тело-чехлик» можно получить информацию об уже произошедшем росте и сформировавшейся структуре. Открытие покоящегося центра в апексе корня (Clowes, 1954, 1956) привело к существенному изменению представления о процессах, происходящих в корневых меристемах. Обширное исследование корней, развивающихся нормально, и корней, подвергнутых хирургическому вмешательству или воздействию радиации, а также обработанных мечеными соединениями, участвующими в синтезе ДНК, показало, что инициали, отвечающие за формирование первоначальной клеточной модели — «минимальный конструкционный центр» (Clowes, 1954) — в течение последующего роста корня в значительной степени перестают быть митотически активными (рис. 6.23) (Clowes, 1961, 1967, 1969). Эту активность перенимают клетки края относительно неактивной области — покоящегося центра. Покоящийся центр в первичном корне возникает дважды: сначала во время эмбриогенеза, а затем — на ранних стадиях прорастания семени. В момент выхода из семени корень не имеет покоящегося центра (Jones, 1977; Clowes, 1978а, б; Feldman, 1984). В зачатках боковых корней кукурузы (Zea mays) покоящийся центр также появляется дважды: в первый раз, когда зачаток еще находится в кортексе, а во второй — либо до, либо после появления из родительского корня (Clowes, 1978а). Покоящийся центр (в него не включают инициали корневого чехлика) имеет полусфериче- 180 Анатомия растений Эзау Рис. 6.23 Покоящийся центр. Авторадиография продольного среза кончика корня чеснока (Allium sativum), обработанного меченым тритием тимидином в течение 48 часов. В активно делящихся клетках вокруг покоящегося центра радиоактивный материал быстро включается в ядерную ДНК. (Thompson and Clowes, 1968, с разрешения Oxford University Press.) скую или дисковидную форму. В одних изученных видах он содержит всего четыре клетки, например у петунии (Petunia hybrida) (Vallade et al., 1978) и арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) (Benfey and Scheres, 2000), а в других — более тысячи, например у кукурузы (Zea mays) (Feldman and Torrey, 1976). Покоящийся центр имеет переменный объем, который, по-видимому, связан с размером корня: в тонких корнях он небольшой или совсем отсутствует (Clowes, 1984). В корневой системе молочая (Euphorbia esula) мощные многолетние длинные корни имеют отчетливо различимый покоящийся центр, а у коротких корней таких центров за весь их краткий период развития не появляется (Raju et al., 1964, 1976). Споровые сосудистые растения с тетраэдрической апикальной клеткой не имеют покоящихся центров (Gunning et al., 1978; Kurth, 1981; Gifford and Kurth, 1982; Gifford, 1991). Относительно неактивное состояние клеток покоящегося центра не означает, однако, что они полностью потеряли способность делиться. Клетки покоящегося центра иногда делятся, воз- обновляя окружающие более активно делящиеся области, клетки которых неустойчивы и по мере необходимости вытесняются (Barlow, 1976; Kidner et al., 2000). В покоящихся центрах длинных корней молочая, по-видимому, происходят сезонные колебания продукции клеток (Raju et al., 1976). В разгар сезона роста их покоящийся центр хорошо выражен, но при возобновлении роста в начале ростового сезона он неразличим. В корнях с экспериментальными повреждениями — подвергнутых хирургическому вмешательству или облучению — покоящийся центр может заново образовать меристему (Clowes, 1976). Он также возобновляет деления при восстановлении после периода покоя, индуцированного холодом (Clowes and Stewart, 1967; Barlow and Rathfelder, 1985). При удалении корневого чехлика клетки покоящегося центра начинают расти и делиться в определенной последовательности, в результате чего корневой чехлик восстанавливается (Barlow, 1973; Barlow and Hines, 1982). При мечении ядер содержащим тритий тимидином и блокировке клеточного цикла ингибиторами на стадии метафазы можно получить количественные данные о продолжительности митотического цикла в различных областях корневой меристемы (Clowes, 1969). Согласно этим данным, клетки покоящегося центра делятся примерно в 10 раз медленнее, чем соседние клетки (табл. 6.2). Кроме того, мечение тимидином показало, что разница в продолжительности митотического цикла в значительной степени вызвана различиями в длительности G1-фазы — между концом митоза и началом синтеза ДНК. Таблица 6.2. Средняя продолжительность митотического цикла (в часах), подсчитанная при мечении делящихся ядер меристемы корня содержащим тритий тимидином и блокировке клеточного цикла ингибиторами на стадии метафазы Центральный цилиндр Вид Покоя- Инициа- Над по- 200–250 щийся ли кор- коящим- мкм над ся ценпокояневого центр тром* щимся чехлика центром* Кукуруза (Zea 174 mays) 12 28 29 Конские бобы 292 (Vicia faba) 44 37 26 Горчица 520 белая (Sinapis alba) 35 32 25 Чеснок (Allium 173 sativum) 33 35 26 * В сторону основания корня. Апикальные меристемы Замедленная митотическая активность покоящегося центра позволила предположить, что инициали апекса корня расположены в непосредственной близости от покоящегося центра вдоль его края — эта группа клеток и служит промеристемой корня (Clowes, 1954, 1961). Однако с большей вероятностью истинными инициалями следует считать медленно делящиеся клетки покоящегося центра — клетки, которые могут выступать в качестве основного источника клеток всего корня, а более активно делящиеся клетки, непосредственно их окружающие, называть их производными (Barlow, 1978; Steeves and Sussex, 1989). Эта точка зрения уже выдвигалась ранее (Guttenberg, 1964). Если ее принять, то покоящийся центр корня поразительно похож на центральную зону, или промеристему побега, и его можно рассматривать как промеристему корня. Некоторые исследователи включают в промеристему корня клетки покоящегося центра и его непосредственные, активно делящиеся производные (Kuras, 1978; Vallade et al., 1983). У споровых сосудистых растений промеристема состоит только из апикальной клетки. На сегодняшний день нет единого мнения относительно использования терминов для описания медленно делящейся области корня семенных растений и ее активно делящихся производных. Чаще активно делящиеся клетки, граничащие с покоящимся центром, называют инициалями, а клетки неактивной области — просто клетками покоящегося центра. Существует множество предположений относительно причин появления в растущем корне покоящегося центра. Согласно одному из них, основанному на анализе характера роста в кончиках корней, состояние покоя в определенной области меристемы корня возникает в результате противоположной направленности роста клеток в различных частях меристемы (Clowes, 1972, 1984; Barlow, 1973). Особенно важное значение в подавлении роста имеют корневой чехлик и его меристема. Во время эмбриогенеза появление покоящегося центра совпадает с появлением меристемы корневого чехлика (Clowes, 1978а, б). Кроме того, как уже упоминалось ранее, если корневой чехлик поврежден или удален, покоящийся центр активизируется и образует новую меристему чехлика, которая, в свою очередь, создает новый чехлик, после чего состояние покоя возобновляется. Предполагается, что активация покоящегося центра после повреждения или удаления чехлика — результат приостановки или изменения сигналинга, возможно, гормонами, между корневым чехликом или его инициалями и покоящимся центром (Barlow and Adam, 1989). Наиболее вероятный кандидат на роль этого связующего гормона — ауксин, который участвует в формировании корня в эмбриогенезе и поддержании организации тканей в корнях проростков 181 арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) (Sabatini et al., 1999; Costa and Dolan, 2000). Появление и поддержание покоящегося центра в кончиках корней кукурузы (Zea mays) предположительно — следствие полярного транспорта ауксина, и инициали корневого чехлика играют важную роль в регуляции движения ауксина к кончику корня (Kerk and Feldman, 1994). Высокий уровень ауксина вызывает повышение уровня оксидазы аскорбиновой кислоты (ОАА) и, как следствие, исчерпание запаса аскорбиновой кислоты в покоящемся центре. И так как аскорбиновая кислота необходима для перехода из G1 в S-фазу клеточного цикла в кончиках корней (Liso et al., 1984, 1988), предполагается, что истощение запаса аскорбиновой кислоты может вызывать формирование и поддержание покоящегося центра (Kerk and Feldman, 1995). Совсем недавно стало известно, что ОАА также окислительно декарбоксилирует ауксин в кончиках корней кукурузы, обеспечивая тем самым еще один механизм регулирования уровня ауксина в покоящемся центре и других тканях корня (Kerk et al., 2000). Для этого метаболического процесса необходимо наличие неповрежденного корневого чехлика. АПЕКС КОРНЯ АРАБИДОПСИСА Апикальная меристема корня арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) имеет закрытую организацию с тремя слоями инициалей (рис. 6.24). Нижний слой, дерматокалиптроген, состоит из инициалей колумеллы, инициалей боковых клеток корневого чехлика и эпидермиса. Средний слой состоит из инициалей кортекса (из которых образуются паренхимные и эндодермальные клетки кортекса), а верхний слой — из инициалей проводящего цилиндра (перицикла и проводящих тканей), иногда ошибочно называемого проводящим пучком (van den Berg et al., 1998; Burgeff et al., 2002). В центре среднего слоя располагаются четыре клетки, которые редко делятся на ранних стадиях развития корня. Для описания этих центральных клеток используют несколько терминов, в том числе «центральные клетки» (Costa and Dolan, 2000; Kidner et al., 2000), «клетки покоящегося центра» (Dolan et al., 1993; van den Berg et al., 1998; Scheres and Heidstra, 2000), «центральные инициальные клетки основной меристемы» (Baum and Rost, 1997), «центральные инициали кортекса» (Zhu et al., 1998a) и «центральные инициали» (Baum et al., 2002). Эмбриональное происхождение первичного корня арабидопсиса хорошо исследовано (Scheres et al., 1994). Эмбриогенез начинается с асимметричного поперечного деления зиготы, в результате которого образуется небольшая апикальная и крупная базальная клетка. Из апикальной клетки формируется собственно заро- 182 Анатомия растений Эзау Рис. 6.24 А — продольный срез кончика корня арабидопсиса (Arabidopsis thaliana). Б — рисунок промеристемы, показывающий взаимосвязь слоев инициалей и тканей корня. Верхний слой состоит из инициалей проводящего цилиндра, средний слой — из инициалей центральных клеток и кортекса, а нижний слой — из инициалей колумеллы, латеральных клеток корневого чехлика и эпидермиса. Пунктирные линии отмечают плоскости клеточного деления в инициалях кортекса, латеральных клетках корневого чехлика и эпидермиса. (Воспроизведено с разрешения Schiefelbein et al., 1997. © American Society of Plant Biologists.) дыш, а из базальной клетки — подвесок в виде ножки, самая верхняя клетка которого называется гипофизом, или гипофизарной клеткой (см. рис. 6.11). Гипофиз делится с образованием клетки в форме линзы, которая служит предшественницей четырех центральных клеток. Нижняя производная гипофизарной клетки образует инициали центральной части (колумеллы) кор- Апикальные меристемы невого чехлика. Все другие инициали меристемы образуются собственно зародышем и могут быть распознаны только на поздней «сердечковидной стадии». Эксперименты с лазерным разрушением клеток наглядно продемонстрировали, что в определении судьбы клеток в корне арабидопсиса главную роль играет позиционная информация, а не происхождение клеточной линии (van den Berg et al., 1995, 1997a; Scheres and Wolkenfelt, 1998). В этих экспериментах с помощью лазера удаляли отдельные клетки и наблюдали эффект, произведенный на клеточное окружение. Например, при удалении всех четырех клеток покоящегося центра они замещались инициалями проводящего цилиндра. Удаление инициалей кортекса приводило к их замещению клетками перицикла, которые изменяют предназначение и превращаются в инициали кортекса. Удаление одной клетки покоящегося центра приводит к прекращению деления клеток и усилению дифференцировки в колумелле и инициалях кортекса, с которыми она контактировала. Эти результаты показали, что важнейшая роль клеток покоящегося центра — подавление дифференцировки в контактирующих клеткахинициалях через сигналы, действующие на расстоянии одной клетки (van den Berg et al., 1997b; Scheres and Wolkenfelt, 1998; van den Berg et al., 1998). Удаление одной дочерней клетки инициали кортекса не влияет на последующие деления этой инициали, которая контактирует с дочерними клетками соседних инициалей кортекса. Однако при удалении всех дочерних клеток кортекса, окружающих эту инициаль, она больше не способна производить ряды паренхимных и эндодермальных клеток кортекса. По-видимому, инициали кортекса — а возможно, и все инициали — зависят от позиционной информации от более зрелых дочерних клеток в пределах данного слоя. Иными словами, инициали корневой апикальной меристемы, по-видимому, не имеют всей собственной информации, необходимой для формирования полной картины (van den Berg et al., 1995, 1997b). Это противоречит традиционному взгляду на меристемы как на автономные системы, создающие структуры. Во время роста первичного корня арабидопсиса покоящиеся центральные клетки только единожды становятся митотически активными и вместе с инициалями дезорганизуются и вакуолизируются, когда апекс переходит от закрытого типа организации к открытому (Baum et al., 2002). Отмечается, что эти изменения, в дополнение к сопутствующему снижению числа плазмодесм (Zhu et al., 1998a), связаны с детерминированностью корня, финальной стадией его развития. Наличие детерминированных первичных корней характерно не только для арабидопсиса. Детерминированный рост корней, связан- 183 ный с преобразованием апикальной меристемы из закрытой в открытую, по-видимому, — обычное явление (Chapman et al., 2003). РОСТ КОНЧИКА КОРНЯ Область активно делящихся клеток — апикальная меристема — простирается на значительное расстояние базипетально от апекса, то есть в сторону более старой части корня. На некотором уровне организации можно заметить, что и корневой чехлик, и собственно корень состоят из рядов клеток, которые выходят из промеристемы. Относительно близко к промеристеме некоторые ряды делятся продольно — радиально или периклинально — Т-делениями, давая начало новым рядам клеток. Такие деления называются формирующими делениями, поскольку они играют важную роль в формировании определенных моделей роста (Gunning et al., 1978). Радиальные деления увеличивают число клеток в отдельных слоях, в то время как периклинальные деления Рис. 6.25 Модели роста в апексе корня петунии (Petunia hybrida). Номера указывают последовательность образования клеток в результате поперечных (пролиферативных) делений в колумелле корневого чехлика и кортексе, в которых клетки общего происхождения формируют пакеты. Стрелки показывают рост латерального комплекса корневого чехлика и кортекса. Обозначения: ПЦ — покоящийся центр; И — инициаль. (Vallade et al., 1983.) 184 Анатомия растений Эзау увеличивают число слоев и, следовательно, диаметр корня. При поперечных делениях в каждом ряду увеличивается число клеток. Поперечные деления, называемые пролиферативными, определяют протяженность меристемы. В некоторых корнях группы клеток, имеющих общего предшественника, называемые пакетами клеток (англ. cell packets), располагаются рядами (см. рис. 6.25) (Barlow, 1983, 1987). Пакеты, каждый из которых образован одной материнской клеткой, весьма полезны при изучении деления клеток в корне. Хотя традиционная модель структуры корня делит его кончик на три более или менее различимых зоны: зону деления клеток (меристему), зону растяжения клеток и зону созревания клеток (Ivanov, 1983), на одном и том же уровне корня эти процессы перекрываются не только в различных тканевых областях, но и в разных рядах одной и той же тканевой области, и даже в отдельных клетках. Обычно в меристематическом кортексе близко к апексу клетки вакуолизируются и развиваются межклеточные пространства, а меристема центрального цилиндра (прокамбий) в этой области остается плотной. Предшественники самых внутренних сосудов ксилемы (сосудов метаксилемы) в центральном цилиндре перестают делиться, увеличиваются и вакуолизируются значительно раньше других предшественников, и первые ситовидные трубки обычно созревают в той части корня, в которой все еще происходят деления клеток. В отдельных клетках деление, удлинение и вакуолизация не разделены. Как уже отмечалось, уровень, на котором прекращаются поперечные деления вдоль оси корня, различается у разных тканей. Например, в кончике корня ячменя (Hordeum vulgare) клетки центральной метаксилемы прекращают делиться на расстоянии от 300 до 350 мкм от инициалей, а клетки эпидермиса — на расстоянии от 600 до 750 мкм. Наибольшая продолжительность (по расстоянию от инициалей) клеточных делений наблюдается у перицикла: его клетки делятся на расстоянии от 1000 до 1150 мкм (Luxová, 1975). В корне конских бобов (Vicia faba) клетки перицикла также делятся на наибольшем расстоянии от инициалей, но первыми прекращают делиться клетки протофлоэмы. Зрелые протофлоэмные ситовидные трубки обнаруживаются на расстоянии от 600 до 700 мкм от апекса (Luxová and Murín, 1973). В корне гороха (Pisum sativum) характер деления клеток согласуется с особенностями дифференцировки тканей в соответствующих цилиндрах и секторах проводящей ткани (см. рис. 6.26) (Rost et al., 1988). Трахеальные элементы ксилемы и паренхимные клетки сердцевины и среднего кортекса перестают делиться примерно на уровне 350–500 мкм от граница корня и чехлика. На этом уровне деление клеток ограни- чивается двумя цилиндрами, «внешним цилиндром кортекса» (состоящим из внутренней части чехлика, эпидермиса и внешней части кортекса) и «внутренним цилиндром кортекса» (состоящим из внутренней части кортекса, перицикла и проводящей ткани). При созревании протофлоэмы все клетки флоэмного сектора «внутреннего цилиндра кортекса», включая один слой перицикла, эндодерму и флоэмную паренхиму, перестают делиться. В ксилемных секторах 3–4-слойный перицикл продолжает делиться еще примерно до уровня 10 мм вслед за созреванием трахеальных элементов протоксилемы. Так как пролиферативные деления в различных тканях или клеточных рядах прекращаются не на одном и том же расстоянии от апекса корня, базальная граница меристемы, или зоны деления клеток, четко не определяется (Webster and MacLeod, 1980). Для обозначения этой размытой границы у гороха был использован термин «относительная высота меристемы» (Rost and Baum, 1988) Использование кинематического метода, с помощью которого можно одновременно измерить локальные скорости деления и растяжения клеток (Baskin, 2000), позволило четко установить, что, хотя различные ткани и ряды клеток прекращают делиться на разных расстояниях от апекса, тем не менее клетки во всех тканях делятся примерно с одинаковой скоростью. В противоположность постоянству скорости деления клеток тканей, число делящихся клеток в меристеме колеблется в широких пределах, что свидетельствует о том, что корень должен контролировать выход из клеточного цикла в основании меристемы (Baskin, 2000). Кроме того, в настоящее время четко установлено, что деление клеток продолжается и в области, где клетки растут растяжением (Ivanov and Dubrovsky, 1997; Sacks et al., 1997; Beemster and Baskin, 1998). Таким образом, в базальной части меристемы и области, где клетки быстро расширяются, по-видимому, существует переходная зона (Baluška et al., 1996), или, если выражаться более точно, зона, «где происходят последние деления клеток, а также их быстрый рост растяжением» (Beemster and Baskin, 1998). Была выдвинута гипотеза о том, что зоны деления и растяжения сопряжены и, возможно, на самом деле представляют собой одну зону развития (Scheres and Heidstra, 2000). Регуляция клеточных делений и согласованность развития между тканями и рядами клеток как в корне, так и в других частях растения, нуждаются в передаче информации между клетками, и, весьма вероятно, связаны с направленным движением сигналов, зависимых от местоположения клетки, таких как факторы транскрипции или гормоны (Barlow, 1984; Lucas, 1995; van den Berg et al., 1995; Zhu et al., 1998а). Возможный путь таких предполагаемых сигналов — это Апикальные меристемы 185 Рис. 6.26 Поперечные срезы корня гороха (Pisum sativum), показывающие дифференцировку в цилиндрах и секторах на разных уровнях. Обозначения: КО — средний кортекс; Э — эпидермис; ВНЦК — «внутренний цилиндр кортекса», состоящий из внутренней части кортекса, перицикла и проводящего цилиндра; ЗК — зрелая метаксилема; ВЦК — «внешний цилиндр кортекса», состоящий из корневого чехлика, эпидермиса и внешней части кортекса; СФ — сектор флоэмы; СР — сердцевина; ЗПФ — зрелая протофлоэма; ЗПК — зрелая протоксилема; КЧ — корневой чехлик; СК — сектор ксилемы. (Rost et al., 1988.) плазмодесмы, которые связывают симпласты клеток. В корне арабидопсиса (Arabidopsis) инициальные клетки, единообразно связанные между собой, имеют меньше плазмодесм в общих клеточных стенках, чем в стенках между ними и их производными (Zhu et al., 1998a, b). Наибольшая частота плазмодесм наблюдается в поперечных стенках клеточных рядов (первичные плазмодесмы). Продольные стенки между клеточными рядами и общие стенки между соседними тканями пересекают вторичные плазмодесмы. Неудивительно, что небольшие симпластически подвиж- 186 Анатомия растений Эзау ные флуоресцентные красители диффундируют преимущественно через поперечные стенки клеток основной меристемы и их потомков — клеток кортекса (Zhu et al., 1998a). С увеличением возраста корня арабидопсиса количество всех плазмодесм уменьшается (Zhu et al., 1998b). Это явление связано с запрограммированной гибелью внешних клеток корневого чехлика (Zhu and Rost, 2000). Предполагается, что ограниченный срок жизни детерминированного корня азоллы перистой (Azolla pinnata) — следствие запрограммированного старения, которое, в свою очередь, связано с прогрессивным уменьшением частоты плазмодесм между апикальной клеткой и ее боковыми производными (Gunning, 1978). Снижение частоты плазмодесм начинается примерно с тридцать пятого клеточного деления и, в конечном итоге, приводит к симпластической изоляции апикальной клетки, которая больше не делится. Кончик корня не растет непрерывно с одной и той же скоростью, особенно у многолетних растений (Kozlowski and Pallardy, 1997). Например, в корнях пихты благородной (Abies procera) наблюдаются периодические замедления роста и периоды покоя (Wilcox, 1954). Периоду покоя предшествует лигнификация клеточных стенок и отложение суберина — двойной процесс, называемый метакутизацией, — в кортексе и корневом чехлике во всем слое клеток, продолжающемся в эндодерму и полностью покрывающем апикальную меристему. Меристема, таким образом, становится со всех сторон, за исключением стороны, направленной к основанию корня, окружена защитным слоем. Внешне такие кончики корней становятся коричневыми. Когда рост возобновляется, коричневое покрытие нарушается, и кончик корня проталкивается за его пределы. Исследования отсеченных корней показывают, что корни могут иметь ростовые ритм, не связанные с сезонных изменениями, а определяемые внутренними факторами (Street and Roberts, 1952). ЛИТЕРАТУРА К ГЛАВЕ 6 ABBE, E. C., and B. O. PHINNEY. 1951. The growth of the shoot apex in maize: External features. Am. J. Bot. 38, 737–743. ABBE, E. C., and O. L. STEIN. 1954. The growth of the shoot apex in maize: Embryogeny. Am. J. Bot. 41, 285–293. ALLEN, G. S. 1947. Embryogeny and the development of the apical meristems of Pseudotsuga. III. Development of the apical meristems. Am. J. Bot. 34, 204–211. ARMSTRONG, J. E., and C. HEIMSCH. 1976. Ontogenetic reorganization of the root meristem in the Compositae. Am. J. Bot. 63, 212–219. ASKENASY, E. 1880. Ueber eine neue Methode, um die Vertheilung der Wachsthumsintensität in wachsenden Theilen zu bestimmen. Verhandlungen des Naturhistorisch-medicinischen Vereins zu Heidelberg, n.f. 2, 70–153. BALL, E. 1941. The development of the shoot apex and of the primary thickening meristem in Phoenix canariensis Chaub., with comparisons to Washingtonia filifera Wats. and Trachycarpus excelsa Wendl. Am. J. Bot. 28, 820–832. BALL, E. 1972. The surface “histogen” of living shoot apices. In: The Dynamics of Meristem Cell Populations, pp. 75–97, M. W. Miller and C. C. Kuehnert, eds. Plenum Press, New York. BALUŠKA, F., D. VOLKMANN, and P. W. BARLOW. 1996. Specialized zones of development in roots. View from the cellular level. Plant Physiol. 112, 3–4. BARKER, W. G., and F. C. STEWARD. 1962. Growth and development of the banana plant. I. The growing regions of the vegetative shoot. Ann. Bot. 26, 389–411. BARLOW, P. W. 1973. Mitotic cycles in root meristems. In: The Cell Cycle in Development and Differentiation, pp. 133–165, M. Balls and F. S. Billett, eds. Cambridge University Press, Cambridge. BARLOW, P. W. 1976. Towards an understanding of the behaviour of root meristems. J. Theoret. Biol. 57, 433–451. BARLOW, P. W. 1978. RNA metabolism in the quiescent centre and neighbouring cells in the root meristem of Zea mays. Z. Pflanzenphysiol. 86, 147–157. BARLOW, P. W. 1983. Cell packets and cell kinetics in the root meristem of Zea mays. In: Wurzelökologie und ihre Nutzanwendung (Root ecology and its practical application), pp. 711–720, W. Böhm, L. Kutschera, and E. Lichtenegger, eds. Bundesanstalt für Alpenländische Landwirtschaft Gumpenstein, Irdning, Austria. BARLOW, P. W. 1984. Positional controls in root development. In: Positional Controls in Plant Development, pp. 281–318, P. W. Barlow and D. J. Carr, eds. Cambridge University Press, Cambridge. BARLOW, P. W. 1987. Cellular packets, cell division and morphogenesis in the primary root meristem of Zea mays L. New Phytol. 105, 27–56. BARLOW, P. W., and J. S. ADAM. 1989. The response of the primary root meristem of Zea mays L. to various periods of cold. J. Exp. Bot. 40, 81–88. BARLOW, P. W., and E. R. HINES. 1982. Regeneration of the rootcap of Zea mays L. and Pisum sativum L.: A study with the scanning electron microscope. Ann. Bot. 49, 521–529. BARLOW, P. W., and E. L. RATHFELDER. 1985. Cell division and regeneration in primary root meristems of Zea mays recovering from cold treatment. Environ. Exp. Bot. 25, 303–314. Апикальные меристемы BARTON, M. K. 1998. Cell type specification and self renewal in the vegetative shoot apical meristem. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 37–42. BARTON, M. K., and R. S. POETHIG. 1993. Formation of the shoot apical meristem in Arabidopsis thaliana: Analysis of development in the wild type and in the shoot meristemless mutant. Development 119, 823–831. BASKIN, T. I. 2000. On the constancy of cell division rate in the root meristem. Plant Mol. Biol. 43, 545–554. BATTEY, N. H., and R. F. LYNDON. 1988. Determination and differentiation of leaf and petal primordia in Impatiens balsamina L. Ann. Bot. 61, 9–16. BAUM, S. F., and T. L. ROST. 1996. Root apical organization in Arabidopsis thaliana. 1. Root cap and protoderm. Protoplasma. 192, 178–188. BAUM, S. F., and T. L. ROST. 1997. The cellular organization of the root apex and its dynamic behavior during root growth. In: Radical Biology: Advances and Perspectives on the Function of Plant Roots, pp. 15–22, H. E. Flores, J. P. Lynch, and D. Eissenstat, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. BAUM, S. F., J. G. DUBROVSKY, and T. L. ROST. 2002. Apical organization and maturation of the cortex and vascular cylinder in Arabidopsis thaliana (Brassicaceae) roots. Am. J. Bot. 89, 908–920. BEEMSTER, G. T. S., and T. I. BASKIN. 1998. Analysis of cell division and elongation underlying the developmental acceleration of root growth in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol. 116, 1515– 1526. BENFEY, P. N., and B. SCHERES. 2000. Root development. Curr. Biol. 10, R813–R815. BHAMBIE, S., and V. PURI. 1985. Shoot and root apical meristems in pteridophytes. In: Trends in Plant Research, pp. 55–81, C. M. Govil, Y. S. Murty, V. Puri, and V. Kumar, eds. Bishen Singh Mahendra Pal Singh, Dehra Dun, India. BIENIEK, M. E., and W. F. MILLINGTON. 1967. Differentiation of lateral shoots as thorns in Ulex europaeus. Am. J. Bot. 54, 61–70. BIERHORST, D. W. 1977. On the stem apex, leaf initiation and early leaf ontogeny in Filicalean ferns. Am. J. Bot. 64, 125–152. BOWER, F. O. 1923. The Ferns, vol. 1, Analytical Examination of the Criteria of Comparison. Cambridge University Press, Cambridge. BOWMAN, J. L., and Y. ESHED. 2000. Formation and maintenance of the shoot apical meristem. Trends Plant Sci. 5, 110–115. BROWN, W. V., C. HEIMSCH, and H. P. EMERY. 1957. The organization of the grass shoot apex and systematics. Am. J. Bot. 44, 590–595. BRUTNELL, T. P., and J. A. LANGDALE. 1998. Signals in leaf development. Adv. Bot. Res. 28, 161–195. 187 BURGEFF, C., S. J. LILJEGREN, R. TAPIALÓPEZ, M. F. YANOFSKY, and E. R. ALVAREZBUYLLA. 2002. MADS-box gene expression in lateral primordia, meristems and differentiated tissues of Arabidopsis thaliana roots. Planta 214, 365–372. BUVAT, R. 1952. Structure, évolution et fonctionnement du méristème apical de quelques Dicotylédones. Ann. Sci. Nat. Bot. Biol. Vég., Sér. 11, 13, 199–300. BUVAT, R. 1955a. Le méristème apical de la tige. L’Année Biologique 31, 595–656. BUVAT, R. 1955b. Sur la structure et le fonctionnement du point végétatif de Selaginella caulescens Spring var. amoena. C.R. Séances Acad. Sci. 241, 1833– 1836. BUVAT, R., and L. GENEVÈS. 1951. Sur l’inexistence des initiales axiales dans la racine d’Allium cepa L. (Liliacées). C.R. Séances Acad. Sci. 232, 1579– 1581. BUVAT, R., and O. LIARD. 1953. Nouvelle constatation de l’inertie des soi-disant initiales axiales dans le méristème radiculaire de Triticum vulgare. C.R. Séances Acad. Sci. 236, 1193–1195. BYRNE, J. M., and C. HEIMSCH. 1970. The root apex of Malva sylvestris. I. Structural development Am. J. Bot. 57, 1170–1178. CAMEFORT, H. 1956. Étude de la structure du point végétatif et des variations phyllotaxiques chez quelques gymnospermes. Ann. Sci. Nat. Bot. Biol. Vég., Sér. 11, 17, 1–185. CAMPBELL, D. H. 1911. The Eusporagiatae. Publ. no. 140. Carnegie Institution of Washington, Washington, DC. CANNELL, M. G. R., and K. C. BOWLER. 1978. Spatial arrangement of lateral buds at the time that they form on leaders of Picea and Larix. Can. J. For. Res. 8, 129–137. CANNELL, M. G. R., and C. M. CAHALAN. 1979. Shoot apical meristems of Picea sitchensis seedlings accelerate in growth following bud-set. Ann. Bot. 44, 209–214. CATESSON, A. M. 1953. Structure, évolution et fonctionnement du point végétatif d’une Monocotylédone: Luzula pedemontana Boiss. et Reut. (Joncacées). Ann. Sci. Nat. Bot. Biol. Vég., Sér. 11, 14, 253–291. CECICH, R. A. 1980. The apical meristem. In: Control of Shoot Growth in Trees, pp. 1–11, C. H. A. Little, ed. Maritimes Forest Research Centre, Fredericton, N.B., Canada. CHAMPAGNAT, M., C. CULEM, and J. QUIQUEMPOIS. 1963. Aisselles vides et bourgeonnemt axillaire épidermique chez Linum usitatissimum L. Mém. Soc. Bot. Fr., March, 122– 138. CHAPMAN, K., E. P. GROOT, S. A. NICHOL, and T. L. ROST. 2003. Primary root growth and the pattern of root apical meristem organization are coupled. J. Plant Growth Regul. 21, 287–295. 188 Анатомия растений Эзау CHO, H. T., and H. KENDE. 1997. Expression of expansin genes is correlated with growth in deepwater rice. Plant Cell 9, 1661–1671. CLARK, S. E. 2001. Meristems: Start your signaling. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 28–32. CLARK, S. E., M. P. Running, and E. M. Meyerowitz, 1993. CLAVATA1, a regulator of meristem and flower development in Arabidopsis. Development 119, 397–418. CLARK, S. E., M. P. RUNNING, and E. M. MEYEROWITZ. 1995. CLAVATA3 is a specific regulator of shoot and floral meristem development affecting the same processes as CLAVATA1. Development 121, 2057–2067. CLELAND, R. E. 2001. Unlocking the mysteries of leaf primordial formation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98, 10981–10982. CLOWES, F. A. L. 1950. Root apical meristems of Fagus sylvatica. New Phytol. 49, 248–268. CLOWES, F. A. L. 1954. The promeristem and the minimal constructional centre in grass root apices. New Phytol. 53, 108–116. CLOWES, F. A. L. 1956. Nucleic acids in root apical meristems of Zea. New Phytol. 55, 29–35. CLOWES, F. A. L. 1961. Apical Meristems. Botanical monographs, vol. 2. Blackwell Scientific, Oxford. CLOWES, F. A. L. 1967. The functioning of meristems. Sci. Prog. Oxf. 55, 529–542. CLOWES, F. A. L. 1969. Anatomical aspects of structure and development. In: Root Growth, pp. 3–19, W. J. Whittingham, ed. Butterworths, London. CLOWES, F. A. L. 1972. The control of cell proliferation within root meristems. In: The Dynamics of Meristem Cell Populations, pp. 133–147, M. W. Miller and C. C. Kuehnert, eds. Plenum Press, New York. CLOWES, F. A. L. 1976. The root apex. In: Cell Division in Higher Plants, pp. 254–284, M. M. Yeoman, ed. Academic Press, New York. CLOWES, F. A. L. 1978a. Origin of the quiescent centre in Zea mays. New Phytol. 80, 409–419. CLOWES, F. A. L. 1978b. Origin of quiescence at the root pole of pea embryos. Ann. Bot. 42, 1237–1239. CLOWES, F. A. L. 1981. The difference between open and closed meristems. Ann. Bot. 48, 761–767. CLOWES, F. A. L. 1984. Size and activity of quiescent centres of roots. New Phytol. 96, 13–21. CLOWES, F. A. L. 1990. The discrete root epidermis of floating plants. New Phytol. 115, 11–15. CLOWES, F. A. L. 1994. Origin of the epidermis in root meristems. New Phytol. 127, 335–347. CLOWES, F. A. L., and H. E. STEWART. 1967. Recovery from dormancy in roots. New Phytol. 66, 115–123. COSTA, S., and L. DOLAN. 2000. Development of the root pole and cell patterning in Arabidopsis roots. Curr. Opin. Gen. Dev. 10, 405–409. CRAFTS, A. S. 1943. Vascular differentiation in the shoot apex of Sequoia sempervirens. Am. J. Bot. 30, 110–121. CROXDALE, J. G. 1978. Salvinia leaves. I. Origin and early differentiation of floating and submerged leaves. Can. J. Bot. 56, 1982–1991. CROXDALE, J. G. 1979. Salvinia leaves. II. Morphogenesis of the floating leaf. Can. J. Bot. 57, 1951–1959. CUTTER, E. G. 1964. Observations on leaf and bud formation in Hydrocharis morsus-ranae. Am. J. Bot. 51, 318–324. CUTTER, E. G. 1965. Recent experimental studies of the shoot apex and shoot morphogenesis. Bot. Rev. 31, 7–113. D’AMATO, F. 1975. Recent findings on the organization of apical meristems with single apical cells. G. Bot. Ital. 109, 321–334. DAVIS, E. L., P. RENNIE, and T. A. STEEVES. 1979. Further analytical and experimental studies on the shoot apex of Helianthus annuus: Variable activity in the central zone. Can. J. Bot. 57, 971–980. DOLAN, L., and R. S. POETHIG. 1991. Genetic analysis of leaf development in cotton. Development suppl. 1, 39–46. DOLAN, L., and R. S. POETHIG. 1998. Clonal analysis of leaf development in cotton. Am. J. Bot. 85, 315–321. DOLAN, L., K. JANMAAT, V. WILLEMSEN, P. LINSTEAD, S. POETHIG, K. ROBERTS, and B. SCHERES. 1993. Cellular organization of the Arabidopsis thaliana root. Development 119, 71–84. DUMAIS, J., and C. R. STEELE. 2000. New evidence for the role of mechanical forces in the shoot apical meristem. J. Plant Growth Regul. 19, 7–18. EDGAR, E. 1961. Fluctuations in Mitotic Index in the Shoot Apex of Lonicera nitida. Publ. no. 1. University of Canterbury, Christchurch, NZ. ESAU, K. 1965. Vascular Differentiation in Plants. Holt, Rinehart and Winston, New York. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. EVANS, L. S., and A. R. BERG. 1972. Early histogenesis and semiquantitative histochemistry of leaf initiation in Triticum aestivum. Am. J. Bot. 59, 973–980. EVANS, M. M. S., and M. K. BARTON. 1997. Genetics of angiosperm shoot apical meristem development. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 48, 673–701. EVANS, M. W., and F. O. GROVER. 1940. Developmental morphology of the growing point of the shoot and the inflorescence in grasses. J. Agric. Res. 61, 481–520. FELDMAN, L. J. 1984. The development and dynamics of the root apical meristem. Am. J. Bot. 71, 1308–1314. FELDMAN, L. J., and J. G. TORREY. 1976. The isolation and culture in vitro of the quiescent center of Zea mays. Am. J. Bot. 63, 345–355. FLEMING, A. J., S. MCQUEEN-MASON, T. MANDEL, and C. KUHLEMEIER. 1997. Induction Апикальные меристемы of leaf primordia by the cell wall protein expansin. Science 276, 1415–1418. FLEMING, A. J., D. CADERAS, E. WEHRLI, S. MCQUEEN-MASON, and C. KUHLEMEIER. 1999. Analysis of expansin-induced morphogenesis on the apical meristem of tomato. Planta 208, 166–174. FLETCHER, J. C. 2002. The vegetative meristem. In: Meristematic Tissues in Plant Growth and Development, pp. 16–57, M. T. McManus and B. E. Veit, eds. Sheffield Academic Press, Sheffield. FLETCHER, J. C. 2004. Stem cell maintenance in higher plants. In: Handbook of Stem Cells, vol. 2., Adult and Fetal, pp. 631–641, R. Lanza, H. Blau, D. Melton, M. Moore, E. D. Thomas (Hon.), C. Verfaille, I. Weissman, and M. West, eds. Elsevier Academic Press, Amsterdam. FLETCHER, J. C., U. BRAND, M. P. RUNNING, R. SIMON, and E. M. MEYEROWITZ. 1999. Signaling of cell fate decisions by CLAVATA3 in Arabidopsis shoot meristems. Science 283, 1911– 1914. FOARD, D. E. 1971. The initial protrusion of a leaf primordium can form without concurrent periclinal cell divisions. Can. J. Bot. 49, 1601–1603. FOSTER, A. S. 1938. Structure and growth of the shoot apex of Ginkgo biloba. Bull. Torrey Bot. Club 65, 531–556. FOSTER, A. S. 1941. Comparative studies on the shoot apex in seed plants. Bull. Torrey Bot. Club 68, 339–350. FOSTER, A. S. 1943. Zonal structure and growth of the shoot apex in Microcycas calocoma (Miq.) A. DC. Am. J. Bot. 30, 56–73. FURNER, I. J., and J. E. PUMFREY. 1992. Cell fate in the shoot apical meristem of Arabidopsis thaliana. Development 115, 755–764. GALLOIS, J.-L., C. WOODWARD, G. V. REDDY, and R. SABLOWSKI. 2002. Combined SHOOT MERISTEMLESS and WUSCHEL trigger ectopic organogenesis in Arabidopsis. Development 129, 3207–3217. GARRISON, R. 1949a. Origin and development of axillary buds: Syringa vulgaris L. Am. J. Bot. 36, 205–213. GARRISON, R. 1949b. Origin and development of axillary buds: Betula papyrifera Marsh. and Euptelea polyandra Sieb. et Zucc. Am. J. Bot. 36, 379–389. GARRISON, R. 1955. Studies in the development of axillary buds. Am. J. Bot. 42, 257–266. GIFFORD, E. M., Jr. 1950. The structure and development of the shoot apex in certain woody Ranales. Am. J. Bot. 37, 595–611. GIFFORD, E. M., Jr. 1951. Ontogeny of the vegetative axillary bud in Drimys winteri var. chilensis. Am. J. Bot. 38, 234–243. GIFFORD, E. M., Jr. 1983. Concept of apical cells in bryophytes and pteridophytes. Annu. Rev. Plant Physiol. 34, 419–440. 189 GIFFORD, E. M. 1991. The root apical meristem of Asplenium bulbiferum: Structure and development. Am. J. Bot. 78, 370–376. GIFFORD, E. M. 1993. The root apical meristem of Equisetum diffusum: Structure and development. Am. J. Bot. 80, 468–473. GIFFORD, E. M., Jr., and G. E. CORSON Jr. 1971. The shoot apex in seed plants. Bot. Rev. 37, 143– 229. GIFFORD, E. M., and A. S. FOSTER. 1989. Morphology and Evolution of Vascular Plants, 3rd ed. Freeman, New York. GIFFORD, E. M., Jr., and E. KURTH. 1982. Quantitative studies on the root apical meristem of Equisetum scirpoides. Am. J. Bot. 69, 464–473. GIFFORD, E. M., Jr., and H. B. TEPPER. 1962. Ontogenetic and histochemical changes in the vegetative shoot tip of Chenopodium album. Am. J. Bot. 49, 902–911. GIFFORD, E. M., Jr., V. S. POLITO, and S. NITAYANGKURA. 1979. The apical cell in shoot and roots of certain ferns: A re-evaluation of its functional role in histogenesis. Plant Sci. Lett. 15, 305–311. GIROLAMI, G. 1953. Relation between phyllotaxis and primary vascular organization in Linum. Am. J. Bot. 40, 618–625. GIROLAMI, G. 1954. Leaf histogenesis in Linum usitatissimum. Am. J. Bot. 41, 264–273. GOTTLIEB, J. E., and T. A. STEEVES. 1961. Development of the bracken fern, Pteridium aquilinum (L.) Kuhn. III. Ontogenetic changes in the shoot apex and in the pattern of differentiation. Phytomorphology 11, 230–242. GREEN, P. B. 1980. Organogenesis—A biophysical view. Annu. Rev. Plant Physiol. 31, 51–82. GREEN, P. B. 1985. Surface of the shoot apex: A reinforcementfield theory for phyllotaxis. J. Cell Sci. suppl. 2, 181–201. GREEN, P. B. 1986. Plasticity in shoot development: A biophysical view. In: Plasticity in Plants, pp. 211–232, D. H. Jennings and A. J. Trewavas, eds. Company of Biologists Ltd., Cambridge. GREEN, P. B. 1989. Shoot morphogenesis, vegetative through floral, from a biophysical perspective. In: Plant Reproduction: from Floral Induction to Pollination, pp. 58–75, E. Lord and G. Bernier, eds. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD. GREEN, P. B. 1999. Expression of pattern in plants: Combining molecular and calculus-based biophysical paradigms. Am. J. Bot. 86, 1059–1076. GREEN, P. B., and K. E. BROOKS. 1978. Stem formation from a succulent leaf: Its bearing on theories of axiation. Am. J. Bot. 65, 13–26. GREEN, P. B., and J. M. L. SELKER. 1991. Mutual alignments of cell walls, cellulose, and cytoskeletons: Their role in meristems. In: The Cytoskeletal Basis of Plant Growth and Form, pp. 303–322, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, New York. 190 Анатомия растений Эзау GREGORY, R. A., and J. A. ROMBERGER. 1972. The shoot apical ontogeny of the Picea abies seedling. I. Anatomy, apical dome diameter, and plastochron duration. Am. J. Bot. 59, 587–597. GROOT, E. P., J. A. DOYLE, S. A. NICHOL, and T. L. ROST. 2004. Phylogenetic distribution and evolution of root apical meristem organization in dicotyledonous angiosperms. Int. J. Plant Sci. 165, 97–105. GUNCKEL, J. E., and R. H. WETMORE. 1946. Studies of development in long shoots and short shoots of Ginkgo biloba L. I. The origin and pattern of development of the cortex, pith and procambium. Am. J. Bot. 33, 285–295. GUNNING, B. E. S. 1978. Age-related and originrelated control of the numbers of plasmodesmata in cell walls of developing Azolla roots. Planta 143, 181–190. GUNNING, B. E. S., J. E. HUGHES, and A. R. HARDHAM. 1978. Formative and proliferative cell divisions, cell differentiation, and developmental changes in the meristem of Azolla roots. Planta 143, 121–144. GUTTENBERG, H. VON. 1960. Grundzüge der Histogenese höherer Pflanzen. I. Die Angiospermen. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 8, Teil 3. Gebrüder Borntraeger, Berlin. GUTTENBERG, H. VON. 1961. Grundzüge der Histogenese höherer Pflanzen. II. Die Gymnospermen. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 8, Teil 4. Gebrüder Borntraeger, Berlin. GUTTENBERG, H. VON. 1964. Die Entwicklung der Wurzel. Phytomorphology 14, 265–287. GUTTENBERG, H. VON. 1966. Histogenese der Pteridophyten, 2nd ed. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 7, Teil 2. Gebrüder Borntraeger, Berlin. HABERLANDT, G. 1914. Physiological Plant Anatomy. Macmillan, London. HAGEMANN, R. 1957. Anatomische Untersuchungen an Gerstenwurzeln. Kulturpflanze 5, 75–107. HALL, L. N., and J. A. LANGDALE. 1996. Molecular genetics of cellular differentiation in leaves. New Phytol. 132, 533–553. HANSTEIN, J. 1868. Die Scheitelzellgruppe im Vegetationspunkt der Phanerogamen. In: Festschr. Friedrich Wilhelms Universität Bonn. Niederrhein. Ges. Natur und Heilkunde, pp. 109–134. Marcus, Bonn. HANSTEIN, J. 1870. Die Entwicklung der keimes der Monokotylen und Dikotylen. In: Botanische Abhandlungen aus dem Gebiet der Morphologie und Physiologie, vol. 1, pt. 1, J. Hanstein, ed. Marcus, Bonn. HARA, N. 1962. Structure and seasonal activity of the vegetative shoot apex of Daphne pseudomezereum. Bot. Gaz. 124, 30–42. HARA, N. 1995. Developmental anatomy of the threedimensional structure of the vegetative shoot apex. J. Plant Res. 108, 115–125. HÄRTEL, K. 1938. Studien an Vegetationspunkten einheimischer Lycopodien. Beit. Biol. Pflanz. 25, 125–168. HEMERLY, A., J. DE ALMEIDA ENGLER, C. BERGOUNIOUX, M. VAN MONTAGU, G. ENGLER, D. INZÉ, and P. FERREIRA. 1995. Dominant negative mutants of the Cdc2 kinase uncouple cell division from iterative plant development. EMBO J. 14, 3925–3936. IRISH, V. F., and I. M. SUSSEX. 1992. A fate map of the Arabidopsis embryonic shoot apical meristem. Development 115, 745–753. ITOH, J.-I., A. HASEGAWA, H. KITANO, and Y. NAGATO. 1998. A recessive heterochronic mutation, plastochron1, shortens the plastochron and elongates the vegetative phase in rice. Plant Cell 10, 1511–1521. IVANOV, V. B. 1983. Growth and reproduction of cells in roots. In: Progress in Science Series. Plant Physiology, vol. 1, pp. 1–40. Amerind Publishing, New Delhi. IVANOV, V. B., and J. G. DUBROVSKY. 1997. Estimation of the cellcycle duration in the root apical meristem: A model of linkage between cellcycle duration, rate of cell production, and rate of root growth. Int. J. Plant Sci. 158, 757–763. JACKMAN, V. H. 1960. The shoot apices of some New Zealand gymnosperms. Phytomorphology 10, 145– 157. JACKSON, B. D. 1953. A Glossary of Botanic Terms with Their Derivation and Accent., 4th ed., rev. and enl. J. B. Lippincott, Philadelphia. JANCZEWSKI, E. VON. 1874. Das Spitzenwachsthum der Phanerogamenwurzeln. Bot. Ztg. 32, 113– 116. JEAN, R. V. 1989. Phyllotaxis: A reappraisal. Can. J. Bot. 67, 3103–3107. JEAN, R. V. 1994. Phyllotaxis: A Systemic Study of Plant Pattern Morphogenesis. Cambridge University Press, Cambridge. JENTSCH, R. 1957. Untersuchungen an den Sprossvegetationspunkten einiger Saxifragaceen. Flora 144, 251–289. JESUTHASAN, S., and P. B. GREEN. 1989. On the mechanism of decussate phyllotaxis: Biophysical studies on the tunica layer of Vinca major. Am. J. Bot. 76, 1152–1166. JOHNSON, M. A. 1951. The shoot apex in gymnosperms. Phytomorphology 1, 188–204. JOHNSON, M. A., and R. J. TOLBERT. 1960. The shoot apex in Bombax. Bull. Torrey Bot. Club 87, 173–186. JONES, P. A. 1977. Development of the quiescent center in maturing embryonic radicles of pea (Pisum sativum L. cv. Alaska). Planta 135, 233– 240. KAPLAN, D. R., and T. J. COOKE. 1997. Fundamental concepts in the embryogenesis of dicotyledons: A morphological interpretation of embryo mutants. Plant Cell 9, 1903–1919. Апикальные меристемы KAPLAN, D. R., and W. HAGEMANN. 1991. The relationship of cell and organism in vascular plants. BioScience 41, 693–703. KAYES, J. M., and S. E. CLARK. 1998. CLAVATA2, a regulator of meristem and organ development in Arabidopsis. Development 125, 3843–3851. KERK, N., and L. FELDMAN. 1994. The quiescent center in roots of maize: Initiation, maintenance and role in organization of the root apical meristem. Protoplasma 183, 100–106. KERK, N. M., and L. J. FELDMAN. 1995. A biochemical model for the initiation and maintenance of the quiescent center: Implications for organization of root meristems. Development 121, 2825–2833. KERK, N. M., K. JIANG, and L. J. FELDMAN. 2000. Auxin metabolism in the root apical meristem. Plant Physiol. 122, 925–932. KIDNER, C., V. SUNDARESAN, K. ROBERTS, and L. DOLAN. 2000. Clonal analysis of the Arabidopsis root confirms that position, not lineage, determines cell fate. Planta 211, 191–199. KIRCHOFF, B. K. 1984. On the relationship between phyllotaxy and vasculature: A synthesis. Bot. J. Linn. Soc. 89, 37–51. KOCH, L. 1893. Die vegetative Verzweigung der höheren Gewächse. Jahrb. Wiss. Bot. 25, 380–488. KORN, R. W. 2001. Analysis of shoot apical organization in six species of the Cupressaceae based on chimeric behavior. Am. J. Bot. 88, 1945–1952. KOZLOWSKI, T. T., and S. G. PALLARDY. 1997. Physiology of Woody Plants, 2nd ed. Academic Press, San Diego. KURAS, M. 1978. Activation of embryo during rape (Brassica napus L.) seed germination. 1. Structure of embryo and organization of root apical meristem. Acta Soc. Bot. Pol. 47, 65–82. KURTH, E. 1981. Mitotic activity in the root apex of the water fern Marsilea vestita Hook. and Grev. Am. J. Bot. 68, 881–896. LANCE, A. 1957. Recherches cytologiques sur l’évolution de quelques méristème apicaux et sur ses variations provoquées par traitments photopériodiques. Ann. Sci. Nat. Bot. Biol. Vég., Sér. 11, 18, 91–421. LARSON, P. R. 1975. Development and organization of the primary vascular system in Populus deltoides according to phyllotaxy. Am. J. Bot. 62, 1084–1099. LARSON, P. R. 1983. Primary vascularization and siting of primordia. In: The Growth and Functioning of Leaves, pp. 25–51, J. E. Dale and F. L. Milthorpe, eds. Cambridge University Press, Cambridge. LARSON, P. R., and T. D. PIZZOLATO. 1977. Axillary bud development in Populus deltoides. I. Origin and early ontogeny. Am. J. Bot. 64, 835–848. LAUFS, P., C. JONAK, and J. TRAAS. 1998a. Cells and domains: Two views of the shoot meristem in Arabidopsis. Plant Physiol. Biochem. 36, 33–45. LAUFS, P., O. GRANDJEAN, C. JONAK, K. KIÊU, and J. TRAAS. 1998b. Cellular parameters of the 191 shoot apical meristem in Arabidopsis. Plant Cell 10, 1375–1389. LAUX, T., K. F. X. MAYER, J. BERGER, and G. JÜRGENS. 1996. The WUSCHEL gene is required for shoot and floral meristem integrity in Arabidopsis. Development 122, 87–96. LEMON, G. D., and U. POSLUSZNY. 1997. Shoot morphology and organogenesis of the aquatic floating fern Salvinia molesta D. S. Mitchell, examined with the aid of laser scanning confocal microscopy. Int. J. Plant Sci. 158, 693–703. LENHARD, M., and T. LAUX. 1999. Shoot meristem formation and maintenance. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 44–50. LISO, R., G. CALABRESE, M. B. BITONTI, and O. ARRIGONI. 1984. Relationship between ascorbic acid and cell division. Exp. Cell Res. 150, 314– 320. LISO, R., A. M. INNOCENTI, M. B. BITONTI, and O. ARRIGONI. 1988. Ascorbic acid-induced progression of quiescent centre cells from G1 to S phase. New Phytol. 110, 469–471. LOISEAU, J. E. 1959. Observation and expérimentation sur la phyllotaxie et le fonctionnement du sommet végétatif chez quelques Balsaminacées. Ann. Sci. Nat. Bot. Biol. Vég., Sér. 11, 20, 1–24. LONG, J. A., and M. K. BARTON. 1998. The development of apical embryonic pattern in Arabidopsis. Development 125, 3027–3035. LONG, J., and M. K. BARTON. 2000. Initiation of axillary and floral meristems in Arabidopsis. Dev. Biol. 218, 341–353. LONG, J. A., E. I. MOAN, J. I. MEDFORD, and M. K. BARTON. 1996. A member of the KNOTTED class of homeodomain proteins encoded by the STM gene of Arabidopsis. Nature 379, 66–69. LUCAS, W. J. 1995. Plasmodessmata: Intercellular channels for macromolecular transport in plants. Curr. Opin Cell Biol. 7, 673–680. LUXOVÁ, M. 1975. Some aspects of the differentiation of primary root tissues. In: The Development and Function of Roots, pp. 73–90, J. G. Torrey and D. T. Clarkson, eds. Academic Press, London. LUXOVÁ, M., and A. MURÍN. 1973. The extent and differences in mitotic activity of the root tip of Vicia faba. L. Biol. Plant 15, 37–43. LYNDON, R. F. 1976. The shoot apex. In: Cell Division in Higher Plants, pp. 285–314, M. M. Yeoman, ed. Academic Press, New York. LYNDON, R. F. 1994. Control of organogenesis at the shoot apex. New Phytol. 128, 1–18. LYNDON, R. F. 1998. The Shoot Apical Meristem. Its Growth and Development. Cambridge University Press, Cambridge. LYNN, K., A. FERNANDEZ, M. AIDA, J. SEDBROOK, M. TASAKA, P. MASSON, and M. K. BARTON. 1999. The PINHEAD/ZWILLE gene acts pleiotropically in Arabidopsis development and has overlapping functions with the ARGONAUTE1 gene. Development 126, 469–481. 192 Анатомия растений Эзау MA, Y., and T. A. STEEVES. 1994. Vascular differentiation in the shoot apex of Matteuccia struthiopteris. Ann. Bot. 74, 573–585. MA, Y., and T. A. STEEVES. 1995. Characterization of stelar initiation in shoot apices of ferns. Ann. Bot. 75, 105–117. MAJUMDAR, G. P. 1942. The organization of the shoot in Heracleum in the light of development. Ann. Bot. n.s. 6, 49–81. MAJUMDAR, G. P., and A. DATTA. 1946. Developmental studies. I. Origin and development of axillary buds with special reference to two dicotyledons. Proc. Indian Acad. Sci. 23B, 249–259. MANN, L. K. 1952. Anatomy of the garlic bulb and factors affecting bud development. Hilgardia 21, 195–251. MARKOVSKAYA, E. F., N. V. VASILEVSKAYA, and M. I. SYSOEVA. 1991. Change of the temperature dependence of apical meristem differentiation in ontogenesis of the indeterminate species. Sov. J. Dev. Biol. 22, 394–397. MAUSETH, J. D. 1978. An investigation of the morphogenetic mechanisms which control the development of zonation in seedling shoot apical meristems. Am. J. Bot. 65, 158–167. MAYER, K. F. X., H. SCHOOF, A. HAECKER, M. LENHARD, G. JÜRGENS, and T. LAUX. 1998. Role of WUSCHEL in regulating stem cell fate in the Arabidopsis shoot meristem. Cell 95, 805– 815. MAZE, J. 1977. The vascular system of the inflorescence axis of Andropogon gerardii (Gramineae) and its bearing on concepts of monocotyledon vascular tissue. Am. J. Bot. 64, 504–515. MCALPIN, B. W., and R. A. WHITE, 1974. Shoot organization in the Filicales: The promeristem. Am. J. Bot. 61, 562–579. MCCONNELL, J. R., and M. K. BARTON. 1998. Leaf polarity and meristem formation in Arabidopsis. Development 125, 2935–2942. MCDANIEL, C. N., and R. S. POETHIG. 1988. Celllineage patterns in the shoot apical meristem of the germinating maize embryo. Planta 175, 13–22. MCGAHAN, M. W. 1955. Vascular differentiation in the vegetative shoot of Xanthium chinense. Am. J. Bot. 42, 132–140. MEDFORD, J. I. 1992. Vegetative apical meristems. Plant Cell 4, 1029–1039. MEDFORD, J. I., F. J. BEHRINGER, J. D. CALLOS, and K. A. FELDMANN. 1992. Normal and abnormal development in the Arabidopsis vegetative shoot apex. Plant Cell 4, 631–643. MEYEROWITZ, E. M. 1997. Genetic control of cell division patterns in developing plants. Cell 88, 299–308. MIA, A. J. 1960. Structure of the shoot apex of Rauwolfia vomitoria. Bot. Gaz. 122, 121–124. MILLINGTON, W. F., and E. L. FISK. 1956. Shoot development in Xanthium pensylvanicum. I. The vegetative plant. Am. J. Bot. 43, 655–665. MIRALLES, D. J., B. C. FERRO, and G. A. SLAFER. 2001. Developmental responses to sowing date in wheat, barley and rapeseed. Field Crops Res. 71, 211–223. MOHR, H., and E. PINNIG. 1962. Der Einfluss des Lichtes auf die Bildung von Blattprimordien am Vegetationskegel der Keimlinge von Sinapis alba L. Planta 58, 569–579. NELSON, A. J. 1990. Net alignment of cellulose in the periclinal walls of the shoot apex surface cells of Kalanchoë blossfeldiana. I. Transition from vegetative to reproductive morphogenesis. Can. J. Bot. 68, 2668–2677. NEWMAN, I. V. 1965. Patterns in the meristems of vascular plants. III. Pursuing the patterns in the apical meristems where no cell is a permanent cell. J. Linn. Soc. Lond. Bot. 59, 185–214. NITAYANGKURA, S., E. M. GIFFORD Jr., and T. L. ROST. 1980. Mitotic activity in the root apical meristem of Azolla filiculoides Lam., with special reference to the apical cell. Am. J. Bot. 67, 1484– 1492. NOUGARÈDE, A. 1967. Experimental cytology of the shoot apical cells during vegetative growth and flowering. Int. Rev. Cytol. 21, 203–351. NOUGARÈDE, A., M. N. DIMICHELE, P. RONDET, and R. SAINTCÔME. 1990. Plastochrone cycle cellulaire et teneurs en AND nucléaire du méristème caulinaire de plants de Chrysanthemum segetum soumis à deux conditions lumineuses différentes, sous une photopériode de 16 heures. Can. J. Bot. 68, 2389–2396. OWENS, J. N. 1968. Initiation and development of leaves in Douglas fir. Can. J. Bot. 46, 271–283. OWENS, J. N., and M. MOLDER. 1973. Bud development in western hemlock. I. Annual growth cycle of vegetative buds. Can. J. Bot. 51, 2223– 2231. PARKE, R. V. 1959. Growth periodicity and the shoot tip of Abies concolor. Am. J. Bot. 46, 110–118. PETERSON, R., and J. VERMEER. 1980. Root apex structure in Ephedra monosperma and Ephedra chilensis (Ephedraceae). Am. J. Bot. 67, 815–823. PIEN, S., J. WYRZYKOWSKA, S. MCQUEENMASON, C. SMART, and A. FLEMING. 2001. Local expression of expansin induces the entire process of leaf development and modifies leaf shape. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98, 11812–11817. PILLAI, S. K., and A. PILLAI. 1961a. Root apical organization in monocotyledons—Musaceae. Indian Bot. Soc. J. 40, 444–455. PILLAI, S. K., and A. PILLAI. 1961b. Root apical organization in monocotyledons—Palmae. Proc. Indian Acad. Sci., Sect. B, 54, 218–233. PILLAI, S. K., A. PILLAI, and S. SACHDEVA. 1961. Root apical organization in monocotyledons— Zingiberaceae. Proc. Indian Acad. Sci., Sect. B, 53, 240–256. POETHIG, R. S. 1984. Patterns and problems in angiosperm leaf morphogenesis. In: Pattern Апикальные меристемы Formation. A Primer in Developmental Biology, pp. 413–432, G. M. Malacinski ed. Macmillan, New York. POETHIG, R. S., and I. M. SUSSEX. 1985a. The developmental morphology and growth dynamics of the tobacco leaf. Planta 165, 158–169. POETHIG, R. S., and I. M. SUSSEX. 1985b. The cellular parameters of leaf development in tobacco: A clonal analysis. Planta 165, 170–184. POPHAM, R. A. 1951. Principal types of vegetative shoot apex organization in vascular plants. Ohio J. Sci. 51, 249–270. POPHAM, R. A. 1955. Zonation of primary and lateral root apices of Pisum sativum. Am. J. Bot. 42, 267–273. POPHAM, R. A. 1966. Laboratory Manual for Plant Anatomy. Mosby, St. Louis. PRIESTLEY, J. H., and C. F. SWINGLE. 1929. Vegetative propagation from the standpoint of plant anatomy. USDA Tech. Bull. no. 151. PRIESTLY, J. H., L. I. SCOTT, and E. C. GILLETT. 1935. The development of the shoot in Alstroemeria and the unit of shoot growth in monocotyledons. Ann. Bot. 49, 161–179. RAJU, M. V. S., T. A. STEEVES, and J. M. NAYLOR. 1964. Developmental studies of Euphorbia esula L.: Apices of long and short roots. Can. J. Bot. 42, 1615–1628. RAJU, M. V. S., T. A. STEEVES, and J. MAZE. 1976. Developmental studies on Euphorbia esula: Seasonal variations in the apices of long roots. Can. J. Bot. 4, 605–610. RAUH, W., and F. RAPPERT. 1954. Über das Vorkommen und die Histogenese von Scheitelgruben bei krautigen Dikotylen, mit besonderer Berücksichtigung der Ganz- und Halbrosettenpflanzen. Planta 43, 325–360. REES, A. R. 1964. The apical organization and phyllotaxis of the oil palm. Ann. Bot. 28, 57–69. REEVE, R. M. 1942. Structure and growth of the vegetative shoot apex of Garrya elliptica Dougl. Am. J. Bot. 29, 697–711. REINHARDT, D., F. WITTWER, T. MANDEL, and C. KUHLEMEIER. 1998. Localized upregulation of a new expansin gene predicts the site of leaf formation in the tomato meristem. Plant Cell 10, 1427–1437. REINHARDT, D., T. MANDEL, and C. KUHLEMEIER. 2000. Auxin regulates the initiation and radial position of plant lateral organs. Plant Cell 12, 507–518. REMPHREY, W. R., and T. A. STEEVES. 1984. Shoot ontogeny in Arctostaphylos uva-ursi (bearberry): Origin and early development of lateral vegetative and floral buds. Can. J. Bot. 62, 1933–1939. RIDING, R. T. 1976. The shoot apex of trees of Picea mariana of differing rooting potential. Can. J. Bot. 54, 2672–2678. RODIN, R. J. 1953. Seedling morphology of Welwitschia. Am. J. Bot. 40, 371–378. 193 ROJO, E., V. K. SHARMA, V. KOVALEVA, N. V. RAIKHEL, and J. C. FLETCHER. 2002. CLV3 is localized to the extracellular space, where it activates the Arabidopsis CLAVATA stem cell signaling pathway. Plant Cell 14, 969–977. ROST, T. L., and S. BAUM. 1988. On the correlation of primary root length, meristem size and protoxylem tracheary element position in pea seedlings. Am. J. Bot. 75, 414–424. ROST, T. L., T. J. JONES, and R. H. FALK. 1988. Distribution and relationship of cell division and maturation events in Pisum sativum (Fabaceae) seedling roots. Am. J. Bot. 75, 1571–1583. RUTH, J., E. J. KLEKOWSKI JR., and O. L. STEIN. 1985. Impermanent initials of the shoot apex and diplonic selection in a juniper chimera. Am. J. Bot. 72, 1127–1135. SABATINI, S., D. BEIS, H. WOLKENFELT, J. MURFETT, T. GUILFOYLE, J. MALAMY, P. BENFEY, O. LEYSER, N. BECHTOLD, P. WEISBEEK, and B. SCHERES. 1999. An auxin-dependent distal organizer of pattern and polarity in the Arabidopsis root. Cell 99, 463–472. SACHER, J. A. 1954. Structure and seasonal activity of the shoot apices of Pinus lambertiana and Pinus ponderosa. Am. J. Bot. 41, 749–759. SACHS, R. M. 1965. Stem elongation. Annu. Rev. Plant Physiol. 16, 73–96. SACKS, M. M., W. K. SILK, and P. BURMAN. 1997. Effect of water stress on cortical cell division rates within the apical meristem of primary roots of maize. Plant Physiol. 114, 519–527. SAINT-CÔME, R. 1966. Applications des techniques histoautoradiographiques et des méthodes statistiques à l’étude du fonctionnement apical chez le Coleus blumei Benth. Rev. Gén. Bot. 73, 241–324. SAKAGUCHI, S., T. HOGETSU, and N. HARA. 1988. Arrangement of cortical microtubules at the surface of the shoot apex in Vinca major L.: Observations by immunofluorescence microscopy Bot. Mag., Tokyo 101, 497–507. SATINA, S., A. F. BLAKESLEE, and A. G. AVERY. 1940. Demonstration of the three germ layers in the shoot apex of Datura by means of induced polyploidy in periclinal chimeras. Am. J. Bot. 27, 895–905. SCANLON, M. J., and M. FREELING. 1998. The narrow sheath leaf domain deletion: A genetic tool used to reveal developmental homologies among modified maize organs. Plant J. 13, 547–561. SCHERES, B., and R. HEIDSTRA. 2000. Digging out roots: Pattern formation, cell division, and morphogenesis in plants. Curr. Topics Dev. Biol. 45, 207–247. SCHERES, B., and H. WOLKENFELT. 1998. The Arabidopsis root as a model to study plant development. Plant Physiol. Biochem. 36, 21–32. SCHERES, B., H. WOLKENFELT, V. WILLEMSEN, M. TERLOUW, E. LAWSON, C. DEAN, and P. WEISBEEK. 1994. Embryonic origin of the 194 Анатомия растений Эзау Arabidopsis primary root and root meristem initials. Development 120, 2475–2487. SCHIEFELBEIN, J. W., J. D. MASUCCI, and H. WANG. 1997. Building a root: The control of patterning and morphogenesis during root development. Plant Cell 9, 1089–1098. SCHMIDT, A. 1924. Histologische Studien an phanerogamen Vegetationspunkten. Bot. Arch. 8, 345–404. SCHMIDT, K. D. 1978. Ein Beitrag zum Verständis von Morphologie und Anatomie der Marsileaceae. Beitr. Biol. Pflanz. 54, 41–91. SCHOOF, H., M. LENHARD, A. HAECKER, K. F. X. MAYER, G. JÜRGENS, and T. LAUX. 2000. The stem cell population of Arabidopsis shoot meristems is maintained by a regulatory loop between the CLAVATA and WUSCHEL genes. Cell 100, 635–644. SCHÜEPP, O. 1917. Untersuchungen über Wachstum und Formwechsel von Vegetationspunkten. Jahrb. Wiss. Bot. 57, 17–79. SCHÜEPP, O. 1926. Meristeme. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 4, Lief 16. Gebrüder Borntraeger, Berlin. SCHULTZ, H. R. 1993. Photosynthesis of sun and shade leaves of field-grown grapevine (Vitis vinifera L.) in relation to leaf age. Suitability of the plastochron concept for the expression of physiological age. Vitis 32, 197–205. SCHWABE, W. W. 1984. Phyllotaxis. In: Positional Controls in Plant Development, pp. 403–440, P. W. Barlow and D. J. Carr, eds. Cambridge University Press, Cambridge. SEAGO, J. L., and C. HEIMSCH. 1969. Apical organization in roots of the Convolvulaceae. Am. J. Bot. 56, 131–138. SEELIGER, I. 1954. Studien am Sprossbegetationskegel von Ephedra fragilis var. campylopoda (C. A. Mey.) Stapf. Flora 141, 114–162. SEKHAR, K. N. C., and V. K. SAWHNEY. 1985. Ultrastructure of the shoot apex of tomato (Lycopersicon esculentum). Am. J. Bot. 72, 1813–1822. SELKER, J. M. L., G. L. STEUCEK, and P. B. GREEN. 1992. Biophysical mechanisms for morphogenetic progressions at the shoot apex. Dev. Biol. 153, 29– 43. SHAH, J. J., and J. D. PATEL. 1972. The shell zone: Its differentiation and probable function in some dicotyledons. Am. J. Bot. 59, 683–690. SHAH, J. J., and K. UNNIKRISHNAN. 1969. Ontogeny of axillary and accessory buds in Clerodendrum phlomidis L. Ann. Bot. 33, 389– 398. SHAH, J. J., and K. UNNIKRISHNAN. 1971. Ontogeny of axillary and accessory buds in Duranta repens L. Bot. Gaz. 132, 81–91. SHARMAN, B. C. 1942. Developmental anatomy of the shoot of Zea mays L. Ann. Bot. n.s. 6, 245–282. SHARMAN, B. C. 1945. Leaf and bud initiation in the Graminae. Bot. Gaz. 106, 269–289. SHIMABUKU, K. 1960. Observation on the apical meristem of rice roots. Bot. Mag., Tokyo 73, 22– 28. SIMON, R. 2001. Function of plant shoot meristems. Semin. Cell Dev. Biol. 12, 357–362. SINGH, H. 1961. Seasonal variations in the shoot apex of Cephalotaxus drupacea Sieb. et Zucc. Phytomorphology 11, 146–153. SINHA, N. 1999. Leaf development in angiosperms. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 50, 419– 446. SMITH, L. G., B. GREENE, B. VEIT, and S. HAKE. 1992. A dominant mutation in the maize homeobox gene, Knotted-1, causes its ectopic expression in leaf cells with altered fates. Development 116, 21–30. SMITH, L. G., S. HAKE, and A. W. SYLVESTER. 1996. The tangled-1 mutation alters cell division orientations throughout maize leaf development without altering leaf shape. Development 122, 481–489. SNOW, M., and R. SNOW. 1932. Experiments on phyllotaxis. I. The effect of isolating a primordium. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B 221, 1–43. SNOW, M., and R. SNOW. 1942. The determination of axillary buds. New Phytol. 41, 13–22. SNYDER, F. W., and J. A. BUNCE. 1983. Use of the plastochron index to evaluate effects of light, temperature and nitrogen on growth of soya bean (Glycine max L. Merr). Ann. Bot. 52, 895–903. SOMA, K., and E. BALL. 1964. Studies of the surface growth of the shoot apex of Lupinus albus. Brookhaven Symp. Biol. 16, 13–45. STEEVES, T. A., and I. M. SUSSEX. 1989. Patterns in Plant Development, 2nd ed. Cambridge University Press, Cambridge. STEIN, D. B., and O. L. STEIN. 1960. The growth of the stem tip of Kalanchoë cv. “Brilliant Star.” Am. J. Bot. 47, 132–140. STERLING, C. 1947. Organization of the shoot of Pseudotsuga taxifolia (Lamb.) Britt. II. Vascularization. Am. J. Bot. 34, 272–280. STEWART, R. N., and H. DERMEN. 1970. Determination of number and mitotic activity of shoot apical initial cells by analysis of mericlinal chimeras. Am. J. Bot. 57, 816–826. STEWART, R. N., and H. DERMEN. 1979. Ontogeny in monocotyledons as revealed by studies of the developmental anatomy of periclinal chloroplast chimeras. Am. J. Bot. 66, 47–58. STIEGER, P. A., D. REINHARDT, and C. KUHLEMEIER. 2002. The auxin influx carrier is essential for correct leaf positioning. Plant J. 32, 509–517. STREET, H. E., and E. H. ROBERTS. 1952. Factors controlling meristematic activity in excised roots. I. Experiments showing the operation of internal factors. Physiol. Plant. 5, 498–509. SUNDS-LARSSON, A., M. SVENSON, H. LIAO, and P. ENGSTRÖM. 1998. A homeobox gene with potential developmental control function in the Апикальные меристемы meristem of the conifer Picea abies. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95, 15118–15122. SUNDBERG, M. D. 1982. Leaf initiation in Cyclamen persicum (Primulaceae). Can. J. Bot. 60, 2231– 2234. SUSSEX, I. M. 1955. Morphogenesis in Solanum tuberosum L.: Apical structure and developmental pattern of the juvenile shoot. Phytomorphology 5, 253–273. SUSSEX, I. M., and T. A. STEEVES. 1967. Apical initials and the concept of promeristem. Phytomorphology 17, 387–391. TALBERT, P. B., H. T. ADLER, D. W. PARKS, and L. COMAI. 1995. The REVOLUTA gene is necessary for apical meristem development and for limiting cell divisions in the leaves and stems of Arabidopsis thaliana. Development 121, 2723–2735. TEPPER, H. B. 1992. Benzyladenine promotes shoot initiation in empty leaf axils of Stellaria media L. J. Plant Physiol. 140, 241–243. THIELKE, C. 1962. Histologische Untersuchungen am Sprossscheitel von Saccharum. II. Mitteilung. Die Sprossscheitel von Saccharum sinense. Planta 58, 175–192. THOMPSON, J., and F. A. L. CLOWES. 1968. The quiescent centre and rates of mitosis in the root meristem of Allium sativum. Ann. Bot. 32, 1–13. TIAN, H.-C., and M. MARCOTRIGIANO. 1994. Cell-layer interactions influence the number and position of lateral shoot meristems in Nicotiana. Dev. Biol. 162, 579–589. TOLBERT, R. J., and M. A. JOHNSON. 1966. A survey of the vegetative apices in the family Malvaceae. Am. J. Bot. 53, 961–970. TUCKER, S. C. 1962. Ontogeny and phyllotaxis of the terminal vegetative shoots of Michelia fuscata. Am. J. Bot. 49, 722–737. VALLADE, J., J. ALABOUVETTE, and F. BUGNON. 1978. Apports de l’ontogenèse à l’interprétation structurale et fonctionnelle du méristème racinaire du Petunia hybrida. Rev. Cytol. Biol. Vég. Bot. 1, 23–47. VALLADE, J., F. BUGNON, G. GAMBADE, and J. ALABOUVETTE. 1983. L’activité édificatrice du proméristème racinaire: Essai d’interprétation morphogénétique. Bull. Sci. Bourg. 36, 57–76. VAN DEN BERG, C., V. WILLEMSEN, W. HAGE, P. WEISBEEK, and B. SCHERES. 1995. Cell fate in the Arabidopsis root meristem determined by directional signaling. Nature 378, 62–65. VAN DEN BERG, C., W. HAGE, V. WILLEMSEN, N. VAN DER WERFF, H. WOLKENFELT, H. MCKHANN, P. WEISBEEK, and B. SCHERES. 1997a. The acquisition of cell fate in the Arabidopsis thaliana root meristem. In: Biology of Root Formation and Development, pp. 21–29, A. Altman and Y. Waisel, eds. Plenum Press, New York. VAN DEN BERG, C., V. WILLEMSEN, G. HENDRIKS, P. WEISBEEK, and B. SCHERES. 195 1997b. Short-range control of cell differentiation in the Arabidopsis root meristem. Nature 39, 287– 289. VAN DEN BERG, C., P. WEISBEEK, and B. SCHERES. 1998. Cell fate and cell differentiation status in the Arabidopsis root. Planta 205, 483– 491. VAN LIJSEBETTENS, M., and J. CLARKE. 1998. Leaf development in Arabidopsis. Plant Physiol. Biochem. 36, 47–60. VAUGHN, J. G. 1955. The morphology and growth of the vegetative and reproductive apices of Arabidopsis thaliana (L.) Heynh., Capsella bursapastoris (L.) Medic. and Anagallis arvensis L. J. Linn. Soc. Lond. Bot. 55, 279–301. VERDAGUER, D., and M. MOLINAS. 1999. Developmental anatomy and apical organization of the primary root of cork oak (Quercus suber L.). Int. J. Plant Sci. 160, 471–481. VERNOUX, T., D. AUTRAN, and J. TRAAS. 2000a. Developmental control of cell division patterns in the shoot apex. Plant Mol. Biol. 43, 569–581. VERNOUX, T., J. KRONENBERGER, O. GRANDJEAN, P. LAUFS, and J. TRAAS. 2000b. PINFORMED 1 regulates cell fate at the periphery of the shoot apical meristem. Development 127, 5157–5165. VORONINE, N. S. 1956. Ob evoliutsii korneıˇ rasteniıˇ (De l’évolution des racines des plantes). Biul. Moskov. Obshch. Isp. Priody, Otd. Biol. 61, 47–58. VORONKINA, N. V. 1975. Histogenesis in root apices of angiospermous plants and possible ways of its evolution. Bot. Zh. 60, 170–187. WARDLAW, C. W. 1943. Experimental and analytical studies of pteridophytes. II. Experimental observations on the development of buds in Onoclea sensibilis and in species of Dryopteris. Ann. Bot. n.s. 7, 357–377. WARDLAW, C. W. 1949. Experiments on organogenesis in ferns. Growth (suppl.) 13, 93–131. WARDLAW, C. W. 1957. The reactivity of the apical meristem as ascertained by cytological and other techniques. New Phytol. 56, 221–229. WARDLAW, C. W. 1968. Morphogenesis in Plants: A Contemporary Study. Methuen, London. WEBSTER, P. L., and R. D. MACLEOD. 1980. Characteristics of root apical meristem cell population kinetics: A review of analyses and concepts. Environ. Exp. Bot. 20, 335–358. WENZEL, C. L., and T. L. ROST. 2001. Cell division patterns of the protoderm and root cap in the “closed” root apical meristem of Arabidopsis thaliana. Protoplasma 218, 203–213. WENZEL, C. L., K. L. TONG, and T. L. ROST. 2001. Modular construction of the protoderm and peripheral root cap in the “open” root apical meristem of Trifolium repens cv. Ladino. Protoplasma 218, 214–224. WHITE, D. J. B. 1955. The architecture of the stem apex and the origin and development of the axil- 196 Анатомия растений Эзау lary buds in seedlings of Acer pseudoplatanus L. Ann. Bot. n.s. 19, 437–449. WHITE, R. A., and M. D. TURNER. 1995. Anatomy and development of the fern sporophyte. Bot. Rev. 61, 281–305. WILCOX, H. 1954. Primary organization of active and dormant roots of noble fir, Abies procera. Am. J. Bot. 41, 812–821. WILDEMAN, A. G., and T. A. STEEVES. 1982. The morphology and growth cycle of Anemone patens. Can. J. Bot. 60, 1126–1137. WOLFF, C. F. 1759. Theoria Generationis. Wilhelm Engelmann, Leipzig. ZAGÓRSKA-MAREK, B., and M. TURZANSKA. 2000. Clonal analysis provides evidence for transient initial cells in shoot apical meristems of seed plants. J. Plant Growth Regul. 19, 55–64. ZHU, T., W. J. LUCAS, and T. L. ROST. 1998a. Directional cell-tocell communication in the Arabidopsis root apical meristem. I. An ultrastructural and functional analysis. Protoplasma 203, 35–47. ZHU, T., R. L. O’QUINN, W. J. LUCAS, and T. L. ROST. 1998b. Directional cell-to-cell communication in the Arabidopsis root apical meristem. II. Dynamics of plasmodesmatal formation. Protoplasma 204, 84–93. ZHU, T., and T. L. ROST. 2000. Directional cellto-cell communication in the Arabidopsis root apical meristem. III. Plasmodesmata turnover and apoptosis in meristem and root cap cells during four weeks after germination. Protoplasma 213, 99–107. ZIMMERMANN, W. 1928. Histologische Studien am Vegetationspunkt von Hypericum uralum. Jahrb. Wiss. Bot. 68, 289–344. ГЛАВА 7 Паренхима и колленхима ПАРЕНХИМА Паренхимой называют ткани, связанные с вегетативной деятельностью растения и состоящие из живых клеток различной морфологии и физиологии, общие свойства которых — тонкие стенки и полиэдрическая форма (рис. 7.1). Отдельные клетки таких тканей называются паренхимными клетками. Паренхима в буквальном переводе с греческого означает «налитое рядом», что отражает древнее представление о паренхиме как о полужидкой субстанции, расположенной по соседству с другими более твердыми тканями, которые образуются раньше. Паренхиму часто называют основной тканью. Она соответствует такому названию и по морфологическим, и по физиологическим характеристикам. В теле растения, как в целом, так и в отдельных органах, паренхима выглядит как основное вещество, в котором находятся другие ткани, в частности проводящие. Она служит также основой растения в том смысле, что репродуктивные клетки (споры и гаметы) имеют паренхиматозную природу. Поскольку предполагаемые предки растений полностью состояли из паренхимных клеток (Graham, 1993), паренхиму можно считать филогенетическим предшественником всех других тканей. Эта ткань — основное место протекания таких важнейших реакций, как фотосинтез, ассимиляция, дыхание, запасание, секреция и экскреция, — то есть реакций, зависящих от наличия полностью живых протопластов. Паренхимные клетки, имеющиеся в ксилеме и флоэме, играют важную роль в движении воды и транспорте питательных веществ. Клетки паренхимы относительно слабо дифференцированы. Они не специализированы морфологически и физиологически по сравнению с такими клетками, как ситовидные элементы, трахеиды и волокна, потому что, в отличие них, паренхимные клетки могут менять функции или объединять несколько различных функций. Однако клетки паренхимы способны также к заметной специализации, например клетки, связанные с фотосинтезом, запасанием определенных веществ или отложением веществ, которые находятся в организме в избытке. Вне зависимости от того, специализированы они или нет, клетки Рис. 7.1 Паренхима стебля томата (Solanum lycopersicum), стрелки показывают межклетники. Обозначение: КС — клеточные стенки, вид с поверхности. (49.) 198 Анатомия растений Эзау паренхимы физиологически очень сложны, поскольку обладают живыми протопластами. Обычно живые в зрелом состоянии, паренхимные клетки способны возобновлять меристематическую активность: дедифференцироваться, делиться и снова дифференцироваться. Из-за этой способности клетки паренхимы с первичной клеточной стенкой играют важную роль в заживлении ран, регенерации, образовании придаточных корней и побегов, сращивании с привоем. Кроме того, одна клетка паренхимы, обладая всеми генами, присутствующими в оплодотворенной яйцеклетке, или зиготе, может стать эмбриональной клеткой, а затем, при соответствующих условиях для роста и развития, образовать целое растение. Такие клетки называются тотипотентными (см. главу 5). Ученые, занимающиеся размножением растений с использованием методов культуры тканей, или микроразмножением, стимулируют отдельные клетки к проявлению своей тотипотентности (Bengochea and Dodds, 1986). Паренхимные клетки могут образовывать непрерывные скопления — паренхимные ткани — или вместе с клетками других типов входить в состав морфологически гетерогенных тканей Примеры частей растения, состоящих в основном или полностью из клеток паренхимы, — это сердцевина и кортекс стеблей и корней, фотосинтетические тканей листа (мезофилл) (рис. 7.3, А), мякоть сочных плодов и эндосперм семян. В качестве компонентов гетерогенной, или сложный, ткани клетки паренхимы образуют радиальные лучи и вертикальные ряды живых клеток в ксилеме (главы 10 и 11) и флоэме (главы 13 и 14). Иногда преимущественно паренхимная ткань содержит паренхимные или не-паренхимные клетки или группы клеток, морфологически или физиологически отличные от основной массы клеток ткани. Например, в мезофилле листа, сердцевине и кортикальной паренхиме могут присутствовать склереиды (глава 8); в различных паренхиматозных областях растений, содержащих латекс, присутствуют млечники (глава 17); кортикальную паренхиму некоторых растений пронизывают ситовидные трубки (глава 13). Паренхимные ткани первичного тела растения, включающие паренхиму кортекса и сердцевины, мезофилла листьев и частей цветков, дифференцируются из основной меристемы. Паренхимные клетки, связанные с первичными и вторичными проводящими тканями, образуются из прокамбия и сосудистого камбия соответственно. Паренхима может также возникать из феллогена в виде феллодермы и увеличиваться в количестве путем диффузного вторичного роста. Различия в структуре паренхимных тканей (рис. 7.2) и распределении клеток паренхимы в теле растения наглядно иллюстрируют проблемы, связанные с определением и классификацией тканей. С одной стороны, паренхима соответствует наиболее узкому определению ткани как группы клеток, имеющих общее происхождение и в целом одинаковые структуру и функции. С другой стороны, однородность ткани паренхимы может быть нарушена наличием различного количества непаренхимных клеток, или клетки паренхимы могут присутствовать как один из нескольких типов клеток в сложной ткани. Таким образом, паренхима как ткань не имеет определенного пространственного ограничения в теле растения. Кроме того, паренхимные клетки могут приобретать признаки других, непаренхимных клеток. Клетки паренхимы могут быть более или менее удлиненными и иметь толстые стенки — такое сочетание признаков предполагает специализацию для механической поддержки. Один из типов клеток паренхимы настолько значительно дифференцирован в опорную ткань, что такой ткани было дано специальное название — колленхима (она рассматривается далее в этой главе). Паренхимные клетки способны образовывать относительно толстые лигнифицированные стенки и обладать некоторыми характеристиками клеток склеренхимы (глава 8). Таннин может присутствовать и в обычных паренхимных клетках, однако он также встречается в клетках, которые являются паренхимными, но имеют настолько отличающуюся форму (пузырька, мешочка или трубочки), что их называют идиобластами. Одни секреторные клетки отличаются от обычных клеток паренхимы, главным образом, функционально, а другие настолько видоизменены, что, как правило, рассматриваются в качестве особой категории (млечники, см. главу 17). В этой главе мы ограничимся рассмотрением паренхимных тканей, связанных с наиболее обычными вегетативными функциями растения, за исключением меристематических. Паренхимные клетки ксилемы и флоэмы описаны в главах, посвященных этим двум тканям, а общие характеристики протопластов клеток паренхимы обсуждаются в главах 2 и 3. Значительная часть обсуждения в главах 2 и 3 имеет отношение к следующей теме. Содержимое клеток паренхимы отражает их функции Паренхимная ткань, специализированная для фотосинтеза, содержит многочисленные хлоропласты и называется хлоренхимой. Большая часть хлоренхимы представлена мезофиллом листьев (рис. 7.3, А), но хлоропластов может быть много и в кортексе стебля (рис. 7.3, Б). Хлоропласты могут возникать и в более глубоких тканях стебля, в том числе вторичной ксилеме и даже сердцевине. Обычно фотосинтезирующие Паренхима и колленхима 199 Рис. 7.2 Форма и строение клеточных стенок паренхимных клеток (содержимое клеток не показано). А, Б — паренхима из сердцевины ствола березы (Betula). В молодом стволе у клеток есть только первичные стенки (А). В зрелом стволе имеются также вторичные клеточные стенки (Б). В, Г — паренхима типа аэренхимы (В), которая встречается в лакунах черешков и центральных жилок листьев канны (Canna) (Г). У паренхимных клеток бывает множество «рукавов», как у длинной клетки из цветка гайлардии (Gaillardia) (Д). (Esau, 1977.) клетки заметно вакуолизированы, и ткань пронизана разветвленной системой межклеточных пространств. В отличие от фотосинтезирующих, секреторные типы клеток паренхимы имеют плотные протопласты, содержат особенно большое количество рибосом и имеют либо многочисленные тельца Гольджи, либо хорошо развитую эндоплазматическую сеть, в зависимости от типа образующегося секреторного продукта (глава 16). Паренхимные клетки могут приобретать отличительные характеристики посредством накопления определенных видов веществ. В клетках, запасающих крахмал, например в клубнях картофеля (см. рис. 3.9), эндосперме зерновых и семядолях многих зародышей, крахмалсодержащие амилопласты могут скрывать практически все другие компоненты цитоплазмы. Во многих семенах запасающие паренхимные клетки характеризуются большим количеством белковых и/или масляных телец (см. рис. 3.10). Клетки паренхимы цветков и плодов часто содержат хромопласты (см. рис. 2.11). В различных частях растения паренхимные клетки могут быть различимы за счет накопления в вакуолях антоцианов или таннинов (см. рис. 2.21) или из-за отложения кристаллов той или иной формы (см. рис. 3.11– 3.14). Во всех активных вакуолизированных клетках паренхимы в изобилии присутствует вода, поэтому паренхима играет важную роль в качестве резервуара воды. В исследовании некоторых видов бамбука было показано, что изменения содержания влаги в различных частях стебля четко связаны с долей паренхимных клеток в системе тканей (Liese and Grover, 1961). Паренхима может быть достаточно специализирована как ткань для запасания воды. Многие сочные растения, такие как кактусы (Cactaceae), алоэ (Aloe), агавы (Agavaceae), сансевиерия (Sansevieria) (Koller and Rost, 1988a, b), мезембриантемум (Mesembryanthemum) и пеперомия (Peperomia) (рис. 7.4), содержат в своих фотосинтезирующих органах бесхлорофилльные клетки паренхимы, заполненные водой. Эта водоносная ткань состоит из живых клеток особен- 200 Анатомия растений Эзау Рис. 7.4 Рис. 7.3 А — поперечный срез листа сливы (Pyrus). Два проводящих пучка (жилки) погружены в мезофилл. Мезофилл листа, содержащий множество хлоропластов, — основная фотосинтезирующая ткань листа. Жилки отделены от мезофилла паренхимной обкладкой пучка (ОПП). Расширения обкладки пучка (РОП) соединяют обкладку крупной жилки с обоими слоями эпидермиса. Б — эпидермис и часть кортекса на поперечном срезе стебля спаржи (Asparagus). Под эпидермисом раполагается хлоренхима (хлорофиллоносная паренхима), под замыкающими клетками устьица — подустьичная камера. (А — 280; Б — 760.) но больших размеров, обычно с тонкими стенками. Клетки часто располагаются рядами и могут быть вытянутыми, как палисадные клетки. Каждая из них имеет тонкий слой относительно плотной пристеночной цитоплазмы, ядро и большую вакуоль с водянистым или несколько слизистым наполнением. Слизь, по-видимому, увеличивает способность клеток к поглощению и удержанию воды и может содержаться в протопластах и клеточных стенах. Поперечный срез листовой пластинки пеперомии (Peperomia). Толстый многослойный эпидермис на верхней поверхности предположительно служит водозапасающей тканью. (110.) В подземных запасающих органах, как правило, нет отдельной водозапасающей ткани, но клетки, содержащие крахмал и другие питательные вещества, имеют высокое ее содержание. Клубни картофеля могут инициировать рост побегов вне почвы и обеспечивать эти растущие части влагой в начале роста (Netolitzky, 1935). Высокое содержание воды характерно не только для подземных запасающих органов, таких как клубни и луковицы, но также для почек и мясистых расширений надземных стеблей. Во всех этих структурах хранение воды сочетается с запасанием питательных веществ. Клеточные стенки паренхимных клеток могут быть толстыми или тонкими Паренхимные клетки, в том числе хлоренхимные и большинство запасающих клеток, как правило, имеют тонкую нелигнифицированную первичную стенку (см. рис. 7.1 и 7.2). Для таких стенок обычны плазмодесмы, которые иногда объединяются в первичных поровых полях или в утолщениях стенок. Иногда запасающая паренхима развивает необыкновенно толстые стенки (Bailey, Паренхима и колленхима 1938). Как упоминалось ранее, ксилоглюканы, локализованные в таких стенках, служат основным запасным углеводом (см. главу 4). Толстые стенки встречаются, например, в эндосперме финиковой пальмы (Phoenix dactylifera), хурмы (Diospyros) (см. рис. 4.19), спаржи (Asparagus) и кофе (Coffea arabica). По мере прорастания они становятся тоньше. Относительно толстые и часто лигнифицированные вторичные стенки также встречаются у паренхимных клеток вторичной ксилемы и сердцевины, в связи с чем бывает сложно провести различия между такими склерифицированными клетками паренхимы и типичными клетками склеренхимы. Механическая прочность типичной паренхимной ткани — в основном следствие гидравлических свойств ее клеток (Romberger et al., 1993). Паренхима, состоящая из клеток с тонкими нелигнифицированными первичными стенками, жесткая только тогда, когда ее клетки находятся в полном или почти полном тургоре. Степень, в которой паренхима может служить в качестве механической опоры, зависит также от того, насколько плотно упакованы клетки (Niklas, 1992). В связи с этим аэренхима с большим объемом межклеточных пространств предоставляет органам незначительную механическую опору. Однако аэренхима с системой межклеточных пространств гексагональной формы (в форме медовых сот) предположительно структурно более эффективна и обеспечивает необходимую прочность с наименьшим количеством ткани (Williams and Barber, 1961). Некоторые клетки паренхимы — передаточные клетки — имеют выросты клеточной стенки Передаточные клетки — это специализированными паренхимные клетки, содержащие выросты клеточной стенки, которые значительно увеличивают площадь поверхности плазматической мембраны (рис. 7.5). В процессе созревания клетки эти выросты развиваются относительно поздно и накладываются на исходную первичную стенку. Поэтому их можно рассматривать как специализированную форму вторичной стенки (Pate and Gunning, 1972). Передаточные клетки играют важную роль в передаче растворенных веществ на короткие расстояния (Gunning, 1977). Присутствие этих клеток, как правило, связано с наличием интенсивных потоков растворенных веществ либо внутрь (поглощение), либо наружу (выделение) через плазматическую мембрану. Выросты стенки образуются сразу же, как только начинается интенсивный транспорт, и, повидимому, лучше всего развиваются на поверхности клеток, наиболее активно участвующих в транспорте растворенных веществ (Gunning and Pate, 1969). Плазматическая мембрана следует 201 Рис. 7.5 Продольный срез части флоэмы мелкой жилки листа осота (Sonchus deraceus). Клетка с плотной цитоплазмой в центре электронной микрофотографии — клетка-спутница. Паренхимные клетки флоэмы располагаются по обеим сторонам клеткиспутницы. Все три клетки имеют выросты клеточной стенки (показаны стрелками) и представляют собой передаточные клетки за контуром выросты стенок, каким бы он ни был извилистым, образуя так называемый пристеночно-мембранный аппарат, который граничит с многочисленными митохондриями и эндоплазматической сетью. В развивающихся семенах конских бобов (Vicia faba), в передаточных клетках семенной оболочки и семядолей на границе раздела материнской и дочерней поверхностей совместно с выростами стенок локализуются плазматические Н+-АТФазы и белки сахарозного транспорта (Harrington et al., 1997a, b). Это показывает, что передаточные клетки служат местами мембранного транспорта сахарозы в апопласт семян и из него. Транспорт сахарозы через мембрану осуществляется в котрапорте с протоном (McDonald et al., 1996a, b). У передаточных клеток встречаются два морфологически различных типа выростов стенок: 202 Анатомия растений Эзау Рис. 7.6 А — выросты сетчатого типа в паренхимных передаточных клетках ксилемы в корневом клубеньке конских бобов (Vicia faba). Острия стрелок указывают на новые выступы клеточной стенки, раположенные на недавно образовавшемся слое клеточной стенки. Б — выросты гребневидного типа в паренхимных передаточных клетках ксилемы (ПКК) на продольном срезе вегетативного узла пшеницы мягкой (Triticum aestivum). Гребневидные врастания примерно параллельны, длинные, напоминающие перекладины утолщения (показаны остриями стрелок) сходны с утолщениями прилегающих трахеальных элементов (ТЭ), но намного тоньше. (Talbot et al., 2002.) сетчатый и гребневидный (рис. 7.6) (Talbot et al., 2002.). Выросты сетчатого типа возникают в виде небольших, случайно распределенных бугорков на подлегающей стенке. Бугорки затем затем разветвляются и сливаются латерально, образуя сложный лабиринт изменчивой морфологии. Гребневидные выросты возникают в виде криволинейных выступов ребровидной формы, которые по всей длине контактируют с подлегающей стенкой. В разных типах передаточных клеток образуются выступы различной сложности. Некоторые передаточные клетки обладают как сетчатыми, так и гребневидными выростами стенок, встречаются также стенки, образующие выросты, не похожие на описанные выше. Передаточные клетки широко распространены в теле растения: в ксилеме и флоэме малых, или мелких, жилок в семядолях и листьях многих травянистых настоящих двудольных (Pate and Gunning, 1969; van Bel et al., 1993); в ассоциации с ксилемой и флоэмой листовых следов в узлах как двудольных, так и однодольных (Gunning et al., 1970); в различных тканях репродуктивных структур — семяносцев, зародышевых мешков, алейроновых клеток, эндосперма (Rost and Lersten, 1970; Pate and Gunning, 1972; Wang and Xi, 1992; Diane et al., 2002; Gómez et al., 2002); в корневых клубеньках (Joshi et al., 1993); в различных железистых структурах — нектарниках, солевых железках, железках плотоядных Паренхима и колленхима растений (Pate and Gunning, 1972; Ponzi and Pizzolongo, 1992). Каждое из этих мест служит потенциальным местом интенсивного транспорта растворов на короткие расстояния. Возникновение передаточных клеток у растений, в норме их не образующих, может быть индуцировано внешними раздражителями, в частности нематодной инфекцией (Sharma and Tiagi, 1989; Dorhout et al., 1993). Предполагается, что чем больше площадь поверхности пристеночно-мембранного аппарата, тем больше возможный общий поток через нее. В исследовании, разработанном для проверки этой гипотезы (Wimmers and Turgeon, 1991), размер и количество выростов стенок передаточных клеток флоэмы в мелких жилках листьев гороха (Pisum sativum) были значительно увеличены за счет выращивания растений при относительно высокой плотности потока фотонов. Получившееся при этом увеличение на 47% площади поверхности плазматической мембраны клеток листьев, выращиваемых при сильном освещении, по сравнению с более темными условиями выращивания, сопровождалось увеличением на 47% потока экзогенной сахарозы в передаточные клетки и связанные с ними ситовидные элементы. Выросты стенок — необязательное условие для транспорта растворенных веществ через плазматическую мембрану. Клетки, не имеющие таких образований, также могут быть связаны с межклеточным обменом веществ. 203 аметрических в некоторые другие формы служат факторами, которые определяют количество сторон (Matzke and Duffy, 1956). Мелкие клетки имеют меньше, а крупные клетки — больше 14 сторон. Наличие межклетников, особенно крупных, уменьшает количество клеточных контактов (Hulbary, 1944). На форму и размер клеток влияют также такие факторы, как давление и поверхностное натяжение. При дифференцировке «звездчатых», или «многоруких», паренхимных клеток мезофилла листьев канны (Canna) и сердцевины ситника (Juncus) одним из факторов, определяющих итоговую форму, предположительно служит латеральное натяжение (Maas Geesteranus, 1941). Заметно, что «руки» вытягиваются по всей длине. Предполагается, что форма и размеры клеток — результат трех клеточных процессов: 1) скорости растяжения стенок; 2) длительности клеточного цикла; 3) размещения клеточной пластинки примерно в центре наиболее длинной стенки, что позволяет избежать пересечения уже существующих перегородок между соседними клетками и обеспечивает почти равные деления клеток (Korn, 1980). Внутриклеточные факторы, влияющие на растяжение клеток и формирование межклетников, рассматриваются в главе 4. Расположение клеток в различных видах паренхимы различается. Запасающая паренхима мясистых корней и стеблей имеет большое коли- Паренхимные клетки значительно различаются по форме и расположению Паренхимные клетки обычно описывают как полиэдрические, то есть имеющие много сторон, или граней. Однако клетки паренхимы значительно различаются по форме даже в одном и том же растении (см. рис. 7.2 и 7.7). Как правило, основная паренхима состоит из клеток, которые не намного больше в длину, чем в ширину, и бывают почти изодиаметрическими. Но паренхимные клетки могут быть также более или менее удлиненными, или разнообразно лопастными, или разветвленными. В относительно однородной паренхиме количество граней обычно составляет около 14. Геометрически совершенная 14-сторонняя фигура — это многогранник, имеющий 8 шестиугольных и 6 четырехугольных граней (рис. 7.7, A) (ортоцентрический тетракайдекаэдр). Растительные клетки редко имеют такую идеальную форму (рис. 7.7, В) (Matzke, 1940) и характеризуются переменным числом сторон даже в однородной паренхиме, которая часто встречается в сердцевине стебля (рис. 7.7, В–Е). Появление в одной и той же ткани малых и больших клеток, развитие межклеточного пространства и изменение формы клеток из почти изоди- Рис. 7.7 Форма клеток паренхимы. А — схема ортоцентрического тетракайдекаэдра, 14-стороннего многогранника. Б — схема клетки сердцевины айланта (Ailanthus). Пример клетки, приближающейся к форме ортоцентрического тетракайдекаэдра. У нее 1 семиугольная, 4 шестиугольные, 5 пятиугольных и 4 четырехугольных стороны, всего 14 сторон. В–Е — схемы клеток древесины посконника (Eupatorium). Количество сторон —10 (В), 9 (Г), 16 (Д) и 20 (Е). (Esau, 1977; А, Б — Matzke, 1940; В–Е — Marvin, 1944.) 204 Анатомия растений Эзау чество межклетников, но эндосперм семян, как правило, представляет собой компактную ткань с небольшим числом межклетников. Обширное развитие межклетников в мезофилле листа и в хлоренхиме в целом, очевидно, связано с газообменом в фотосинтетических тканях. Однако по большей части основная паренхима в теле растения пронизана менее заметным лабиринтом межклетников, который, тем не менее, имеет важное значение для потока газов, зависящего от диффузии (Prat et al., 1997). У травянистых видов лабиринт межклетников может простираться от подустьичных камер листьев через кортикальную паренхиму стебля и корня почти до корневого чехлика (Armstrong, W., 1979). Описанные межклеточные пространства в различных тканях, как правило, имеют схизогенное происхождение (см. главу 4). Такие пространства могут стать очень большими, если клетки отделяются на значительной площади их контакта с другими клетками. Это разделение сочетается с расширением ткани в целом. В растущей ткани клетки сохраняют свои ограниченные связи друг с другом путем дифференциального роста и принимают лопастную или звездчатую форму (см. рис. 7.2, В, Д) (Kaul, 1971). У некоторых видов клетки не только растут, но и делятся рядом с межклетниками. При таких делениях новые стенки образуются перпендикулярно стенкам, обрамляющим межклетники (Hulbary, 1944). Рис. 7.8 Поперечный срез аэренхимы на сканирующей электронной микрофотографии корня риса (Oryza sativa). (80. Предоставлено P. Dayanandan.) Паренхима особого типа — аэренхима — содержит очень большие межклеточные пространства Межклетники особенно хорошо развиты у покрытосеменных растений, растущих в водных и приводных местообитаниях или на заболоченных почвах (Armstrong, W., 1979; Kozlowski, 1984; Bacanamwo and Purcell, 1999; Drew et al., 2000). Из-за большого количества межклетников такую ткань называют аэренхимой. Первоначально термин «аэренхима» использовался для обозначения несуберинизированной пробковой ткани, производной феллогена, содержащей многочисленные воздушные камеры (Schenck, 1889). Развитие аэренхимы в корнях одних видов происходит исключительно за счет расширения схизогенных межклетников, у других видов включает в себя различные степени лизогении (Smirnoff and Crawford, 1983; Justin and Armstrong, 1987; Armstrong and Armstrong, 1994). Интересно отметить, что, независимо от степени лизогении, кортикальные клетки, окружающие боковые корни, всегда остаются интактными. Это показывает, что формирование аэренхимы — контролируемый процесс. В лизогенном развитии аэренхимы в корнях подтопленных растений участвует этилен (Kawase, 1981; Kozlowski, Рис. 7.9 А, Б — два этапа формирования аэренхимы в центральной жилке влагалища листа риса (Oryza sativa). Диафрагмы остаются нетронутыми между лакунами. (Оба изображения — 190. Kaufman, 1959.) Паренхима и колленхима 1984; Justin and Armstrong, 1991; Drew, 1992). Как уже было отмечено ранее (см. главу 5), дефицит кислорода у подобных растений запускает продукцию этилена, который, в свою очередь, вызывает запрограммированную гибель клеток и развитие аэренхимы. В корнях некоторых видов формирование аэренхимы происходит конститутивно, то есть, по-видимому, не требует внешних стимулов. Наиболее примечательны среди них корни риса (Oryza sativa) (рис. 7.8) (Webb and Jackson, 1986). Аэренхима в листьях и стеблях водных растений обычно отличается по структуре от аэренхимы корней (Armstrong, W., 1979). Ткань имеет большие продольные воздушные пространства, или лакуны, иногда содержащие звездчатые клетки. Эти пространства часто пересекаются через регулярные интервалы тонкими поперечными пластинками клеток, называемых диафрагмами, как правило, с межклеточными пространствами (рис. 7.9) (Kaul, 1971, 1973, 1974; Matsukura et al., 2000). В побегах у одних видов все диафрагмы одинаковы, у других образуются диафрагмы двух или трех типов. Например, в листьях рогоза (Typha latifolia) диафрагмы, целиком состоящие из звездчатых клеток, че- 205 редуются с васкуляризованными диафрагмами (Kaul, 1974). Несмотря на предположения, что аэренхимные ткани часто заполнены водой (Canny, 1995), имеются весомые доказательства того, что лакуны, как правило, заполнены газами (Constable et al., 1992; Drew, 1997). Наличие аэренхимы, непрерывной от побегов до корней, усиливает диффузию воздуха от листьев к корням и позволяет водным и полуводным растениям поддерживать достаточный для дыхания уровень кислорода. Избыточный кислород, который не потребляется дышащими клетками, часто диффундирует из корней в атмосферу почвы (Hook et al., 1971). Это приносит растению выгоду, так как создается локально аэробная ризосфера в анаэробной почве (Topa and McLeod, 1986). Другие следствия затопления — развитие придаточных корней (Visser et al., 1996; Shiba and Daimon, 2003) и формирование чечевичек у основания стебля и на старых корнях (Hook, 1984). У некоторых древесных видов аэренхимная пробка может обеспечивать альтернативные пути газообмена между корнями и побегами после разрушения кортикальной аэренхимы при вторичном росте (Stevens и соавт., 2002). Рис. 7.10 Колленхима (КОЛ) на поперечном срезе черешка сахарной свеклы (Beta) (А) и продольном срезе стебля винограда (Vitis) (Б). Другое обозначение: ПАР — паренхима. (285.) 206 Анатомия растений Эзау КОЛЛЕНХИМА Колленхима — живая ткань, состоящая из более или менее удлиненных клеток с утолщенными первичными стенками (рис. 7.10). Это простая ткань, так как она состоит из одного типа клеток — колленхимных клеток. Клетки паренхимы и колленхимные клетки похожи друг на друга как физиологически, так и структурно. И те, и другие имеют целые протопласты, способные к возобновлению меристематической активности, и их клеточные стенки, как правило, первичные и нелигнифицированные. Разница между ними заключается, главным образом, в утолщенных стенках клеток колленхимы. Кроме того, более высокоспециализированные клетки колленхимы длиннее, чем большинство видов клеток паренхимы. Когда колленхимные и паренхимные клетки расположены рядом, они плавно переходят друг в друга как по толщине стенки, так и по форме. Стенки клеток паренхимы, примыкающих к колленхиме, могут быть утолщенными, как у клеток колленхимы. Оба типа клеток содержат хлоропласты (Maksymowych et al., 1993). Хлоропласты наиболее многочисленны в клетках колленхимы, которые приближаются по форме к паренхимным клеткам. Длинные узкие клетки колленхимы содержат лишь несколько небольших хлоропластов или вообще ни одного. Из-за сходства между этими двумя тканями и структурно-функциональной изменчивости паренхимы колленхима обычно рассматривается как толстостенный вид паренхимы, структурно специализированный для выполнения опорной функции. Слова «паренхима» и «колленхима» также связаны по происхождению, но у последней первая часть слова происходит от греческого слова «колла» — клей, что связано с толстыми блестящими стенками этой ткани. Колленхима отличается от другого типа опорной ткани, склеренхимы (глава 8), по структуре стенки клеток и состоянию протопластов. Колленхима имеет сравнительно мягкие, гибкие, нелигнифицированные первичные стенки, в то время как склеренхима характеризуется твердыми, более или менее жесткими вторичными стенками, обычно лигнифицированными. Колленхимные клетки сохраняют активные протопласты, способные удалять утолщения стенок, когда клетки вынуждены возобновить меристематическую активность, как при формировании пробкового камбия (глава 15) или в ответ на ранение. Склеренхимные стенки более постоянны, чем колленхимные. Они не так легко удаляются, даже если в клетке сохраняется протопласт. Многие клетки склеренхимы не имеют протопластов. В некоторых клетках колленхимы дочерние клетки, образующиеся при поперечном делении, остаются вместе, заключенные в общую стенку материнской клетки (Majumdar, 1941; Majumdar and Preston, 1941). Такие клеточные комплексы напоминают септированные волокна. Структура клеточной стенки колленхимы — наиболее характерная особенность этой ткани Стенки клеток колленхимы на свежих срезах — толстые и блестящие (рис. 7.11), часто утолщения распределяются неравномерно. Помимо целлюлозы, стенки колленхимы включают большое количество пектинов и гемицеллюлоз и не содержат лигнина (Roelofsen, 1959; Jarvis and Apperley, 1990). У некоторых видов в колленхимных стенках слои, богатые целлюлозой и бедные пектинами, чередуются со слоями, которые включают много пектинов и мало целлюлозы (Beer and Setterfield, 1958; Preston, 1974; Dayanandan et al., 1976). Так как пектины гидрофильны, стенки колленхимы содержат большое количество воды (Jarvis and Apperley, 1990). Это можно продемонстрировать путем обработки свежих срезов колленхимы спиртом. Обезвоживающее действие спирта приводит к заметному сжатию стенок колленхимы. Ультраструктурно колленхимные стенки различных типов имеют сетевую (Wardrop, 1969; Chafe, 1970; Deshpande, 1976; Lloyd, 1984) или спиральную структуру (см. главу 4) (Vian et al., 1993). В стенках колленхимы, особенно в достаточно равномерных по толщине, часто имеются первичные поровые поля (Duchaigne, 1955). Рис. 7.11 Поперечный срез колленхимы черешка ревеня (Rheum rhabarbarum). В свежей ткани, такой как здесь, неравномерно утолщенные клеточные стенки колленхимы выглядят блестящими. (400.) Паренхима и колленхима Распределение утолщений стенок в колленхиме может быть представлено несколькими вариантами (рис. 7.12) (Chafe, 1970). Если стенка утолщена неравномерно, она достигает наибольшей толщины либо в углах клетки, либо на двух противоположных стенках — внутренней и внешней тангентальной (то есть стенках, расположенные параллельно поверхности данной части растения). Колленхиму с утолщениями тангентальных стенок называют ламеллярной, или пластинчатой (рис. 7.12, А). Пластинчатая колленхима особенно хорошо развита в кортексе ствола бузины черной (Sambucus nigra). Ее также можно обнаружить в коре стеблей кровохлебки (Sanguisorba), ревеня (Rheum) и посконника (Eupatorium) и черешках листьев хрена (Cochlearia armoracia). Колленхиму с утолщениями стенок, локализованых в углах, обычно называют уголковой колленхимой (рис. 7.12, Б). Уголковая колленхима есть в стеблях белладонны (Atropa belladonna) и картофеля (Solanum tuberosum), в черешках листьев бегонии (Begonia), свеклы (Beta), колеуса (Coleus), тыквы (Cucurbita), шелковицы (Morus), клещевины (Ricinus) и винограда (Vitis). Колленхима может содержать или не содержать межклетники. Если они присутствуют в колленхиме уголкового типа, то утолщенные стенки располагаются рядом с межклеточными пространствами. Колленхима с таким распределением утолщений стенок иногда классифицируется как особый тип — лакунарная колленхима 207 (см. рис. 7.12, В). Когда в колленхиме не развиваются межклетники, в углах, где сходятся несколько клеток, образуется утолщенная срединная пластинка. Такие утолщения иногда увеличиваются за счет накопления межклеточных веществ в потенциальных межклетниках. Скорость этого накопления, по-видимому, различается: межклетники могут возникать на ранней стадии развития, а затем закрываться позже пектиновыми веществами. В местах, где межклетники большие, пектиновые вещества не могут заполнить их полностью и образуют гребневидные или бородавчатые скопления, выступающие в межклеточные пространства (Duchaigne, 1955; Carlquist, 1956). Наличие межклетников обычно не принимается как веский критерий для различения типов колленхимы. Колленхима, которую можно назвать лакунарной, имеется в кортексе стеблей брунеллии (Brunellia), шалфея (Salvia), а также различных сложноцветных (Asteraceae) и мальвовых (Malvaceae). Некоторые анатомы растений выделяют четвертый тип колленхимы — кольцевую колленхиму (Metcalfe, 1979). Такая колленхима характеризуется более равномерно утолщенной клеточной стенкой и более или менее круглыми просветами, что видно на поперечных срезах. Различие между кольцевой и уголковой колленхимой нечеткое, поскольку степень ограничения утолщений стенок в углах у уголковой колленхимы варьирует в зависимости от утолщений в Рис. 7.12 Колленхима в стеблях (поперечные срезы). На всех рисунках слой эпидермиса находится слева. А — бузина (Sambucus). Утолщения располагаются в основном на тангентальных клеточных стенках (ламеллярная колленхима). Хорошо видна толстая кутикула. Б — тыква (Cucurbita). Утолщения находятся в углах (уголковая колленхима). В — латук (Lactuca). Наиболее заметные утолщения располагаются рядом с многочисленными межклетниками, которые показаны стрелками (лакунарная колленхима). (Все изображения — 320.) 208 Анатомия растений Эзау других частях стенок. Если общее утолщение стенок становится значительным, то утолщения в углах перестают быть отчетливыми, а просветы принимают круговую форму вместо угловой (Duchaigne, 1955; Vian et al., 1993). Cтенки колленхимы считаются примером толстых первичных стенок, утолщение которых происходит во время роста клеток. Иными словами, клеточная стенка увеличивается одновременно и по площади, и по толщине. Насколько стенки утолщаются, если утолщаются вообще, после того как клетки перестали расти, как правило, невозможно определить, так как в таких клетках невозможно разграничить первичные и вторичные слои стенок. В более старых частях растений стенки колленхимных клеток могут модифицироваться. У древесных видов со вторичным ростом увеличение окружности оси по крайней мере в течение какого-то времени сопровождается активным ростом колленхимы, с сохранением ее обычных свойств. У некоторых растений — липы (Tilia), клена (Acer), конского каштана (Aesculus) — колленхимные клетки увеличиваются, а их стенки утоньшаются (de Bary, 1884). Неизвестно, является ли это утоньшение результатом удаления материала стенки или ее растяжения и обезвоживания. Колленхима может становиться склеренхимой путем отложения лигнифицированных вторичных стенок с простыми порами (Duchaigne, 1955; Wardrop, 1969; Calvin and Null, 1977). Колленхима обычно располагается по периферии Колленхима — типичная опорная ткань, вопервых, растущих органов и, во-вторых, зрелых органов травянистых растений, которые лишь немного изменяются путем вторичного роста или вообще его не имеют. Это первая опорная ткань в стеблях, листьях и частях цветка и главная опорная ткань многих зрелых листьев и некоторых зеленых стеблей двудольных. Корни редко имеют колленхиму, однако она может присутствовать в кортексе (Guttenberg, 1940), в частности если корень подвергается воздействию света (Van Fleet, 1950). Колленхима отсутствует в стеблях и листьях многих из тех однодольных, у которых рано развивается склеренхима (Falkenberg, 1876; Giltay, 1882). Колленхимная ткань обычно заменяет склеренхиму на стыке листовой пластинки и влагалища и в листовой подушечке злаков (Percival, 1921; Esau, 1965; Dayanandan et al., 1977; Paiva and Machado, 2003). Периферическое расположение для колленхимы в высшей степени характерно (рис. 7.13). Она может находиться сразу под эпидермисом или быть отделена от эпидермиса одним или несколькими слоями паренхимы. Колленхиму об- разует основная меристема. Если колленхима граничит с эпидермисом, то внутренние тангентальные стенки эпидермальных клеток могут быть утолщены подобно стенкам клеток колленхимы. Иногда все клетки эпидермиса — колленхимные. В стеблях колленхима часто образует сплошной слой по окружности оси (рис. 7.13, В). Иногда она встречается в тяжах, часто внутри выступающих ребер, характерных для многих травянистых, а также древесных стеблей, еще не перешедших ко вторичному росту (рис. 7.13, Г, Д). Распределение колленхимы в черешках сходно с характером ее расположения в стеблях (рис. 7.13, А, Е). В листовой пластинке колленхима располагается в ребрах, сопровождающих наиболее крупные проводящие пучки (крупные жилки): иногда она находится с обеих сторон ребра (рис. 7.13, Б), а иногда только с одной стороны, как правило, нижней. Колленхима также дифференцируется по краям листовой пластинки. У многих растений паренхима, которая находится во внешней (со стороны флоэмы) или внутренней (со стороны ксилемы) части проводящего пучка или полностью окружает пучок, состоит из длинных клеток с толстыми первичными стенками. Утолщения стенок напоминают колленхиму, особенно кольцевого типа (Esau, 1936; Dayanandan et al., 1976). Эту ткань часто называют колленхимой, но, так как она связана с проводящей тканью, ее происхождение несколько отличается от независимой колленхимы, которая образуется основной меристемой. Поэтому желательно такие удлиненные связанные с проводящим пучком клетки с толстыми первичными стенками называть колленхимными клетками паренхимы или колленхимно утолщенной паренхимой, если необходимо подчеркнуть их сходство с колленхимой. Это обозначение может быть применено к паренхиме, напоминающей колленхиму, в любой части растения. Колленхима чрезвычайно хорошо приспособлена для поддержки растущих листьев и стеблей Стенки клеток колленхимы начинают утолщаться на ранней стадии развития побега: так как клетки способны увеличивать одновременно и поверхность, и толщину стенок, они могут образовывать и сохранять толстые стенки, пока орган все еще растет. Кроме того, так как утолщения стенок пластичны и способны к вытягиванию, они не препятствуют удлинению стебля и листьев. В черешках листьев сельдерея колленхимные клетки удлиняются примерно в 30 раз, а их стенки заметно увеличиваются одновременно и в толщину, и по площади поверхности (FreyWyssling and Mühlethaler, 1965). На более поздних стадиях развития колленхима по-прежнему Паренхима и колленхима 209 Рис. 7.13 Распределение колленхимы (заштрихована) в различных частях растения (поперечные срезы). (А, Б — 19; В–Е — 9,5.) служит опорной тканью в частях растений (многие листья, травянистые стебли), не образующих большое количество склеренхимы. Относительно опорной функции колленхимы интересно отметить, что в развивающихся частях растения, которые подвергаются механическим нагрузкам — воздействию ветра, привязыванию грузов с наклонением побегов, — утолщение стенок в колленхиме начинается раньше, чем у растений, не испытавших таких нагрузок (Venning, 1949; Razdorskii, 1955; Walker, 1960). Кроме того, при наличии дополнительной нагрузки побеги могут образовывать значительно большее относительное количество колленхимы (Patterson, 1992). Подобные воздействия не влияют на тип сформированной колленхимы. Помимо своей роли как опорной ткани, колленхима оказалась свя- зана с устойчивостью дубов к заражению омелой (Hariri et al., 1992) и к поеданию стеблей насекомыми (Oghiakhe et al., 1993). Особый интерес представляет сравнение колленхимы с волокнами. В одном исследовании тяжи колленхимы вытягивали на 2–2,5%, прежде чем они разрывались, в то время как тяжи волокон вытягивались менее чем на 1,5% до их разрыва (Ambronn, 1881). Колленхимные тяжи были способны выдерживать от 10 до 12 кг на мм2, а тяжи волокон — от 15 до 20 кг на мм2. Тяжи волокон восстанавливали свою первоначальную длину, даже после того как они были подвергнуты натяжениям от 15 до 20 кг на мм2, в то время как колленхимные тяжи растягивались необратимо, после того как испытывали нагрузку от 1,5 до 2 кг на мм2. Иными словами, предел 210 Анатомия растений Эзау прочности на разрыв колленхимы заметно выше, чем у волокон, но колленхима пластична, а склеренхима упруга. Если бы волокна развивались в растущих частях растения, они бы препятствовали удлинению из-за их свойства восстанавливать при растяжении первоначальную длину. Колленхима в тех же условиях оставалась бы вытянутой. Важность пластичности клеточных стенок колленхимы дополнительно подчеркивается тем фактом, что рост междоузлий в значительной степени происходит после утолщения стенок колленхимных клеток. В черешках листьев сельдерея утолщение стенок продолжается в течение некоторого времени после прекращения роста (Vian et al., 1993). Зрелая колленхима — прочная, гибкая ткань, состоящая из длинных частично перекрывающихся клеток: в центре тяжа некоторые клетки могут достигать 2 мм в длину (Duchaigne, 1955), имеющих толстые нелигнифицированные стенки. В старых частях растений колленхима может затвердевать и становиться менее пластичной, чем в молодых частях, или, как упоминалось ранее, может модифицироваться в склеренхиму, путем отложения вторичных лигнифицированных стенок. Потерю зрелой колленхимой сельдерея способности к росту растяжением объясняют сетчатой продольной ориентацией ее микрофибрилл и относительным недостатком метилированных пектинов (Fenwick et al., 1997). Перекрестное связывание пектинов и гемицеллюлоз может также придавать зрелым клеточным стенкам колленхимы большую жесткость (Liu et al., 1999). Если колленхима не претерпевает таких изменений, то ее роль в качестве опорной ткани может стать менее существенной в связи с развитием склеренхимы в более глубоких частях стебля или черешка. Кроме того, в стеблях с вторичным ростом главной опорной тканью становится ксилема, так как в этой ткани преобладают клетки с лигнифицированными вторичными стенками и содержится значительное количество вытянутых перекрывающихся клеток. ЛИТЕРАТУРА К ГЛАВЕ 7 AMBRONN, H. 1881. Über die Entwickelungsgeschichte und die mechanischen Eigenschaftern des Collenchyms. Ein Beitrag zur Kenntnis des mechanischen Gewebesystems. Jahrb. Wiss. Bot. 12, 473–541. ARMSTRONG, J., and W. ARMSTRONG. 1994. Chlorophyll development in mature lysigenous and schizogenous root aerenchymas provides evidence of continuing cortical cell viability. New Phytol. 126, 493–497. ARMSTRONG, W. 1979. Aeration in higher plants. Adv. Bot. Res. 7, 225–332. BACANAMWO, M., and L. C. PURCELL. 1999. Soybean root morphological and anatomical traits associated with acclimation to flooding. Crop Sci. 39, 143–149. BAILEY, I. W. 1938. Cell wall structure of higher plants. Ind. Eng. Chem. 30, 40–47. BEER, M., and G. SETTERFIELD. 1958. Fine structure in thickened primary walls of collenchyma cells of celery petioles. Am. J. Bot. 45, 571–580. BENGOCHEA, T., and J. H. DODDS. 1986. Plant Protoplasts. A Biotechnological Tool for Plant Improvement. Chapman and Hall, London. CALVIN, C. L., and R. L. NULL. 1977. On the development of collenchyma in carrot. Phytomorphology 27, 323–331. CANNY, M. J. 1995. Apoplastic water and solute movement: New rules for an old space. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 46, 215–236. CARLQUIST, S. 1956. On the occurrence of intercellular pectic warts in Compositae. Am. J. Bot. 43, 425–429. CHAFE, S. C. 1970. The fine structure of the collenchyma cell wall. Planta 90, 12–21. CONSTABLE, J. V. H., J. B. GRACE, and D. J. LONGSTRETH. 1992. High carbon dioxide concentrations in aerenchyma of Typha latifolia. Am. J. Bot. 79, 415–418. DAYANANDAN, P., F. V. HEBARD, and P. B. KAUFMAN. 1976. Cell elongation in the grass pulvinus in response to geotropic stimulation and auxin application. Planta 131, 245–252. DAYANANDAN, P., F. V. HEBARD, V. D. BALDWIN, and P. B. KAUFMAN. 1977. Structure of gravity-sensitive sheath and internodal pulvini in grass shoots. Am. J. Bot. 64, 1189–1199. DE BARY, A. 1884. Comparative Anatomy of the Vegetative Organs of the Phanerogams and Ferns. Clarendon Press, Oxford. DESHPANDE, B. P. 1976. Observations on the fine structure of plant cell walls. I. Use of permanganate staining. Ann. Bot. 40, 433–437. DIANE, N., H. H. HILGER, and M. GOTTSCHLING. 2002. Transfer cells in the seeds of Boraginales. Bot. J. Linn. Soc. 140, 155–164. DORHOUT, R., F. J. GOMMERS, and C. KOLLÖFFEL. 1993. Phloem transport of carboxyfluorescein through tomato roots infected with Meloidogyne incognita. Physiol. Mol. Plant Pathol. 43, 1–10. DREW, M. C. 1992. Soil aeration and plant root metabolism. Soil Sci. 154, 259–268. DREW, M. C. 1997. Oxygen deficiency and root metabolism: Injury and acclimation under hypoxia and anoxia. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 48, 223–250. DREW, M. C., C.-J. HE, and P. W. MORGAN. 2000. Programmed cell death and aerenchyma formation in roots. Trends Plant Sci. 5, 123–127. DUCHAIGNE, A. 1955. Les divers types de collenchymes chez les Dicotylédones: Leur ontogénie et leur lignification. Ann. Sci. Nat. Bot. Biol Vég., Sér. 11, 16, 455–479. Паренхима и колленхима ESAU, K. 1936. Ontogeny and structure of collenchyma and of vascular tissues in celery petioles. Hilgardia 10, 431–476. ESAU, K. 1965. Vascular Differentiation in Plants. Holt, Reinhart and Winston, New York. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. FALKENBERG, P. 1876. Vergleichende Untersuchungen über den Bau der Vegetationsorgane der Monocotyledonen. Ferdinand Enke, Stuttgart. FENWICK, K. M., M. C. JARVIS, and D. C. APPERLEY. 1997. Estimation of polymer rigidity in cell walls of growing and nongrowing celery collenchyma by solid-state nuclear magnetic resonance in vivo. Plant Physiol. 115, 587–592. FREY-WYSSLING, A., and K. MÜHLETHALER. 1965. Ultrastructural plant cytology, with an introduction to molecular biology. Elsevier, Amsterdam. GILTAY, E. 1882. Sur le collenchyme. Arch. Néerl. Sci. Exact. Nat. 17, 432–459. GÓMEZ, E., J. ROYO, Y. GUO, R. THOMPSON, and G. HUEROS. 2002. Establishment of cereal endosperm expression domains: Identification and properties of a maize transfer cell-specific transcription factor, ZmMRP-1. Plant Cell 14, 599–610. GRAHAM, L. E. 1993. Origin of Land Plants. Wiley, New York. GUNNING, B. E. S. 1977. Transfer cells and their roles in transport of solutes in plants. Sci. Prog. Oxf. 64, 539–568. GUNNING, B. E. S., and J. S. PATE. 1969. “Transfer cells.” Plant cells with wall ingrowths, specialized in relation to short distance transport of solutes— Their occurrence, structure, and development. Protoplasma 68, 107–133. GUNNING, B. E. S., J. S. PATE, and L. W. GREEN. 1970. Transfer cells in the vascular system of stems: Taxonomy, association with nodes, and structure. Protoplasma 71, 147–171. GUTTENBERG, H. VON. 1940. Der primäre Bau der Angiospermenwurzel. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 8, Lief 39. Gebrüder Borntraeger, Berlin. HARIRI, E. B., B. JEUNE, S. BAUDINO, K. URECH, and G. SALLÉ. 1992. Élaboration d’un coefficient de résistance au gui chez le chêne. Can. J. Bot. 70, 1239–1246. HARRINGTON, G. N., V. R. FRANCESCHI, C. E. OFFLER, J. W. PATRICK, M. TEGEDER, W. B. FROMMER, J. F. HARPER, and W. D. HITZ. 1997a. Cell specific expression of three genes involved in plasma membrane sucrose transport in developing Vicia faba seed. Protoplasma 197, 160–173. HARRINGTON, G. N., Y. NUSSBAUMER, X.-D. WANG, M. TEGEDER, V. R. FRANCESCHI, W. B. FROMMER, J. W. PATRICK, and C. E. OFFLER. 1997b. Spatial and temporal expression of sucrose 211 transport-related genes in developing cotyledons of Vicia faba L. Protoplasma 200, 35–50. HOOK, D. D. 1984. Adaptations to flooding with fresh water. In: Flooding and Plant Growth, pp. 265–294, T. T. Kozlowski, ed. Academic Press, Orlando, FL. HOOK, D. D., C. L. BROWN, and P. P. KORMANIK. 1971. Inductive flood tolerance in swamp tupelo [Nyssa sylvatica var. biflora (Walt.) Sarg.]. J. Exp. Bot. 22, 78–89. HULBARY, R. L. 1944. The influence of air spaces on the threedimensional shapes of cells in Elodea stems, and a comparison with pith cells of Ailanthus. Am. J. Bot. 31, 561–580. JARVIS, M. C., and D. C. APPERLEY. 1990. Direct observation of cell wall structure in living plant tissues by solid-state 13C NMR spectroscopy. Plant Physiol. 92, 61–65. JOSHI, P. A., G. CAETANO-ANOLLÉS, E. T. GRAHAM, and P. M. GRESSHOFF. 1993. Ultrastructure of transfer cells in spontaneous nodules of alfalfa (Medicago sativa). Protoplasma 172, 64–76. JUSTIN, S. H. F. W., and W. ARMSTRONG. 1987. The anatomical characteristics of roots and plant response to soil flooding. New Phytol. 106, 465– 495. JUSTIN, S. H. F. W., and W. ARMSTRONG. 1991. Evidence for the involvement of ethene in aerenchyma formation in adventitious roots of rice (Oryza sativa L.). New Phytol. 118, 49–62. KAUFMAN, P. B. 1959. Development of the shoot of Oryza sativa L.—II. Leaf histogenesis. Phytomorphology 9, 297–311. KAUL, R. B. 1971. Diaphragms and aerenchyma in Scirpus validus. Am. J. Bot. 58, 808–816. KAUL, R. B. 1973. Development of foliar diaphragms in Sparganium eurycarpum. Am. J. Bot. 60, 944– 949. KAUL, R. B. 1974. Ontogeny of foliar diaphragms in Typha latifolia. Am. J. Bot. 61, 318–323. KAWASE, M. 1981. Effect of ethylene on aerenchyma development. Am. J. Bot. 68, 651–658. KOLLER, A. L., and T. L. ROST. 1988a. Leaf anatomy in Sansevieria (Agavaceae). Am. J. Bot. 75, 615– 633. KOLLER, A. L., and T. L. ROST. 1988b. Structural analysis of waterstorage tissue in leaves of Sansevieria (Agavaceae). Bot. Gaz. 149, 260–274. KORN, R. W. 1980. The changing shape of plant cells: Transformations during cell proliferation. Ann. Bot. n.s. 46, 649–666. KOZLOWSKI, T. T. 1984. Plant responses to flooding of soil. Bio-Science 34, 162–167. LIESE, W., and P. N. GROVER. 1961. Untersuchungen über dem Wassergehalt von indischen Bambushalmen. Ber. Dtsch. Bot. Ges. 74, 105–117. LIU, L., K.-E. L. ERIKSSON, and J. F. D. DEAN. 1999. Localization of hydrogen peroxide production in Zinnia elegans L. stems. Phytochemistry 52, 545– 554. 212 Анатомия растений Эзау LLOYD, C. W. 1984. Toward a dynamic helical model for the influence of microtubules on wall patterns in plants. Int. Rev. Cytol. 86, 1–51. MAAS GEESTERANUS, R. A. 1941. On the development of the stellate form of the pith cells of Juncus species. Proc. Sect. Sci. K. Ned. Akad. Wet. 44, 489–501; 648–653. MAJUMDAR, G. P. 1941. The collenchyma of Heracleum Sphondylium L. Proc. Leeds Philos. Lit. Soc., Sci. Sect. 4, 25–41. MAJUMDAR, G. P., and R. D. PRESTON. 1941. The fine structure of collenchyma cells in Heracleum sphondylium L. Proc. R. Soc. Lond. B. 130, 201– 217. MAKSYMOWYCH, R., N. DOLLAHON, L. P. DICOLA, and J. A. J. ORKWISZEWSKI. 1993. Chloroplasts in tissues of some herbaceous stems. Acta Soc. Bot. Pol. 62. 123–126. MARVIN, J. W. 1944. Cell shape and cell volume relations in the pith of Eupatorium perfoliatum L. Am. J. Bot. 31, 208–218. MATSUKURA C., M. KAWAI, K. TOYOFUKU, R. A. BARRERO, H. UCHIMIYA, and J. YAMAGUCHI. 2000. Transverse vein differentiation associated with gas space formation — The middle cell layer in leaf sheath development of rice. Ann. Bot. 85, 19–27. MATZKE, E. B. 1940. What shape is a cell? Teach. Biol. 10, 34–40. MATZKE, E. B., and R. M. DUFFY. 1956. Progressive three-dimensional shape changes of dividing cells within the apical meristem of Anacharis densa. Am. J. Bot. 43, 205–225. MCDONALD, R., S. FIEUW, and J. W. PATRICK. 1996a. Sugar uptake by the dermal transfer cells of developing cotyledons of Vicia faba L. Experimental systems and general transport properties. Planta 198, 54–65. MCDONALD, R., S. FIEUW, and J. W. PATRICK. 1996b. Sugar uptake by the dermal transfer cells of developing cotyledons of Vicia faba L. Mechanism of energy coupling. Planta 198, 502–509. METCALFE, C. R. 1979. Some basic types of cells and tissues. In: Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. 1, Systematic Anatomy of Leaf and Stem, with a Brief History of the Subject, pp. 54–62, C. R. Metcalfe and L. Chalk, eds. Clarendon Press, Oxford. NETOLITZKY, F. 1935. Das Trophische Parenchym. C. Speichergewebe. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 4, Lief 31. Gebrüder Borntraeger, Berlin. NIKLAS, K. J. 1992. Plant Biomechanics: An Engineering Approach to Plant Form and Function. University of Chicago Press, Chicago. OGHIAKHE, S., L. E. N. JACKAI, C. J. HODGSON, and Q. N. NG. 1993. Anatomical and biochemical parameters of resistance of the wild cowpea, Vigna vexillata Benth. (Acc. TVNu 72) to Maruca testulalis Geyer (Lepidoptera: Pyralidae). Insect Sci. Appl. 14, 315–323. PAIVA, E. A. S., and S. R. MACHADO. 2003. Collenchyma in Panicum maximum (Poaceae): Localisation and possible role. Aust. J. Bot. 51, 69–73. PATE, J. S., and B. E. S. GUNNING. 1969. Vascular transfer cells in angiosperm leaves. A taxonomic and morphological survey. Protoplasma 68, 135– 156. PATE, J. S., and B. E. S. GUNNING. 1972. Transfer cells. Annu. Rev. Plant Physiol. 23, 173–196. PATTERSON, M. R. 1992. Role of mechanical loading in growth of sunflower (Helianthus annuus) seedlings. J. Exp. Bot. 43, 933–939. PERCIVAL, J. 1921. The Wheat Plant. Dutton, New York. PONZI, R., and P. PIZZOLONGO. 1992. Structure and function of Rhinanthus minor L. trichome hydathode. Phytomorphology 42, 1–6. PRAT, R., J. P. ANDRÉ, S. MUTAFTSCHIEV, and A.-M. CATESSON. 1997. Three-dimensional study of the intercellular gas space in Vigna radiata hypocotyl. Protoplasma 196, 69–77. PRESTON, R. D. 1974. The Physical Biology of Plant Cell Walls. Chapman & Hall, London. RAZDORSKII, V. F. 1955. Arkhitektonika rastenii (Architectonics of Plants). Sovetskaia Nauka, Moskva. ROELOFSEN, P. A. 1959. The Plant Cell Wall. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 3, Teil 4, Cytologie. Gebrüder Borntraeger, BerlinNikolassee. ROMBERGER, J. A., Z. HEJNOWICZ, and J. F. HILL. 1993. Plant Structure: Function and Development. A Treatise on Anatomy and Vegetative Development, with Special Reference to Woody Plants. Springer-Verlag, Berlin. ROST, T. L., and N. R. LERSTEN. 1970. Transfer aleurone cells in Setaria lutescens (Gramineae). Protoplasma 71, 403–408. SCHENCK, H. 1889. Über das Aëenchym, ein dem Kork homologes Gewebe bei Sumpflanzen. Jahrb. Wiss. Bot. 20, 526–574. SHARMA, R. K., and B. TIAGI. 1989. Giant cell formation in pea roots incited by Meloidogyne incognita infection. J. Phytol. Res. 2, 185–191. SHIBA, H., and H. DAIMON. 2003. Histological observation of secondary aerenchyma formed immediately after flooding in Sesbania cannabina and S. rostrata. Plant Soil 255, 209–215. SMIRNOFF, N., and R. M. M. CRAWFORD. 1983. Variation in the structure and response to flooding of root aerenchyma in some wetland plants. Ann. Bot. 51, 237–249. STEVENS, K. J., R. L. PETERSON, and R. J. READER. 2002. The aerenchymatous phellem of Lythrum salicaria (L.): A pathway for gas transport and its role in flood tolerance. Ann. Bot. 89, 621–625. TALBOT, M. J., C. E. OFFLER, and D. W. MCCURDY. 2002. Transfer cell wall architecture: Паренхима и колленхима A contribution towards understanding localized wall deposition. Protoplasma 219, 197–209. TOPA, M. A., and K. W. MCLEOD. 1986. Aerenchyma and lenticel formation in pine seedlings: A possible avoidance mechanism to anaerobic growth conditions. Physiol. Plant. 68, 540–550. VAN BEL, A. J. E., A. AMMERLAAN, and A. A. VAN DIJK. 1993. A three-step screening procedure to identify the mode of phloem loading in intact leaves: Evidence for symplasmic and apoplasmic phloem loading associated with the type of companion cell. Planta 192, 31–39. VAN FLEET, D. S. 1950. A comparison of histochemical and anatomical characteristics of the hypodermis with the endodermis in vascular plants. Am. J. Bot. 37, 721–725. VENNING, F. D. 1949. Stimulation by wind motion of collenchyma formation in celery petioles. Bot. Gaz. 110, 511–514. VIAN, B., J.-C. ROLAND, and D. REIS. 1993. Primary cell wall texture and its relation to surface expansion. Int. J. Plant Sci. 154, 1–9. VISSER, E. J. W., C. W. P. M. BLOM, and L. A. C. J. VOESENEK. 1996. Flooding-induced adventitious 213 rooting in Rumex: Morphology and development in an ecological perspective. Acta Bot. Neerl. 45, 17–28. WALKER, W. S. 1960. The effects of mechanical stimulation and etiolation on the collenchyma of Datura stramonium. Am. J. Bot. 47, 717–724. WANG, C.-G., and X.-Y. XI. 1992. Structure of embryo sac before and after fertilization and distribution of transfer cells in ovules of green gram. Acta Bot. Sin. 34, 496–501. WARDROP, A. B. 1969. The structure of the cell wall in lignified collenchyma of Eryngium sp. (Umbelliferae). Aust. J. Bot. 17, 229–240. WEBB, J., and M. B. JACKSON. 1986. A transmission and cryoscanning electron microscopy study of the formation of aerenchyma (cortical gas-fi lled space) in adventitious roots of rice (Oryza sativa). J. Exp. Bot. 37, 832–841. WILLIAMS, W. T., and D. A. BARBER. 1961. The functional significance of aerenchyma in plants. In: Mechanisms in Biological Competition. Symp. Soc. Exp. Biol. 15, 132–144. WIMMERS, L. E., and R. TURGEON. 1991. Transfer cells and solute uptake in minor veins of Pisum sativum leaves. Planta 186, 2–12. ГЛАВА 8 Склеренхима Термин «склеренхима» относится к ткани, состоящей из клеток со вторичными и зачастую лигнифицированными стенками и выполняющей в основном механическую, или опорную, функцию. Предполагается, что наличие именно таких клеток позволяет растениям выдерживать растяжение, изгибание, воздействие тяжести и давления без повреждения более уязвимых клеток с тонкими стенками. Название «склеренхима» (от греч. «склерос» — твердый и «энхима» — налитое, наполняющее) подчеркивает прочность ее клеточных стенок. Отдельные клетки склеренхимы называют склеренхимными клетками. Последние, как и клетки паренхимы, могут образовывать ткани, но также возникают поодиночке или небольшими группами в составе других тканей. В предыдущем разделе (глава 7) было указано, что паренхимные и колленхимные клетки могут склерифицироваться. В этой связи особенно примечательны паренхимные клетки вторичной ксилемы, водопроводящие клетки которой (трахеальные элементы) также обладают вторичными стенками. Таким образом, вторичные стенки имеются не только у клеток склеренхимы. Поэтому не существует четкой границы между типичными клетками склеренхимы и, с одной стороны, склерифицированными клетками паренхимы и колленхимы, а с другой — трахеальными элементами. Склеренхимные клетки в зрелом состоянии могут сохранять или не сохранять протопласты. Эта неоднозначность также вносит свой вклад в проблему разграничения склеренхимных клеток и склерифицированных паренхимных клеток. Склеренхимные клетки обычно делят на два типа — волокна и склереиды. Волокна — это длинные клетки, склереиды — сравнительно короткие. Склереиды, впрочем, могут варьировать от коротких до отчетливо удлиненных, причем не только у разных видов, но даже и в пределах одного организма. Точно так же и волокна могут быть длиннее или короче. В целом считается, что склереиды обладают более пористыми стенками, чем волокна, но эти различия тоже непостоянны. Иногда основанием для разграничения могут служить особенности происхождения: предполагается, что склереиды возникают путем вторичной склерификации паренхимных клеток, а волокна — из клеток меристемы, которые дифференцируются в волокна на ранних этапах. Однако и этот критерий неуниверсален. Некоторые склереиды развиваются из клеток, которые изначально специализируются по этому пути, например у камелии (Camellia) (Foster, 1944) и монстеры (Monstera) (Bloch, 1946), в то время как в некоторых других растениях в волокновидные структуры дифференцируются клетки флоэмной паренхимы в той части ткани, которая уже не выполняет функцию проведения (глава 14) (Esau, 1969; Kuo-Huang, 1990). Если клетку затруднительно отнести к волокнам или склереидам, может быть использован термин «волокнистые склереиды». ВОЛОКНА В типичном случае волокна — это длинные веретеновидные клетки с более или менее толстой вторичной оболочкой, часто встречающиеся в тяжах (рис. 8.1). Именно такие тяжи и представляют собой «волокна» в коммерческом смысле слова. В результате процесса вымачивания осуществляют отделение пучков волокон от связанных с ними неволокнистых тканей. В тяже отдельные волокна перекрываются, что придает прочность пучку волокон. В противоположность утолщенным первичным стенкам клеток колленхимы, клеточные стенки волокон не столь сильно гидратированы. Именно поэтому они жестче, чем стенки клеток колленхимы, и скорее эластичные, чем пластичные. Волокна Склеренхима 215 Рис. 8.1 Первичные флоэмные волокна ствола липы (Tilia americana) на поперечном (А) и продольном (Б) срезах. Вторично утолщенные стенки этих длинных волокон несут сравнительно немногочисленные поры. Часть этих пор видна (Б). (А — 620, Б — 375.) выполняют опорную функцию в тех частях тела растения, для которых уже не предполагается растяжение. Степень одревеснения варьирует, характерны относительно немногочисленные щелевидные поры, простые или слегка окаймленные. В зрелом состоянии многие волокна сохраняют свои протопласты. Волокна широко распространены в теле растения Волокна формируют отдельные тяжи или цилиндры в кортексе и флоэме, обкладку или «шапочки» вдоль проводящих пучков, но могут быть рассеяны поодиночке или группами в ксилеме и флоэме. В стеблях однодольных и двудольных волокна образуют несколько характерных вариантов распределения (Schwendener, 1874; de Bary, 1884; Haberlandt, 1914; Tobler, 1957). У многих злаков (Poaceae) волокна формируют систему, имеющую форму ребристого полого цилиндра, ребра которого вполную при- мыкают к эпидермису (рис. 8.2, А). У кукурузы (Zea), сахарного тростника (Saccharum), бородача (Andropogon), сорго (Sorghum) (рис. 8.2, Б) и других близких родов проводящие пучки имеют выраженную волокнистую обкладку, а периферические пучки могут произвольным образом сливаться друг с другом или быть объединены склерифицированной паренхимой в склеренхимный цилиндр. Гиподермальная паренхима также может быть сильно склерифицирована (Magee, 1948). Гиподерма, содержащая длинные волокна (иногда более 1 мм в длину), описана у кукурузы (Zea mays) (Murdy, 1960). Гиподерма образована одним или несколькими слоями клеток, которые расположены под эпидермисом и отличаются от близлежащих клеток основной ткани. У пальм (Palmae) центральный цилиндр отделен одревесневшей зоной, которая может иметь толщину до нескольких дюймов (Tomlinson, 1961). Эта зона состоит из проводящих пучков с мощными радиально вытянутыми волокнистыми обкладками. Связанная с ними 216 Анатомия растений Эзау Рис. 8.2 Поперечные срезы органов различных растений, на которых показано распределение склеренхимы (преимущественно волокон, изображены отточием) и проводящих тканей. А — склеренхима образует обкладку проводящих пучков и слои в периферической части побега пшеницы (Triticum). Б — склеренхима в виде волокнистых обкладок проводящих пучков в побеге сорго (Sorghum). В — волокна в первичной и вторичной флоэме и во вторичной ксилеме в стволе липы (Tilia). Г — волокна в первичной флоэме корня фасоли (Phaseolus). Д — тяжи склеренхимы под эпидермисом на абаксиальной поверхности и вдоль краев листовой пластинки листа злака. Е — волокна в первичной флоэме и вторичной ксилеме побега ясеня (Fraxinus), волокна флоэмы чередуются со склереидами. Ж — волокна в кортексе побега гнетума (Gnetum gnemon), склереиды на периферии проводящих пучков. З — цилиндр волокон в массиве крахмалоносной ткани в периваскулярном положении в побеге аристолохии (Aristolochia). (А, Ж — 14; Б, В, Е — 7; Г — 29,5; З — 13.) Склеренхима основная паренхима также становится склерифицированной. Помимо этого, тяжи волокон присутствуют в кортексе и в небольшом количестве — в центральном цилиндре. У однодольных встречаются и другие типы распределения склеренхимы, причем особенности ее расположения могут различаться на разных уровнях стебля одного и того же растения (Murdy, 1960). Волокна также могут быть хорошо развиты в листьях однодольных (рис. 8.2, Д). Там они тоже образуют обкладку проводящих пучков или тяжи между эпидермисом и проводящими пучками, а также субэпидермальные тяжи, не связанные с проводящими пучками. В побегах покрытосеменных волокна часто присутствуют в наружной части первичной флоэмы, формируя более или менее протяженные анастомозирующие тяжи или тангентальные пластинки (рис. 8.2, В, Е). У некоторых растений во флоэме присутствуют только периферические волокна (волокна первичной флоэмы), например у ольхи (Alnus), березы (Betula), льна (Linum), олеандра (Nerium). У других видов волокна развиваются также и во вторичной флоэме в небольшом числе, как у табака (Nicotiana), катальпы (Catalpa), бемерии (Boehmeria), или обильно, как у клематиса (Clematis), ореха (Juglans), магнолии (Magnolia), дуба (Quercus), белой акации (Robinia), липы (Tilia) и винограда (Vitis). Некоторые настоящие двудольные имеют сплошной цилиндр волокон, расположенный близко к проводящим тканям — герань (Geranium), пеларгония (Pelargonium), жимолость (Lonicera), отдельные представители камнеломковых (Saxifragaceae), гвоздичных (Caryophyllaceae), барбарисовых (Berberidaceae) и первоцветных (Primulaceae) — или на расстоянии от него, но все равно внутри самого внутреннего слоя кортекса — аристолохия (Aristolochia), тыква (Cucurbita) (рис. 8.2, З). В стебле двудольных, не имеющих вторичного роста, одиночные проводящие пучки могут сопровождаться тяжами волокон с обоих сторон, как с наружной, так и с внутренней, например у горца (Polygonum), ревеня (Rheum) и крестовника (Senecio). У растений, имеющих флоэму, расположенную ковнутри от ксилемы, волокна могут быть связаны с этой флоэмой, как у табака (Nicotiana). Наконец, чрезвычайно характерное местонахождение волокон у покрытосеменных — первичная и вторичная ксилема, где они могут иметь различное положение (глава 11). Распределение волокон в корнях сходно с таковым в побегах и может присутствовать как в первичном (рис. 8.2, Г), так и во вторичном теле. У хвойных в первичной флоэме обычно нет волокон, но они могут находиться во вторичной флоэме — у секвойи (Sequoia), тиса (Taxus), туи (Thuja). Иногда в стеблях встречаются кортикальные волокна (рис. 8.2, Ж). 217 Волокна могут быть подразделены на две группы — ксилемные и экстраксилярные Ксилемные волокна представляют собой волокна в ксилеме, в то время как экстраксилярные волокна расположены за ее пределами. К числу последних относятся и флоэмные волокна, которые встречаются во многих побегах. Стебель льна (Linum usitatissimum) несет только один тяж волокон, состоящий из нескольких слоев в глубину и расположенный на периферии проводящего цилиндра (рис. 8.3). Эти волокна возникают в самой ранней части первичной флоэмы (протофлоэме), но созревают как волокна только после того, как эта часть флоэмы прекращает выполнять проводящую функцию (рис. 8.4). Таким образом, волокна льна представляют собой волокна первичной флоэмы (или волокна протофлоэмы). В побегах бузины (Sambucus), липы (Tilia), тюльпанного дерева (Liriodendron), винограда (Vitis), белой акации (Robinia pseudoacacia) и многих других видов содержатся как волокна первичной флоэмы, так и волокна вторичной флоэмы, которые расположены в пределах вторичной флоэмы (рис. 8.2, В). Две других группы экстраксилярных волокон, встречающиеся у двудольных, — кортикальные и периваскулярные волокна. Кортикальные волокна, как видно из названия, возникают в кортексе (рис. 8.2, Ж). Периваскулярные волокна расположены на периферии проводящего цилин- Рис. 8.3 Поперечный срез побега льна (Linum usitatissimum), на котором показано расположение волокон первичной флоэмы. (320.) 218 Анатомия растений Эзау Рис. 8.4 Развитие волокон первичной флоэмы у льна (Linum perenne). А — произошло созревание первых ситовидных трубок. Б, В — новые ситовидные трубки дифференцируются по мере того, как происходит облитерация более старых. Г — в клетках, оставшихся после облитерации ситовидных трубок, начинается развитие вторичных стенок, характерных для волокон льна. (А–В — 745; Г — 395.) дра во внутреннем слое кортекса (рис. 8.2, З) — например у аристолохии (Aristolochia) и тыквы (Cucurbita). Они формируются не в составе флоэмы, а за ее пределами. Периваскулярные волокна также часто называют волокнами перицикла. Однако обозначение «перициклические» также часто используют применительно к первичным флоэмным волокнам (Esau, 1979; см. обсуждение термина «перицикл» в работе Blyth, 1958). К экстраксилярным волокнам также относят волокна однодольных вне зависимости от того, связаны они с проводящими пучками или нет. Склеренхима Клеточные стенки экстраксилярных волокон часто очень сильно утолщены. У флоэмных волокон льна, например, вторичная стенка может занимать до 90% поверхности поперечного среза клетки (рис. 8.3). Вторичные стенки этих внексилемных волокон имеют отчетливую слоистую структуру; отдельные слои по толщине варьируют от 0,1 до 0,2 мкм. Такое строение клеточной стенки характерно не для всех экстраксилярных волокон. В зрелых стеблях бамбука стенки одних волокон характеризуются выраженной слоистостью, в то время как у других нет различимых слоев (Murphy and Alvin, 1992). Помимо этого, вторичные стенки волокон вторичной флоэмы большинства древесных покрытосеменных и хвойных состоят из двух слоев — тонкого наружного (S1) и толстого внутреннего (S2) (Holdheide, 1951; Nanko et al., 1977). У одних экстраксилярных волокон стенки лигнифицированы, оболочки других содержат небольшое количество лигнина или вовсе лишены его (например, у льна, конопли, рами). Стенки некоторых экстраксилярных волокон, в особенности волокон однодольных, сильно лигнифицированы. 219 Древесные волокна традиционно делят на две большие группы — волокна либриформа и волокнистые трахеиды (рис. 8.5, Б, В). Для обоих типов характерны лигнифицированные клеточные стенки. Волокна либриформа сходны с флоэмными волокнами. Слово «либриформ» происходит от латинского liber — луб, т. е. флоэма. Долгое время разграничение этих типов древесных волокон основывалось преимущественно на наличии простых пор в волокнах либриформа и окаймленных пор в волокнистых трахеидах (IAWA Comittee on Nomenclature, 1964). Однако истинные простые поры в стенках волокон чрезвычайно редки (Baas, 1986). Крайние случаи этих двух типов хорошо различимы, но между ними существуют многочисленные переходы. Волокнистые трахеиды также сходны с трахеидами, для которых характерны отчетливо выраженные окаймленные поры (рис. 8.5, А). Обычно толщина клеточных стенок возрастает в ряду: трахеиды — волокнистые трахеиды — волокна либриформа. Помимо этого, в отдельно взятом образце древесины трахеиды обычно короче волокон, а волокна либриформа обладают наибольшей длиной. Хотя зрелые древесные волокна в целом считают мертвыми клетками, живые протопласты сохраняются в волокнистых трахеидах и волокнах либриформа многих древесных растений (Fahn and Leshem, 1963; Wolkinger, 1971; Dumbroff and Elmore, 1977). Волокна с живыми протопластами обнаружены в стеблях бамбука возрастом более девяти лет (Murphy and Alvin, 1997). Эти волокна часто содержат многочисленные крахмальные зерна. Таким образом, в дополнение к механической, эти клетки выполняют функцию хранения углеводов. Вторичная стенка древесных волокон отличается от стенки флоэмных волокон тем, что состоит из трех слоев (S1, S2 и S3 от наружного к внутреннему (см. главу 4). Помимо этого, стенки древесных волокон обычно лигнифицированы. Ксилемные и экстраксилярные волокна могут быть септированными или желатинозными Рис. 8.5 А — трахеида, Б — волокнистая трахеида, В — волокно либриформа из вторичной ксилемы (древесины) дуба красного (Quercus rubra). Пятнистая поверхность этих клеток связана с наличием в их стенках пор (В — поры неразличимы) Волокна флоэмы и/или ксилемы некоторых двудольных претерпевают периодические митотические деления после того, как происходит образование вторичной стенки. При этом клетка разделяется на две или более частей поперечными стенками — септами (рис. 8.6, А) (Parameswaran and Liese, 1969; Chalk, 1983; Ohtani, 1987). Такие волокна, называемые септированными волокнами, также встречаются у некоторых однодольных, у которых они имеют некамбиальную природу — у пальмовых (Palmae), в подсемействе бамбуковых злаков (Bambuscoideae) (Tomlinson, 1961; Parameswaran and Liese; 220 Анатомия растений Эзау Рис. 8.7 Желатинозные волокна на поперечном срезе древесины бука (Fagus). В большинстве этих волокон желатинозный слой, выглядящий темным, отходит от остальной части клеточных стенок. (Иллюстрация предоставлена Susanna M. Jutte.) Рис. 8.6 А — септированное волокно из флоэмы стебля винограда (Vitis). Септы контактируют с пористой вторичной стенкой. Б — септированная склереида из флоэмы перескии (Pereskia) семейства кактусовых (Cactaceae), в которой септы покрыты вторичной стенкой. (Esau, 1977; Б — по Bailey, 1961.) Gritsch an Murphy, 2005). Склереиды также могут быть разделены септами (рис. 8.6, Б) (Bailey, 1961). Эти септы состоят из срединной пластинки и двух первичных стенок, могут быть или не быть лигнифицированными. Септы контактируют, но не сливаются со вторичной стенкой, и отделены от исходной первичной стенки волокна. Очевидно, первичная стенка септы продолжает наружнюю часть или всю внутреннюю поверхность вторичной стенки волокна (Butterfiled and Meylan, 1976; Ohtani, 1987). Дополнительная вторичная стенка может развиваться после деления и покрывать также и септу. У бамбуков септированные волокна характеризуются толстыми многослойными вторичными стенками. В дополнение к срединной пластинке и слоям первичной стенки, септы этих волокон несут слои вторичной стенки, представляющие собой продолжение продольных стенок волокна (Parameswaran and Liese, 1977). Плазмодесмы связывают через септы протопласты, которые остаются живыми и в зрелых волокнах. В септированных волокнах обычен крахмал, что указывает на запасающую функцию этих волокон в дополнение к опорной. В некоторых септированных волокнах также содержатся кристаллы оксалата кальция (Purkayastha, 1958; Chalk, 1983). Другой тип волокон, которые невозможно строго отнести к ксилемным или экстраксилярным, — желатинозные волокна. Их можно распознать по наличию так называемого желатинозного слоя (G-слоя) — внутреннего слоя вторичной стенки, который отличается от других слоев вторичной стенки высоким содержанием целлюлозы и отсутствием лигнина (рис. 8.7). Микроволокна целлюлозы G-слоя ориентированы параллельно длинной оси клетки, в результате чего этот слой оказывается изотропным или отчасти способным к двойному светопреломлению при наблюдении поперечных срезов в поляризованном свете (Wardrop, 1964). Будучи гигроскопичным, G-слой способен поглощать большое количество воды. При набухании этот слой может заполнять просвет клетки, при высыхании он обычно отходит от остальной части клеточной оболочки. Желатинозные волокна обнаружены в ксилеме и флоэме корней, побегов и листьев двудольных (Patel, 1964; Fisher and Stevenson, 1981; Sperry, 1982) и в непроводящих тканях листьев однодольных (Staff, 1974). Они достаточно детально изучены в так называемой древесине растяжения (глава 11). Эти волокна также называют реактивными волокнами: предполагается, что они сокращаются в процессе развития, производя сократительную силу, достаточную для того, чтобы со временем разогнуть искривленный побег в более нормальное положение (Fisher and Stevenson, 1981). Желатинозные волокна в листьях предпо- Склеренхима ложительно участвуют в поддержании положения листа относительно направления силы тяжести и солнечного света (Sperry, 1982). Промышленные волокна подразделяют на мягкие и жесткие Волокна флоэмы двудольных представляют собой так называемые лубяные волокна, имеющие коммерческую ценность (Harris M., 1954; Needles, 1981). Эти волокна относят к мягким волокнам потому, что вне зависимости от того, лигнифицированы они или нет, они сравнительно мягки и гибки. К хорошо известным источникам и областям применения этих волокон относятся конопля (Cannabis sativa), идущая на канатные изделия; джут (Corchorus capsularis), служащий сырьем для канатов и грубого текстиля; лен (Linum usitatissimum) — источник сырья для текстиля и ниток; рами (Boehmeria nivea), волокна которого также используются в текстильной промышленности. Флоэмные волокна некоторых настоящих двудольных используют для изготовления бумаги (Carpenter, 1963). Волокна однодольных обычно называют листовыми волокнами, так как их получают из листьев, и классифицируют как твердые. Их стенки сильно лигнифицированы, и они твердые и неэластичные. Примеры источников и использования твердых волокон: абака или манильская пенька (Musa textilis), служащая сырьем для изготовления канатов; тетивная пенька (весь род сансевиерия, Sansevieria) — сырье для изготовления канатов и веревок; генекен и сизаль (виды агавовых, Agave) — источник волокон для веревок и грубого текстиля; новозеландский лен (Phormium tenax), также применяемый для изготовления веревок; волокно ананаса (Ananas comosus) — сырье для производства грубого текстиля. Волокна листа однодольных (вместе с ксилемой) используются как исходный материал для изготовления бумаги (Carpenter, 1963). Их источником служат, например, кукуруза (Zea mays), сахарный тростник (Saccharum officinarum), эспарто (Stipa tenacissima) и другие виды. Длина отдельных клеток волокон значительно варьирует у разных видов. Примеры различий (в мм) могут быть заимствованы из руководства М. Гарриса (M. Harris, 1954). Лубяные волокна: джут — 0,8–6,0; конопля — 5–55; лен — 9–70; рами — 50–250. Листовые волокна: сизаль — 0,8–80; тетивная пенька — 1–7; абака — 2–12; новозеландская конопля — 2–15. В коммерции термин «волокна» часто относят к материалам, которые с точки зрения ботаники включают и иные типы клеток, помимо волокон, а также вообще не являются волокнами. Так, получаемые из листьев однодольных волокна представляют собой проводящие пучки с сопут- 221 ствующими волокнами. «Волокна» хлопка — это эпидермальные волоски семян хлопчатника (Gossypium) (см. главу 9); рафия состоит из сегментов листа пальмы того же названия (Raphia); раттан изготовляют из стволов ротанговой пальмы (Calamus). СКЛЕРЕИДЫ В типичном случае склереиды представляют собой короткие клетки с толстой и сильно лигнифицированной вторичной стенкой, пронизанной многочисленными простыми порами. Некоторые склереиды, впрочем, могут обладать сравнительно тонкой вторичной стенкой, и их трудно отличить от одревесневших клеток паренхимы. В то же время толстостенные типы резко отличаются от паренхимных клеток: их стенки могут быть настолько мощными, что практически занимают весь просвет клетки, а их хорошо заметные поры часто бывают разветвленными (рис. 8.8). Вторичная оболочка обычно выглядит многослойной, с выраженным спиралевидным строением (Roland et al., 1987, 1989). У некоторых видов во вторичную стенку включены кристаллы (рис. 8.9) (Kuo- Рис. 8.8 Склереиды (каменистые клетки) свежей мякоти плода груши (Pyrus communis). Вторичная стенка содержит отчетливо видные простые поры с многочисленными разветвлениями — так называемые разветвленные поры. В процессе образования кластера каменистых клеток в мякоти плода груши клеточные деления происходят концентрически вокруг нескольких уже сформированных склереид. Новообразованные клетки дифференцируются как каменистые, входя в состав кластера. (400.) 222 Анатомия растений Эзау трихосклереиды — тонкостенные склереиды, напоминающие волоски, с отростками, направленными в межклетники, а также нитевидные склереиды — длинные тонкие клетки, сходные с волокнами (рис. 8.10, З; 8.13). Астросклереиды и трихосклереиды сходны по строению, а трихосклереиды связаны переходными типами с волосовидными склереидами. Остеосклереиды могут разветвляться на концах (рис. 8.10, Ж), что придает им сходство с трихосклереидами. Эта классификация в значительной степени произвольна и не описывает всех известных типов склереид (Bailey, 1961; Rao T.A., 1991). Более того, она имеет ограниченную применимость, поскольку, как уже было сказано, различные типы часто связаны переходными формами. Склереиды, как и волокна, широко распространены в теле растения Рис. 8.9 Ветвистая склереида листа кувшинки (Nymphaea odorata) в поляризованном свете. В стенку склереиды включены многочисленные мелкие угловатые кристаллы. (230.) Huang, 1990). Во многих склереидах в зрелом состоянии сохраняются протопласты. На основании формы и размера склереиды могут быть подразделены на несколько групп К наиболее часто выделяемым категориям склереид относят: 1) брахисклереиды (каменистые клетки) — почти изодиаметрические или несколько удлиненные клетки, широко распространенные в кортексе, флоэме и сердцевине стеблей, а также в мякоти плодов (см. рис. 8.8 и 8.10, А–Г); 2) макросклереиды — удлиненные и колонковидные (палочковидные) клетки, к числу которых относятся, например, склереиды, образующие палисадный слой эпидермиса кожуры семян бобовых (рис. 8.14); 3) остеосклереиды (костевидные клетки) — также колонковидные, но с расширенными концами, встречающиеся в субэпидермальном слое кожуры некоторых семян (рис. 8.14, Д); 4) астросклереиды (звездчатые клетки), несущие многочисленные лопасти или отростки, исходящие из центральной части (рис. 8.10, М), часто присутствующие в листьях двудольных. К другим, реже выделяемым, типам склереид относят Распределение склереид среди других клеток представляет особый интерес с точки зрения проблемы клеточной дифференцировки у растений. Склереиды могут образовывать более или менее массовые скопления или слои, но зачастую они встречаются поодиночке среди клеток других типов, от которых они легко отличимы благодаря своим утолщенным стенкам и часто причудливой форме. В форме изолированных клеток их называют идиобластами (Foster, 1956). Процесс дифференцировки идиобластов до сих пор оставляет много нерешенных вопросов относительно онтогенетической связи между различными типами тканей у растений. Склереиды встречаются в эпидермисе, основной ткани и проводящих тканях. Далее приведены примеры склереид из различных частей растений разных видов, за исключением склереид из проводящих тканей. Склереиды образуют сплошной цилиндр на периферии проводящей области в стебле хойи (Hoya carnosa), расположены группами в сердцевине стебля хойи и ствола подокарпа (Podocarpus). У этих склереид умеренно утолщенные стенки с многочисленными порами (рис. 8.10, В, Г). По форме и размеру они сходны со смежными клетками паренхимы. Это сходство часто интерпретируют как указание на то, что эти склереиды по происхождению представляют собой склерифицированные паренхимные клетки. Однако сама эта склерификация заходит столь далеко, что свидетельствует скорее в пользу принадлежности именно к склереидам, а не к паренхиме. Эти склереиды относятся к каменистым клеткам (брахисклереидам). Сильно разветвленные астросклереиды могут быть найдены в кортексе ствола троходендрона (Trochodendron). Склереиды с менее выраженной ветвистостью существуют в кортексе псевдотсуги тиссолистной (Pseudotsuga taxifolia). Склеренхима 223 Рис. 8.10 Склереиды. А, Б — каменистые клетки из мякоти плода груши (Pyrus). В, Г — склереиды из кортекса побега хойи (Hoya) на срезе (В) и с поверхности (Г). Д, Е — склереиды из черешка камелии (Camellia). Ж — колонковидные склереиды с разветвленными концами из палисадного мезофилла хакеи (Hakea). З, И — волосковидные склереиды мезофилла оливы (Olea). К, Л — склереиды из эндокарпа плода яблони (Malus). М — астросклереиды кортекса побега троходендрона (Trochodendron). (Esau, 1977.) Листья — особенно богатый источник склереид самых разных форм, хотя в листьях однодольных они встречаются редко (Rao T.A. and Das, 1979). В мезофилле распределение склереид может быть отнесено к одному из двух типов: терминальному, когда склереиды приурочены к окончаниям мелких жилок (рис. 8.11), как у артрокнемума (Arthrocnemum), боронии (Boronia), хакеи (Hakea), мовририи (Mouriria), или диффузному, когда склереиды поодиночке или группами рассредоточены в ткани листа без связи с окончаниями жилок, как у оливы (Olea), османтуса (Osmanthus), псевдотсуги (Pseudotsuga), троходендрона (Foster, 1956; Rao T.A., 1991). В некоторых особых защитных структурах — например, в чешуях луковиц чеснока (Allium sativum), — склереиды могут располагаться в эпидермисе сплошным слоем (рис. 8.12). Склереиды с выраженными отростками или спикулами (короткими, коническими или неправильной формы) присутствуют в основной ткани черешка камелии (Camellia) (рис. 8.10, Д, Е) и в мезофилле листа троходендрона. Мезофилл османтуса и хакеи содержит колонковидные склереиды, разветвленные на концах, то есть остеосклереиды (рис. 8.10, Ж). В листьях 224 Анатомия растений Эзау Рис. 8.11 Очищенный лист боронии (Boronia). Склереиды (СКЛ) расположены на концах жилок (Ж). (93.) (Foster, 1955.) хакеи ароматной (Hakea suaveolens) терминальные склереиды играют двойную роль — опоры и проведения воды. При помещении изолированного стебля этого растения в раствор флуоресцентного красителя (сульфата берберина) происходило его всасывание поверхностью среза, а наблюдение за распределением красителя показало, что раствор мигрировал из увеличенных трахеид (трахеоид) окончаний жилок в стенки эпидермальных клеток через слабо одревесневшие стенки склереид (Heide-Jørgensen, 1990). Из эпидермиса раствор перемещался ниже в стенки палисадной паренхимы. Очевидно, склереиды служат продолжениями жилок, которые доставляют воду в эпидермис и обеспечивают быстрый транспорт воды в палисадные клетки. У монстеры привлекательной (Monstera delicio- Рис. 8.12 Эпидермальные склереиды в защитной чешуе луковицы чеснока (Allium sativum). А — срез чешуи, стенки склереид показаны отточием. Б — вид чешуи с поверхности, на котором представлен мощный слой перекрывающихся склереид. (99.) (Esau, 1977; по Mann, 1952. Hilgardia 21(8), 195–251. © 1952 Regents, University of California.) Склеренхима sa), кувшинки (Nymphaea) и кубышки (Nuphar) встречаются типичные трихосклереиды с ответвлениями, проникающими в крупные межклетники (воздухоносные камеры), которые характерны для этих видов. В стенки склереид кувшинки включены мелкие призматические кристаллы (рис. 8.9) (Kuo-Huang, 1992). Ветвистые склереиды могут быть найдены в листьях и у хвойных, например у псевдотсуги тиссолистной (Pseudotsuga taxifolia). Нитевидные склереиды листа оливы (Olea europea) возникают в палисадной и губчатой паренхиме, в длину составляют около миллиметра и пронизывают мезофилл, формируя плотную сеть (рис. 8.13). Эта сеть отчасти образована Т-образными склереидами, базальная часть которых простирается из верхнего эпидермиса и палисадной паренхимы в залегающую глубже губчатую паренхиму. Остальная часть сети сформирована разветвленными «полиморфными» склереидами, расположенными поперек мезофилла в так называемом хаотическом порядке (Karabourniotis et al., 1994). Было показано, что Т-образные склереиды способны проводить свет от верхнего эпидермиса к губчатой паренхиме. Таким образом, они функционируют подобно искусственным оптическим волокнам и улучшают проведение света в мезофилле толстого и плотного ксерофильного листа (Karabourniotis et al., 1994). Сходную роль в проведении света в мезофилле играют остеосклереиды листа вечнозеленого ксерофильного растения — филлиреи широколистной (Phillyrea latifolia) (Karabourniotis, 1998). В плодах склереиды имеют различное положение. У груши (Pyrus) и айвы (Cydonia) одиночные каменистые клетки (брахисклереиды) или их группы рассеяны в мякоти плода (см. рис. 8.8, 8.10, А, Б). Скопления склереид придают груше характерную зернистую текстуру. В процессе образования этих скоплений клеточные деления происходят концентрически вокруг нескольких клеток, сформированных ранее (Staritsky, 1970). Расположение паренхимных клеток лучами вокруг зрелых кластеров склереид — результат этой особенности развития. В стенках склереид груши и айвы часто наблюдаются разветвленные поры, что связано со слиянием нескольких пустот в процессе утолщения оболочки. В плоде яблони (Malus) распределение склереид имеет другой характер. Хрящеватый эндокарп, заключающий семена, состоит из косо расположенных слоев удлиненных склереид (рис. 8.10, К, Л). Склереиды также образуют твердую «скорлупу» ореховидных плодов и каменистый эндокарп косточковых плодов (костянок). В костянке Ozoroa paniculosa семейства сумаховых (Anacardiaceae), смоляного дерева, широко распространенного в южноафриканских саваннах, эндокарп состоит из последовательных слоев макросклереид, остеосклереид, брахискле- 225 Рис. 8.13 Волосковидные склереиды очищенного листа оливы (Olea), демонстрирующие двойное лучепреломление в поляризованном свете. (57.) реид и кристаллоносных склереид (Von Teichman and Van Wyk, 1993). Отвердевание семенной кожуры в процессе созревания семян часто представляет собой результат развития вторичной оболочки клеток эпидермиса и слоя (слоев) под эпидермисом. Хорошим примером такой склерификации служат семена бобовых. В семенах фасоли (Phaseolus), гороха (Pisum) и сои (Glycine) колончатые макросклереиды входят в состав эпидермиса, а призматические склереиды или остеосклереиды расположены под эпидермисом (рис. 8.14). В процессе развития семенной кожуры гороха клетки протодермы, из которых образуются макросклереиды, проходят антиклинальные деления, за которыми следуют растяжение клеток и образование вторичной стенки (Harris, 1983). Предшественники остеосклереид делятся антиклинально и периклинально, но не начинают дифференцировку, пока в макросклереидах не произойдет отложение толстой вторичной оболочки (Harris W.M.,1984). Образование вторичной стенки происходит вначале в срединной части развивающейся остеосклереиды, тем самым предотвращая дальнейшее разрастание на этом уровне, в то 226 Анатомия растений Эзау Рис. 8.14 Склереиды семенной кожуры бобовых. А, Б — срезы наружной части спермодермы фасоли (Phaseolus) на двух стадиях развития. Б — эпидермис, состоящий из сплошного слоя макросклереид. Субэпидермальные склереиды в основном несут утолщенные антиклинальные стенки. В–Д — склереиды гороха (Pisum); Е–З — склереиды фасоли (Phaseolus). В, Е — группы эпидермальных склереид, вид с поверхности. Г, Ж — склереиды эпидермиса. Д, З — субэпидермальные склереиды. (А, Б — 240; В, Е — 595; Г, Д, Ж, З — 300.) время как на концах клетки первичные стенки продолжают растяжение. Ни макросклереиды, ни остеосклереиды семенной кожуры гороха не одревесневают. Поры в их стенках незаметны. Семенная оболочка у кокосовой пальмы (Cocos nucifera) содержит склереиды с многочисленными разветвленными порами. ВОЗНИКНОВЕНИЕ И РАЗВИТИЕ ВОЛОКОН И СКЛЕРЕИД Судя по повсеместному распространению в теле растения, волокна возникают из различных образовательных тканей: волокна ксилемы и флоэмы берут начало от прокамбия и сосудистого камбия; большинство экстраксилярных волокон (кроме флоэмных) возникают из основной меристемы. Волокна некоторых злаков (Poaceae) и осоковых (Cyperaceae) развиваются из протодермы. Склереиды также образуются из разных меристем: склереиды проводящих тканей — из производных прокамбия и камбия, каменистые клетки пробки — из пробкового камбия (феллогена), макросклереиды семенной кожуры — из протодермы, многие другие склереиды — из основной меристемы. Развитие длинных волокон (равно как и разветвленных и удлиненных склереид) включает сложный механизм межклеточного взаимодействия. Особый интерес вызывает приобретение характерной — очень значительной — длины волокнами первичного тела растения. Первичные экстраксилярные волокна закладываются еще до растяжения органа и могут достигать существенной длины в процессе синхронизированного роста вместе с другими тканями развивающегося органа. В течение этого периода роста стенки смежных клеток расположены настолько тесно, что разделения клеток не происходит. Такой способ роста называется координированным ростом (см. главу 5). Молодой зачаток волокна увеличивается в длину, сохраняя контакты со смежными клетками паренхимы вне зависимости от того, делятся они или нет. Скоординированность роста первичных экстраксилярных волокон с остальными тканями растущего органа приводит к тому, что более длинные волокна, обычно встречаются в более длинных органах (Aloni and Gad, 1982). Огромные размеры, приобретаемые некоторыми первичными экстраксилярными волокнами, — следствие не только координированного роста. Несколько позже зачаток волокна переходит к дальнейшему удлинению путем так называемого интрузивного роста (см. главу 5). В его ходе удлиняющиеся клетки прорастают апикальными частями (апикальный интрузивный рост) между стенками других клеток — обычно с обоих концов. В процессе удлинения волокна могут стать многоядерными в результате нескольких делений ядер, не сопровождающихся образованием новых стенок. Это в особенности относится к волокнам первичной флоэмы. Пока волокна остаются живыми, в их цитоплазме наблюдается вращательное струйчатое движение — это явление очевидно связано с внутриклеточным транспортом различных веществ (Worley, 1968). Склеренхима 227 Рис. 8.15 Апикальный интрузивный рост стеблевых волокон. А–Е — волокна из флоэмы льна (Linum perenne). Ж–К — волокна из ксилемы и (Л) из флоэмы спармании (Sparmannia) семейства липовых (Tiliaceae). З, Л — увеличенные части Ж и И соответственно. А–В — в интрузивно растущих верхушках волокон (внизу) видны тонкие стенки и плотная цитоплазма. Г–Е — кончики волокон заполнены материалом вторичной стенки после прекращения роста. Ж–Л — волокна удлиняются в обоих направлениях относительно первоначального положения в камбии (показано пунктиром). Поры существуют только в этой первоначальной камбиальной части. Флоэмные волокна (Л) отчетливо длиннее, чем волокна ксилемы (Ж, И). (Esau, 1977; по Schoch-Bodmer and Huber, 1951, с изменениями. Ж–Л — по Schoch-Bodmer, 1960, с изменениями.) Апикальный интрузивный рост был детально изучен на примере волокон льна (Linum perenne) (Schoch-Bodmer and Huber, 1951). Измеряя молодые и старые междоузлия и сопоставляя полученные данные с результатами промеров волокон из этих междоузлий, авторы рассчитали, что сам по себе координированный рост привел бы к развитию волокон длиной от 1 до 1,8 см. В действительности были обнаружены волокна длиной от 0,8 до 7,5 см. Таким образом, длина свыше 1,8 см должна быть связана с апикальным интрузивным ростом. Растущие концы волокон, выделенных из молодых стеблей, характеризовались тонкими стенками и плотной цитоплазмой с хлоропластами и без признаков плазмолиза (рис. 8.15, А–В). После того как кончики прекращают рост, они заполняются материалом вторичной оболочки (рис. 8.15, Г–Е). В противоположность первичным волокнам, которые претерпевают и скоординированный, и интрузивный рост, вторичные волокна возникают в тех частях органов, которые уже прекратили удлинение, и потому могут увеличиваться в длину только за счет интрузивного роста (Wenham and Cusick, 1975). Длина вторичных флоэмных и вторичных ксилемных волокон зависит от длины камбиальных инициалей и от интенсивности интрузивного роста зачатков волокон, возникающих из этих инициалей. Если присутствуют и первичные, и вторичные флоэмные волокна, то первые значительно длиннее. Например, у конопли (Cannabis) длина первичных волокон флоэмы в среднем составляет около 13 мм, а вторичных — около 2 мм (Kundu, 1942). Интрузивный рост может быть идентифицирован на поперечных срезах побегов и корней 228 Анатомия растений Эзау по появлению небольших клеток (поперечных срезов растущих верхушек волокон) среди более крупных и не удлиняющихся частей зачатков волокон. Вторичные проводящие ткани спармании (Sparmannia) семейства липовых (Tiliaceae) наглядно иллюстрируют это явление (рис. 8.16; Schoch-Bodmer and Huber, 1946). Упорядоченное радиальное расположение клеток, наблюдаемое в камбии, заменяется на мозаичную картину в осевой системе флоэмы. На каждом поперечном срезе от трех до пяти верхушек растущих волокон прибавляются к каждой медианной части примордия волокна (показано косой штриховкой на рис. 8.16, А) за счет интрузивного удлинения. Радиальное расположение в осевой системе ксилемы подвержено менее значительным преобразованиям, поскольку ксилемные волокна удлиняются в меньшей степени, чем флоэмные (рис. 8.15, Ж–Л). Как видно на продольном радиальном срезе, биполярный апикальный рост волокон приводит к тому, что они выступают выше и ниже горизонтальных границ уровня камбиальных клеток, среди которых они были инициированы (рис. 8.16, Б). Когда в процессе интрузивного роста верхушка волокна встречает препятствие в виде других клеток, волокно искривляется или раздваивается (рис. 8.15, И, К).Таким образом, изогнутые и ветвящиеся концы служат дополнительным подтверждением интрузивного роста. Обычно растущие части волокна не образуют пор, что служит показателем того, насколько значительным было удлинение (рис. 8.15, Ж–Л) (Schoch-Bodmer, 1960). В связи с продолжительным апикальным интрузивным ростом волокон и некоторых склереид вторичное утолщение стенок этих клеток представляет собой достаточно сложный процесс. Как уже было сказано выше, вторичная стенка развивается поверх первичной после того, как та прекращает растяжение (см. главу 4). В интрузивно растущих волокнах и склереидах более старая часть клетки прекращает расти, а апикальные части продолжают удлиняться. Более старая (обычно срединная) часть клетки начинает образовывать слои вторичной стенок еще до того, как рост верхушек закончен. Вторичное утолщение распространяется от срединной части клетки к верхушкам и завершается только после того, как верхушки прекращают рост. В быстро растущих стеблях рами (Boehmeria nivea) очень длинные (40–55 см) волокна первичной флоэмы на поздних стадях удлинения разрастаются, в том числе и сквозь междоузлия, которые сами уже прекратили удлинение (Aldaba, 1927). Увеличение длины этих волокон, имеющих первоначальную длину около 20 мкм, происходит примерно на 2 500 000% и представляет собой постепенный процесс, дли- тельность которого может составлять месяцы. Образование вторичной оболочки начинается в базальных частях клеток и продолжается в дистальном направлении вслед за растущими верхушками. Утолщение приводит к образованию концентрических слоев вторичной оболочки. Когда волокно завершает удлинение, внутренние слои оболочки продолжают распространяться вверх, достигая верхушки клетки лишь спустя некоторое время. Склереиды образуются либо напрямую из клеток, которые изначально специализируются как элементы склеренхимы, либо за счет позднего одревеснения стенок обычных клеток паренхимы. Зачатки (инициали) терминальных склереид в листовой пластинке мовририи (Mouriria huberi) отчетливо различимы даже до появления межклетников в мезофилле, пока мелкие жилки еще существуют в виде прокамбиальных тяжей (Foster, 1947). Они возникают из того же слоя клеток, что и тяжи прокамбия. Трихосклереиды воздушных корней монстеры (Monstera) развиваются из клеток, которые рано обособляются за счет неравных, полярных делений в рядах кортикальных клеток (Bloch, 1946). Напротив, склереиды листа османтуса (Osmanthus) становятся различимыми, только когда листовые пластинки достигают длины 5–6 см — после достижения примерно половины конечной длины (рис. 8.17) (Griffith, 1968). На этой стадии значительная часть ксилемы и флоэмы крупных жилок уже достигают зрелого состояния, а волокна, ассоциированные с жилками, уже различимы, но еще не имеют выраженного утолщения стенок. Склерификация паренхимных клеток во вторичной флоэме обычно происходит в непроводящей части флоэмы — то есть в той ее части, которая уже не осуществляет дальний транспорт (глава 14) (Esau, 1969; Nanko, 1979). Например, у дуба (Quercus) каменистые клетки дифференцируются во флоэме, имеющей возраст в несколько лет — первоначально в лучах, а позднее и в дилатирующей ткани (ткани, обеспечивающей увеличение окружности коры) в виде кластеров различного размера. В непроводящей флоэме некоторых древесных покрытосеменных волокнистые склереиды развиваются из веретеновидных клеток паренхимы или отдельных элементов паренхимных тяжей. Волокнистые склереиды во вторичной флоэме груши обыкновенной (Pyrus communis) (Evert, 1961) и яблони домашней (Malus domestica) (Evert, 1963) образуются из паренхимных тяжей на второй сезон после их дифференцировки из сосудистого камбия. В это время отдельные элементы тяжей претерпевают интенсивный интрузивный рост и затем образуют вторичные стенки. В непроводящей вторичной флоэме перескии (Pereskia) семейства кактусовых (Cactaceae) некоторые склереиды с многослойными Склеренхима 229 Рис. 8.16 Развитие волокон во вторичной флоэме и ксилеме спармании (Sparmannia) семейства липовых (Tiliaceae) на поперечном (А) и радиальном продольном (Б) срезах стебля. А: I–IV — тяжи клеток осевой (продольной) системы. Тяжи перемежаются с лучами. Флоэма и ксилема рядом с камбием не завершили дифференцировку. В зрелых элементах ксилемы наблюдается вторичная оболочка. В зрелой флоэме показанные отточием клетки-спутницы указывают на присутствие ситовидных элементов; волокна отличимы по вторичным стенкам. Диагонально заштрихованные участки представляют собой срединные части молодых волокон. Рядом с ними заметны мелкие клетки, большинство из которых представляют интрузивно растущие верхушки волокон. Заштрихованные крест-накрест клетки со стороны ксилемы — это верхушки растущих интрузивно ксилемных волокон. Б — волокна ксилемы выступают сверху и снизу от камбиальной области. (Esau, 1977; по Schoch-Bodmer and Huber, 1946, с изменениями.) вторичными стенками разделяются перегородками на части, каждая из которых дифференцируется в склереиду с многослойной вторичной оболочкой (рис. 8.6, Б) (Bailey, 1961). Такие склереиды напоминают септированные волокна бамбуков (Parameswaran and Liese, 1977). Зачатки склереид могут не отличаться от соседних клеток паренхимы. Обычно зачатки склереид-идиобластов отличимы от соседних клеток своими крупными заметными ядрами и зачастую плотной цитоплазмой (Boyd et al., 1982; HeideJørgensen, 1990). 230 Анатомия растений Эзау ФАКТОРЫ, КОНТРОЛИРУЮЩИЕ РАЗВИТИЕ ВОЛОКОН И СКЛЕРЕИД Факторы, контролирующие развитие волокон и склереид, были объектом многих экспериментальных исследований. Исследования показали, что развитие волокон в тяжах управляется сигналами, поступающими от молодых листовых примордиев (Sachs, 1972; Aloni, 1976, 1978). Удаление примордиев у гороха (Pisum sativum) на ранних стадиях подавляло дифференцировку волокон; аналогично, изменение положения листьев в эксперименте приводило к изменению положения волокон (Sachs, 1972). Результаты экспериментов с горохом были подтверждены на колеусе (Coleus), для которого также было показано, что индукция развития первичных флоэмных волокон происходит строго полярно — в направлении вниз, от листьев к корням (Aloni, 1976, 1978). Более того, было показано, что влияние листьев на дифференцировку первичных флоэмных волокон у колеуса может быть заменено воздействием экзогенного ауксина в сочетании с гиббереллином (Aloni, 1979). Ауксин сам по себе индуцирует дифференцировку лишь немногочисленных волокон, а воздействие только гиббереллином не оказывало влияние на развитие волокон. При воздействии различных комбинаций обоих гормонов высокие концентрации ауксина стимулировали быструю дифференцировку волокон с толстыми стенками, а высокий уровень гиббереллина вызывал формирование длинных тонкостенных волокон. Оба гормона также нужны для развития волокон во вторичной ксилеме тополя (Populus) (Digby and Wareing, 1966). Цитокинины, образующиеся в корнях, тоже играют регуляторную роль в развитии вторичных ксилемных волокон (Aloni, 1982; Saks et al., 1984). Описаны несколько мутантов арабидопсиса (Arabidopsis) с нарушениями развития волокон в межпучковых областях оси соцветия (Turner and Somerville, 1997; Zhong et al., 1997; Turner and Somerville, 1997; Zhong et al., 1997; Turner and Hall, 2000; Burk et al., 2001). Особый интерес вызывает мутант interfascicular fiberless (ifl1), у которого не развиваются межпучковые (экстраксилярные) волокна (Zhong et al., 1997). Рис. 8.17 Развитие склереид в листе османтуса душистого (Osmanthus fragrans) семейства маслиновых (Oleaceae). А–В — дифференцировка склереид, различимых по крупным ядрам и точкам вдоль стенок. Г — зрелые склереиды (показаны двойной штриховкой стенок). На всех рисунках клетки мезофилла и эпидермиса отмечены кругами или овалами. Узкие межклетники, характерные для мезофилла, не показаны. А — будущая склереида показана схематично; она не дифференцируется среди прочих палисадных клеток (примордий листа на этой стадии имеет длину 23 мм). Б — молодые склереиды выступают за пределы палисадного слоя (листовая пластинка длиной примерно 5,5 см). В — две молодые склереиды достигли нижнего эпидермиса в результате прорастания сквозь губчатый мезофилл (пластинка длиной 10–12 см). Увеличение склереид связано как со скоординированным, так и с интрузивным ростом. Толщина листовой пластинки после закладки склереид удваивается; таким образом, часть роста склереид происходит синхронно с палисадной паренхимой. Удлинение отростков и выступов стенок при контакте с губчатым мезофиллом предполагает апикальный интрузивный рост. Отложение вторичной оболочки в этих склереидах происходит равномерно и быстро, но не начинается, пока лист не достигнет конечного размера. Г — одни зрелые склереиды образуют отростки, часть которых расположена параллельно эпидермису, а другие проникают в межклетники. Поры во вторичной стенке расположены в тех частях склереид, которые не разрывают контактов со смежными стенками в процессе роста. (Esau, 1977; по Griffith, 1969, с изменениями.) Склеренхима Это показывает, что ген INTERFASCICULAR FIBERLESS1 (IFL1), который оказался идентичным гену REVOLUTA (REV) (Ratcliffe et al., 2000), важен для нормальной дифференцировки межпучковых волокон. Его активность также необходима для нормального развития вторичной ксилемы. Ген IFL1/REV экспрессируется в межпучковых областях, в которых происходит дифференцировка волокон, а также в проводящей части побега (Zhong and Ye, 1999). Изучение полярного транспорта ауксина показало, что он значительно снижен вдоль оси соцветия у мутантов ifl1. Более того, ингибитор транспорта ауксина влияет на нормальную дифференцировку межпучковых волокон в соцветиях растений дикого типа (Zhong and Ye, 2001). Очевидная взаимосвязь между сниженным полярным транспортом аусина и нарушение дифференцировки волокон у мутантов ifl1 показывает, что ген IFL1/REV может участвовать в контроле потока ауксина вдоль межпучковых областей. Результаты независимого экспериментального исследования (Little et al., 2002), в котором был изменен поток ауксина, показывают, что он необходим для утолщения и одревеснения стенок межпучковых волокон в оси соцветия арабидопсиса. Ранения листьев, для которых в норме характерны краевые склереиды у камелии (Camellia japonica) (Foard, 1959) и магнолий (Magnolia thamnodes, Talauma villosa) (Tucker, 1975), стимулировали развитие склереид вдоль «новых» краев. Если повредить склеренхимный цилиндр стебля настоящего двудольного отрезав его с одной стороны междоузлия, целостность цилиндра восстанавливается за счет дифференцировки склереид внутри раневого каллуса (Warren Wilson et al., 1983). Результаты этих экспериментов интерпретируют как доказательство наличия позиционного контроля развития склереид. В листьях клетки, которые в норме стали бы фотосинтезирующими клетками мезофилла, превращались в склереиды при переносе их в краевую часть листовой пластинки. В стеблях расположение таких восстановленных склереид в целом было сходным с положением исходной склеренхимы (преимущественно волокон) в неповрежденном стебле. Изучение влияния гормональных факторов показало, что уровень ауксина в листе влияет на развитие склереид (Al-Talib and Torrey, 1961; Rao A.N. and Singarayar, 1968). Если концентрация ауксина была высокой, развитие оказывалось подавлено, в то время как при низких концентрациях ауксина клеточные стенки оставались тонкими и не одревесневали. Любопытно, что дифференцировка склереид в сердцевине побега арабидопсиса индуцировалась удалением развивающихся соцветий (Lev-Yadun, 1997). В сердцевине взрослых контрольных растений склереид не обнаруживалось. 231 ЛИТЕРАТУРА К ГЛАВЕ 8 ALDABA, V. C. 1927. The structure and development of the cell wall in plants. I. Bast fibers of Boehmeria and Linum. Am. J. Bot. 14, 16–24. ALONI, R. 1976. Polarity of induction and pattern of primary phloem fiber differentiation in Coleus. Am. J. Bot. 63, 877–889. ALONI, R. 1978. Source of induction and sites of primary phloem fibre differentiation in Coleus blumei. Ann. Bot. n.s. 42, 1261–1269. ALONI, R. 1979. Role of auxin and gibberellin in differentiation of primary phloem fibers. Plant Physiol. 63, 609–614. ALONI, R. 1982. Role of cytokinin in differentiation of secondary xylem fibers. Plant Physiol. 70, 1631–1633. ALONI, R., and A. E. GAD. 1982. Anatomy of the primary phloem fiber system in Pisum sativum. Am. J. Bot. 69, 979–984. AL-TALIB, K. H., and J. G. TORREY. 1961. Sclereid distribution in the leaves of Pseudotsuga under natural and experimental conditions. Am. J. Bot. 48, 71–79. BAAS, P. 1986. Terminology of imperforate tracheary elements—In defense of libriform fibres with minutely bordered pits. IAWA Bull. n.s. 7, 82–86. BAILEY, I. W. 1961. Comparative anatomy of the leaf-bearing Cactaceae. II. Structure and distribution of sclerenchyma in the phloem of Pereskia, Pereskiopsis and Quiabentia. J. Arnold Arbor. 42, 144–150. BLOCH, R. 1946. Differentiation and pattern in Monstera deliciosa. The idioblastic development of the trichosclereids in the air root. Am. J. Bot. 33, 544–551. BLYTH, A. 1958. Origin of primary extraxylary stem fibers in dicotyledons. Univ. Calif. Publ. Bot. 30, 145–232. BOYD, D. W., W. M. HARRIS, and L. E. MURRY. 1982. Sclereid development in Camellia petioles. Am. J. Bot. 69, 339–347. BURK, D. H., B. LIU, R. ZHONG, W. H. MORRISON, and Z.-H. YE. 2001. A katanin-like protein regulates normal cell wall biosynthesis and cell elongation. Plant Cell 13, 807–827. BUTTERFIELD, B. G., and B. A. MEYLAN. 1976. The occurrence of septate fibres in some New Zealand woods. N. Z. J. Bot. 14, 123–130. CARPENTER, C. H. 1963. Papermaking fibers: A photomicrographic atlas of woody, non-woody, and man-made fibers used in papermaking. Tech. Publ. 74. State University College of Forestry at Syracuse University, Syracuse, NY. CHALK, L. 1983. Fibres. In: Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. II, Wood Structure and Conclusion of the General Introduction, pp. 28–38, C. R. Metcalfe and L. Chalk. Clarendon Press, Oxford. DE BARY, A. 1884. Comparative anatomy of the vegetative organs of the phanerogams and ferns. Clarendon Press, Oxford. 232 Анатомия растений Эзау DIGBY, J., and P. F. WAREING. 1966. The effect of applied growth hormones on cambial division and the differentiation of the cambial derivatives. Ann. Bot. n.s. 30, 539–548. DUMBROFF, E. B., and H. W. ELMORE. 1977. Living fibres are a principal feature of the xylem in seedlings of Acer saccharum Marsh. Ann. Bot. n.s. 41, 471–472. ESAU, K. 1969. The Phloem. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 5, Teil 2, Histologie. Gebrüder Borntraeger, Berlin, Stuttgart. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. ESAU, K. 1979. Phloem. In: Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. I, Systematic Anatomy of Leaf and Stem, with a Brief History of the Subject, pp. 181–189, C. R. Metcalfe and L. Chalk. Clarendon Press, Oxford. EVERT, R. F. 1961. Some aspects of cambial development in Pyrus communis. Am. J. Bot. 48, 479–488. EVERT, R. F. 1963. Ontogeny and structure of the secondary phloem in Pyrus malus. Am. J. Bot. 50, 8–37. FAHN, A., and B. LESHEM. 1963. Wood fibres with living protoplasts. New Phytol. 62, 91–98. FISHER, J. B., and J. W. STEVENSON. 1981. Occurrence of reaction wood in branches of dicotyledons and its role in tree architecture. Bot. Gaz. 142, 82–95. FOARD, D. E. 1959. Pattern and control of sclereid formation in the leaf of Camellia japonica. Nature 184, 1663–1664. FOSTER, A. S. 1944. Structure and development of sclereids in the petiole of Camellia japonica L. Bull. Torrey Bot. Club 71, 302–326. FOSTER, A. S. 1947. Structure and ontogeny of the terminal sclereids in the leaf of Mouriria Huberi Cogn. Am. J. Bot. 34, 501–514. FOSTER, A. S. 1955. Structure and ontogeny of terminal sclereids in Boronia serrulata. Am. J. Bot. 42, 551–560. FOSTER, A. S. 1956. Plant idioblasts: Remarkable examples of cell specialization. Protoplasma 46, 184–193. GRIFFITH, M. M. 1968. Development of sclereids in Osmanthus fragrans Lour. Phytomorphology 18, 75–79. GRITSCH, C. S., and R. J. MURPHY. 2005. Ultrastructure of fibre and parenchyma cell walls during early stages of culm development in Dendrocalamus asper. Ann. Bot. 95, 619–629. HABERLANDT, G. 1914. Physiological Plant Anatomy. Macmillan, London. HARRIS, M., ed. 1954. Handbook of Textile Fibers. Harris Research Laboratories, Washington, DC. HARRIS, W. M. 1983. On the development of macrosclereids in seed coats of Pisum sativum L. Am. J. Bot. 70, 1528–1535. HARRIS, W. M. 1984. On the development of osteosclereids in seed coats of Pisum sativum L. New Phytol. 98, 135–141. HEIDE-JØRGENSEN, H. S. 1990. Xeromorphic leaves of Hakea suaveolens R. Br. IV. Ontogeny, structure and function of the sclereids. Aust. J. Bot. 38, 25–43. HOLDHEIDE, W. 1951. Anatomie mitteleuropäischer Gehölzrinden (mit mikrophotographischem Atlas). In: Handbuch der Mikroskopie in der Technik, Band 5, Heft 1, pp. 193–367. Umschau Verlag, Frankfurt am Main. IAWA Committee on Nomenclature. 1964. International glossary of terms used in wood anatomy. Trop. Woods 107, 1–36. KARABOURNIOTIS, G. 1998. Light-guiding function of foliar sclereids in the evergreen sclerophyll Phillyrea latifolia: A quantitative approach. J. Exp. Bot. 49, 739–746. KARABOURNIOTIS, G., N. PAPASTERGIOU, E. KABANOPOULOU, and C. FASSEAS. 1994. Foliar sclereids of Olea europaea may function as optical fibres. Can. J. Bot. 72, 330–336. KUNDU, B. C. 1942. The anatomy of two Indian fibre plants, Cannabis and Corchorus with special reference to the fibre distribution and development. J. Indian Bot. Soc. 21, 93–128. KUO-HUANG, L.-L. 1990. Calcium oxalate crystals in the leaves of Nelumbo nucifera and Nymphaea tetragona. Taiwania 35, 178–190. KUO-HUANG, L.-L. 1992. Ultrastructural study on the development of crystal-forming sclereids in Nymphaea tetragona. Taiwania 37, 104–114. LEV-YADUN, S. 1997. Fibres and fibre-sclereids in wild-type Arabidopsis thaliana. Ann. Bot. 80, 125– 129. LITTLE, C. H. A., J. E. MACDONALD, and O. OLSSON. 2002. Involvement of indole-3-acetic acid in fascicular and interfascicular cambial growth and interfascicular extraxylary fiber differentiation in Arabidopsis thaliana inflorescence stems. Int. J. Plant Sci. 163, 519–529. MAGEE, J. A. 1948. Histological structure of the stem of Zea mays in relation to stiffness of stalk. Iowa State Coll. J. Sci. 22, 257–268. MANN, L. K. 1952. Anatomy of the garlic bulb and factors affecting bud development. Hilgardia 21, 195–251. MURDY, W. H. 1960. The strengthening system in the stem of maize. Ann. Mo. Bot. Gard. 67, 205–226. MURPHY, R. J., and K. L. ALVIN. 1992. Variation in fibre wall structure in bamboo. IAWA Bull. n.s. 13, 403–410. MURPHY, R. J., and K. L. ALVIN. 1997. Fibre maturation in the bamboo Gigantochloa scortechinii. IAWA J. 18, 147–156. NANKO, H. 1979. Studies on the development and cell wall structure of sclerenchymatous elements in the secondary phloem of woody dicotyledons and conifers. Ph. D. Thesis. Department of Wood Science and Technology, Kyoto University, Kyoto, Japan. NANKO, H., H. SAIKI, and H. HARADA. 1977. Development and structure of the phloem fiber in the secondary phloem of Populus euramericana. Склеренхима Mokuzai Gakkaishi ( J. Jpn. Wood Res. Soc.) 23, 267–272. NEEDLES, H. L. 1981. Handbook of Textile Fibers, Dyes, and Finishes. Garland STPM Press, New York. OHTANI, J. 1987. Vestures in septate wood fibres. IAWA Bull. n.s. 8, 59–67. PARAMESWARAN, N., and W. LIESE. 1969. On the formation and fine structure of septate wood fibres of Ribes sanguineum. Wood Sci. Technol. 3, 272–286. PARAMESWARAN, N., and W. LIESE. 1977. Structure of septate fibres in bamboo. Holzforschung 31, 55–57. PATEL, R. N. 1964. On the occurrence of gelatinous fibres with special reference to root wood. J. Inst. Wood Sci. 12, 67–80. PURKAYASTHA, S. K. 1958. Growth and development of septate and crystalliferous fibres in some Indian trees. Proc. Natl. Inst. Sci. India 24B, 239–244. RAO, A. N., and M. SINGARAYAR. 1968. Controlled differentiation of foliar sclereids in Fagraea fragrans. Experientia 24, 298–299. RAO, T. A. 1991. Compendium of Foliar Sclereids in Angiosperms: Morphology and Taxonomy. Wiley Eastern Limited, New Delhi. RAO, T. A., and S. DAS. 1979. Leaf sclereids— Occurrence and distribution in the angiosperms. Bot. Not. 132, 319–324. RATCLIFFE, O. J., J. L. RIECHMANN, and J. Z. ZHANG. 2000. INTERFASCICULAR FIBERLESS1 is the same gene as REVOLUTA. Plant Cell 12, 315–317. ROLAND, J.-C., D. REIS, B. VIAN, B. SATIATJEUNEMAITRE, and M. MOSINIAK. 1987. Morphogenesis of plant cell walls at the supramolecular level: Internal geometry and versatility of helicoidal expression. Protoplasma 140, 75–91. ROLAND, J.-C., D. REIS, B. VIAN, and S. ROY. 1989. The helicoidal plant cell wall as a performing cellulose-based composite. Biol. Cell 67, 209–220. SACHS, T. 1972. The induction of fibre differentiation in peas. Ann. Bot. n.s. 36, 189–197. SAKS, Y., P. FEIGENBAUM, and R. ALONI. 1984. Regulatory effect of cytokinin on secondary xylem fiber formation in an in vivo system. Plant Physiol. 76, 638–642. SCHOCH-BODMER, H. 1960. Spitzenwachstum und Tüpfelverteilung bei sekundären Fasern von Sparmannia. Beih. Z. Schweiz. Forstver. 30, 107–113. SCHOCH-BODMER, H., and P. HUBER. 1946. Wachstumstypen plastischer Pflanzenmembranen. Mitt. Naturforsch. Ges. Schaffhausen 21, 29–43. SCHOCH-BODMER, H., and P. HUBER. 1951. Das Spitzenwachstum der Bastfasern bei Linum usitatissimum und Linum perenne. Ber. Schweiz. Bot. Ges. 61, 377–404. SCHWENDENER, S. 1874. Das mechanische Princip in anatomischen Bau der Monocotylen mit vergleichenden Ausblicken auf die übrigen Pflanzenklassen. Wilhelm Engelmann, Leipzig. 233 SPERRY, J. S. 1982. Observations of reaction fibers in leaves of dicotyledons. J. Arnold Arbor. 63, 173– 185. STAFF, I. A. 1974. The occurrence of reaction fibres in Xanthorrhoea australis R. Br. Protoplasma 82, 61–75. STARITSKY, G. 1970. The morphogenesis of the inflorescence, flower and fruit of Pyrus nivalis Jacquin var. orientalis Terpó. Meded. Landbouwhogesch. Wageningen 70, 1–91. TOBLER, F. 1957. Die mechanischen Elemente und das mechanische System. Handbuch der Pflanzenanatomie, 2nd ed., Band 4, Teil 6, Histologie. Gebrüder Borntraeger, Berlin-Nikolassee. TOMLINSON, P. B. 1961. Anatomy of the Monocotyledons. 2. Palmae. Clarendon Press, Oxford. TUCKER, S. C. 1975. Wound regeneration in the lamina of magnoliaceous leaves. Can. J. Bot. 53, 1352–1364. TURNER, S. R., and M. HALL. 2000. The gapped xylem mutant identifies a common regulatory step in secondary cell wall deposition. Plant J. 24, 477–488. TURNER, S. R., and C. R. SOMERVILLE. 1997. Collapsed xylem phenotype of Arabidopsis identifies mutants deficient in cellulose deposition in the secondary cell wall. Plant Cell 9, 689–701. VON TEICHMAN, I., and A. E. VAN WYK. 1993. Ontogeny and structure of the drupe of Ozoroa paniculosa (Anacardiaceae). Bot. J. Linn. Soc. 111, 253–263. WARDROP, A. B. 1964. The reaction anatomy of arborescent angiosperms. In: The Formation of Wood in Forest Trees, pp. 405–456, M. H. Zimmermann, ed. Academic Press, New York. WARREN WILSON, J., S. J. DIRCKS, and R. I. GRANGE. 1983. Regeneration of sclerenchyma in wounded dicotyledon stems. Ann. Bot. n.s. 52, 295–303. WENHAM, M. W., and F. CUSICK. The growth of secondary wood fibres. New Phytol. 74, 247–261. WOLKINGER, F. 1971. Morphologie und systematische Verbreitung der lebenden Holzfasern bei Sträuchern und Bäumen. III. Systematische Verbreitung. Holzforschung 25, 29–30. WORLEY, J. F. 1968. Rotational streaming in fiber cells and its role in translocation. Plant Physiol. 43, 1648–1655. ZHONG, R., and Z.-H. YE. 1999. IFL1, a gene regulating interfascicular fiber differentiation in Arabidopsis, encodes a homeodomain-leucine zipper protein. Plant Cell 11, 2139–2152. ZHONG, R., and Z.-H. YE. 2001. Alteration of polar transport in the Arabidopsis ifl 1 mutants. Plant Physiol. 126, 549–563. ZHONG, R., J. J. TAYLOR, and Z.-H. YE. 1997. Disruption of interfascicular fiber differentiation in an Arabidopsis mutant. Plant Cell 9, 2159–2170. ГЛАВА 9 Эпидерма Термин «эпидермис» (от греч. «эпи» — над, и «дерма» — кожа, покров) обозначает самый наружный слой клеток первичного тела растения. В данной книге под эпидермисом понимается самый наружный слой клеток всех частей первичного тела растения, включая корни, стебли, листья, плоды и семена. Однако считается, что эпидермис отсутствует в корневом чехлике, а также его невозможно выделить в апикальной меристеме. Эпидермис побега возникает из внешнего слоя апикальной меристемы. Эпидермис корня может иметь общее происхождение с клетками корневого чехлика или дифференцироваться из внешнего слоя клеток коры (см. главу 6) (Clowes, 1994). Разницу в происхождении эпидермиса корней и побегов некоторые исследователи подчеркивают введением дополнительного термина: наружный клеточный слой корня называется ризодермой, или эпиблемой (Linsbauer, 1930; Guttenberg, 1940). Несмотря на разницу в происхождении, эпидерма непрерывно тянется от корня к побегу. Если термины «эпидермис» и «протодерма» (для недифференцированной покровной ткани) используются исключительно в морфолого-топографическом контексте и вопрос об их происхождении не рассматривается, то оба термина могут широко применяться для обозначения первичной покровной ткани всего растения. Органы, в которых вторичные утолщения отсутствуют или их почти нет, обычно сохраняют эпидермис на протяжении всего своего существования. Важным исключением служат длительно живущие однодольные, у которых вторичных утолщений проводящей системы нет, но эпидермис заменяется особым видом перидермы (глава 15). В одревесневающих корнях и стеблях срок существования эпидермиса может варьировать, что зависит от времени формирования перидермы. Обычно перидерма возникает на первом году жизни одревесневающих корней и стеблей, но множество древесных видов не образует перидерму, пока их осевые органы не станут намного толще, чем они были по окончании первичного роста. У таких растений как эпидермис, так и подлежащая кора продолжают расти по мере увеличения диаметра центрального цилиндра. Отдельные клетки удлиняются в тангентальном направлении и делятся в радиальном. Пример такого длительного роста — клен пенсильванский (Acer pensylvanicum, или A. striatum), у которого двадцатилетние побеги могут достигать толщины примерно 20 см и оставаться покрытыми исходной эпидермисом (de Bary, 1884). В тангентальном направлении клетки такого старого эпидермиса не более чем в 2 раза превышают эпидермальные клетки, окружающие ось толщиной 5 мм. Такое соотношение размеров указывает на то, что эпидермальные клетки продолжают делиться, когда стебель растет в толщину. Еще один пример — паркинсония (Cercidium torreyanum), дерево, большую часть времени лишенное листьев, у которого имеются зеленая кора и постоянный эпидермис (Roth, 1963). Обычно эпидермис представлен одним слоем клеток (рис. 9.1). В некоторых листьях клетки протодермы и их производные делятся периклинально (параллельно поверхности), образуя ткань, состоящую из нескольких слоев онтогенетически родственных клеток (иногда только отдельные эпидермальные клетки делятся периклинально). Такую ткань называют множественным, или многослойным, эпидермисом (рис. 9.2 и 9.3). Веламен (лат. velamen — покров) воздушных и наземных корней орхидных также служит примером многослойного эпидермиса (рис. 9.2). В листьях самый наружный слой многослойного эпидермиса напоминает обычный однослойный эпидермис, поскольку имеет кутикулу; во внутренних слоях хлоропласты встречаются редко или их нет совсем. Одна из функций, приписываемых внутренним слоям многослойного эпи- Эпидерма 235 Рис. 9.1 Поперечный срез листа кукурузы (Zea mays). С обеих сторон листовой пластинки виден однослойный эпидермис. Стрелка указывает на одиночное устьице. Проводящие пучки различных размеров отграничены от мезофилла выступающими клетками обкладки проводящих пучков (ПП). (Russell и Evert, 1985, Fig.1. © 1985, Springer-Verlag.) дермиса, — запасание воды (Kaul, 1977). Примеры видов с многослойным эпидермисом можно найти среди представителей семейств тутовых (Moraceae) — большинство видов фикусов (Ficus); питтоспоровых (Pittosporaceae); перечных (Piperaceae) — пеперомии (Peperomia); бегониевых (Begoniaceae); мальвовых (Malvaceae); а также среди однодольных — пальмы, орхидеи и др. (Linsbauer, 1930). У некоторых растений субэпидермальные слои напоминают многослойный эпидермис, но образуются из основной ткани. Эти слои называются гиподермой (от греч. «гипо» — под, внизу и дерма — кожа). Изучение зрелых структур редко позволяет идентифицировать ткань как многослойный эпидермис или сочетание эпидермиса и гиподермы. Происхождение субэпидермальных структур может быть Рис. 9.2 Поперечный срез корня орхидеи. Виден многослойный эпидермис, или веламен. (25.) четко установлено только после изучения их развития. Периклинальные деления, образующие многослойный эпидермис, происходят на довольно поздней стадии развития. Например, у фикусов лист имеет однослойный эпидермис, пока прилистники не опадут. После этого в эпидермисе начинаются периклинальные деления (рис. 9.3, А). Схожие деления повторяются в наружном слое дочерних клеток один или два раза (рис. 9.3, Б). При растяжении листа также происходят антиклинальные деления, и поскольку эти деления не синхронизированы в разных слоях, онтогенетические отношения между слоями становятся неясными (рис. 9.3, Б, В). Внутренние слои растягиваются сильнее, чем наружные, и самые крупные клетки, которые называются литоцистами, образуют известковые тельца, цистолиты, состоящие из карбоната кальция, соединенного с пропитанным кремнеземом стебельком (Setoguchi et al., 1989; Taylor et al.,1993). Этот стебелек возникает как цилиндрическое впячивание клеточной стенки. Литоцисты не делятся, но растут по мере увеличения толщины эпидермиса и даже выходят за ее пределы, вторгаясь в мезофилл (рис. 9.3). У некоторых растений, таких как пеперомия (см. рис. 7.4), клетки многослойного эпидермиса сохраняют свою организацию в виде радиальных рядов, что однозначно показывает их общее происхождение (Linsbauer, 1930). Основные функции эпидермиса наземных частей растения — снижение потерь воды при транспирации, механическая защита и газообмен в устьицах. В связи с тесным прилеганием клеток эпидермиса друг к другу и наличием относительно прочной кутикулы эпидермис также выполняет механическую функцию и придает стеблям жесткость (Niklas, Paolillo, 1997). В стеблях и колеоптилях эпидермис находится в натянутом состоянии, поэтому можно расценивать ее как ткань, контролирующую рост всего органа 236 Анатомия растений Эзау Рис. 9.3 Многослойный эпидермис с обеих сторон листа на поперечных срезах листьев фикуса (Ficus elastica) на трех стадиях развития. Эпидермис изображен пунктиром (А, Б), видны его утолщенные стенки (В, часть листа не показана). Развитие цистолита: А — утолщаются клеточные стенки в литоцисте; Б — появляется целлюлозный стебелек; В — на стебельке откладывается карбонат кальция. В отличие от остальных эпидермальных клеток, в литоцисте не происходит периклинальных делений. (А — 207, Б — 163, В — 234.) в длину (Kutschera, 1992; также см. Peters, Tomos, 1996). Эпидермис также служит вместилищем для временного хранения различных продуктов метаболизма (Dietz et al., 1994) и местом восприятия светового сигнала, запускающего циркадные движения листьев и фотопериодическую индукцию (Mayer et al., 1973; Levy, Dean, 1998; Hempel et al., 2000). У морских трав (Iyer, Barnabas, 1993) и других погруженных водных покрытосеменных эпидермис — основное место протекания фотосинтеза (Sculthorpe, 1967). Эпидермис играет важную роль в защите мезофилла листа от повреждений ультрафиолетом (Robberecht, Caldwell, 1978; Day et al., 1993; Bilger et al., 2001), а в некоторых растениях наружные клетки эпидермиса играют роль линз, фокусируя свет на хлоропластах нижележащего палисадного мезофилла (Bone et al., 1985; Martin, G., et al., 1989). Эпидермальные клетки как побега, так и корня участвуют в поглощении воды и растворенных веществ. Хотя с точки зрения меристематической активности зрелый эпидермис довольно пассивен (Bruck et al., 1989), он часто сохраняет потенциальную возможность роста в течение долгого времени. Как было сказано выше, в многолетних стеблях, у которых перидерма возникает поздно либо вообще не возникает, эпидермис продолжает делиться в ответ на увеличение окружности оси. Если перидерма сформирована, то меристема перидермы — феллоген — может появляться из эпидермиса (глава 15). На эпидермисе могут возникать придаточные почки (Ramesh, Padhya, 1990; Redway, 1991; Hattori, 1992; Malik et al., 1993), а в клеточной культуре целое растение может регенерировать из эпидермальных клеток, в том числе и из замыкающих клеток устьиц (Korn, 1972; Sahgal et al., 1994; Hall et al., 1996; Hall, 1998). Таким образом, даже протопласты сильно дифференцированных замыкающих клеток устьиц способны вторично использовать свой генетический потенциал, проявляя тотипотентность. Эпидермис — сложная ткань, которая включает значительное разнообразие клеточных типов, что отражает многообразие ее функций. Основная масса этой ткани состоит из относительно неспециализированных клеток (называемых также основными или истинными эпидермальными клетками) и из более специализированных клеток, распределенных среди них. Более специализированные клетки включают замыкающие клетки устьиц, различные выросты, трихомы, в Эпидерма том числе корневые волоски, которые развиваются из эпидермальных клеток корней. НЕСПЕЦИАЛИЗИРОВАННЫЕ КЛЕТКИ ЭПИДЕРМИСА Зрелые неспециализированные эпидермальные клетки (далее часто называемые просто эпидермальными клетками) могут быть разнообразны по форме, но обычно это плоские, цилиндрической формы клетки (рис. 9.4). Иногда их высота значительно превышает ширину, как в случае палисадообразных клеток эпидермиса многих семян. В удлиненных частях растения, таких как стебли, черешки, жилки листьев, а также листья большинства однодольных, эпидермальные клетки вытягиваются параллельно длинной оси органа растения. Во многих листьях, лепестках, завязях и семяпочках эпидермальные клетки имеют извилистые вертикальные (антиклинальные) стенки. Появление неровностей рельефа стенки контролируется локальной дифференцировкой клеточной стенки, которая определяет ее растяжение (Panteris et al., 1994). Эпидермальные клетки имеют живой протопласт и способны накапливать различные продукты метаболизма. Они содержат пластиды, обычно всего с несколькими гранами и, следовательно, с низким содержанием хлорофилла. Однако фотосинтетически активные хлоропласты встречаются в эпидермисе растений, живущих в условиях сильного затенения, а также в эпидермальных клетках погруженных водных растений. В пластидах клеток эпидермиса можно так- 237 же обнаружить крахмал и белковые кристаллы, а в вакуолях бывают антоцианы. Клеточные стенки эпидермиса различаются по толщине Толщина стенок у клеток эпидермы варьирует как среди растений, так и среди разных частей одного и того же растения. В тонкостенном эпидермисе наружные периклинальные стенки часто толще, чем внутренние периклинальные и антиклинальные стенки. Периклинальные стенки в листьях, гипокотилях и эпикотилях некоторых видов имеют поперечно-многослойную структуру, в которых слои с поперечно ориентированными целлюлозными микрофибриллами чередуются со слоями, в которых микрофибриллы ориентированы вертикально (Sargent, 1978; Takeda, Shibaoka, 1978; Satiat-Jeunemaitre et al., 1992; Gouret et al., 1993). В листьях хвойных встречается эпидермис с очень толстыми стенками (рис. 9.5): клеточная стенка, лигнифицированная и предположительно вторичная, так сильно утолщена у некоторых видов, что она закрывает просвет клетки почти полностью. Часто эпидермальные клеточные стенки пропитаны соединениями кремния, например у злаков и осок (Kaufmann et al., 1985; Piperno, 1988). Инвагинации клеточной стенки, характерные для клеток-спутников закрытого типа во флоэме, обычно развиваются во внешних эпидермальных стенках погруженных листьев морских злаков и пресноводных растений (Gunning, 1977; Iyer, Barnabas, 1993). Первичные поровые поля и плазмодесмы обычно возникают в антиклинальных и внутренних периклинальных стенках эпидермиса, хотя Рис. 9.4 Трехмерное изображение эпидермальных клеток листа алоэ (Aloe aristata) семейства лилейных (Liliaceae). Верхняя поверхность клеток на всех рисунках соответствует наружной поверхности клеток. Противоположная сторона контактирует с нижележащими клетками мезофилла. (Ezay, 1977; из Matzke, 1947.) Рис. 9.5 Лист хвойного растения, сосны смолистой (Pinus resinosa). Поперечный срез через дистальную часть иглы. Видны утолщенные эпидермальные клетки и устьице. (450.) 238 Анатомия растений Эзау плотность плазмодесм между эпидермисом и мезофиллом листьев относительно низка. Раньше считалось, что плазмодесмы могут возникать также в наружных стенках эпидермальных клеток — им было присвоено название эктодесмы. Последующие исследования показали, что тяжи цитоплазмы не возникают в наружных стенках, однако пучки межфибриллярных пор могут тянуться от плазматической мембраны к кутикуле через целлюлозную клеточную стенку. Для обнаружения этих пучков необходимы специальные методы обработки клеток. Микроскопические каналы, вероятно, содержащие пектин, были обнаружены в наружных стенках эпидермальных клеток ксерофитов (Lyshede, 1982). Для обозначения эктодесм (Franke, 1971) и микроканалов (Lyshede, 1982), не являющихся цитоплазматическими структурами, был предложен термин «тейходы» (от греч. «тейхос» — стенка, и «ходос» — ход). Предполагают, что тейходы служат листьям каналами для поглощения и экскреции (Lyshede, 1982). Наличие кутикулы — наиболее характерный признак внешней клеточной стенки эпидермальных клеток Кутикула, или кутикулярная мембрана, состоит преимущественно из двух липидных компонентов: нерастворимого кутина, который составляет матрикс кутикулы, и растворимых восков, одни из которых находятся на поверхности кутикулы (эпикутикулярный воск), а другие инкрустированы в матрикс (кутикулярный, или интракутикулярный воск). Кутикула характерна для всех растительных покровов, контактирующих с воздушной средой. Она покрывает даже устьичные щели и выстилает внутренние клеточные стенки эпидермиса, образующие подустьичные полости — большие камеры напротив устьиц, расположенные под ними (см. рис. 9.5) (Pesacreta, Hasenstein, 1999). Это первый защитный барьер между контактирующей с воздухом поверхностью растения и его внутренней средой, а также принципиально важный барьер для передвижения воды, включая транспирационный ток и движение растворов (Riederer, Schreiber, 2001). В исключительных случаях кутикула формируется также в клетках кортекса и образует защитную ткань — кутикулярный эпителий (Calvin, 1970; Wilson, Calvin, 2003). Матрикс кутикулы может состоять не из одного, а из двух липидных полимеров, кутина и кутана (Jeffree, 1996; Villena et al., 1999). В отличие от кутина кутан высокоустойчив к щелочному гидролизу. Хотя кутикулы некоторых видов, судя по всему, не имеют кутана, например плоды томата (Solanum lycopesicum), листья цитрусовых (Citrus) и эрик (Erica) — кутан может быть ведущим или даже единственным полимером матрикса у отдельных видов, наиболее известный из которых — свекла (Beta vulgaris). Рис. 9.6 Обобщенная схема строения кутикулы растений. Обозначения: КУС — слой кутикулы, или сетчатая зона, пересеченная микрофибриллами целлюлозы; КУ — собственно кутикула, демонстрирующая ламеллярную структуру; КС — клеточная стенка; ЭВ — эпикутикулярный воск; ПС — пектиновый слой и срединная пластинка; ПМ — плазматическая мембрана; ТЕ — тейходы. (Jeffree, 1986. Воспроизведено с разрешения Cambridge University Press.) Эпидерма Обнаружено, что кутан входил в состав кутикул ископаемых растений. Кутикулы, содержащие и кутин, и кутан, найдены также у множества современных видов, включая ель (Picea abies), хлопчатник (Gossypium sp.), яблоню (Malus primula), клен (Acer platanoides), дуб (Quercus robur), агаву (Agave americana) и кливию (Clivia miniata). Большинство кутикул состоит из двух более или менее определенных зон — собственно кутикулы и одного или более кутикулярных слоев (рис. 9.6). Собственно кутикула — самая наружная зона, которая включает кутин и инкрустированные в него двоякопреломляющие кутикулярные воска, но не содержит целлюлозы. Процесс формирования кутикулы называется кутикуляризацией. Эпикутикулярный воск находится на поверхности собственно кутикулы и может присутствовать в аморфной форме или в виде кристаллов (рис. 9.7). Наиболее распространенные формы кристаллов — трубочки, цельные палочки, филаменты, пластинки, ленты и гранулы (Wilkinson, 1979; Barthlott et al., 1998; Meusel et al., 2000). Эпикутикулярный воск «расцвечивает» многие плоды и листья. Цвет создается за счет отражения и рассеивания света кристаллами воска. Эпикутикулярный воск играет важную роль в сокращении потерь воды через кутикулу. На практике погружение винограда в химикаты, которые ускоряют сушку плодов, вызывает сильное сжатие пластинок воска и их параллельную ориентацию. Эти изменения, вероятно, ускоряют испарение воды (Possingham, 1972). Эпикутикулярный воск также отвечает за усиление водоотталкивающих свойств эпидермиса (Eglinton, Hamilton, 1967; Rentschler, 1971; Barthlott, Neinhuis, 1997), а следовательно, ограничивает оседание на поверхности эпидермиса различных патогенов и их спор, переносимых водой. Исключительно толстый слой воска (до 5 мм) характерен для листьев андской восковой пальмы (Klopstockia cerifera) (Kreger, 1958) и бразильской восковой пальмы (Copernicia cerifera), из которой получают карнаубский воск (Martin and Juniper, 1970). Под собственно кутикулой лежат кутикулярные слои, которые служат внешними частями клеточной стенки, в разной степени покрытые кутином. Кутикулярный воск, пектин и гемицеллюлоза также могут присутствовать в кутикулярных слоях. Процесс формирования кутикулярных слоев называется кутинизацией. Под кутикулярными слоями обычно лежит слой богатый пектином, пектиновый слой, который связывает кутикулу с внешними сторонами клеточных стенок. Пектиновый слой образует неперывную связь со срединными пластинками между антиклинальными стенками. В этих местах кутикула заходит глубоко, образуя кутикулярные впадины (шпильки). 239 Рис. 9.7 Поверхность эпидермиса с эпикутикулярным воском. А — пластинчатые восковые образования на адаксиальной поверхности листа гороха (Pisum). Б — восковые филаменты на абаксиальной стороне влагалища листа сорго (Sorghum bicolor). (А — Juniper, 1959. © 1959, с разрешения Elsevier; Б — Jenks et al., 1994.© 1994, University of Chicago. Все права защищены.) Ультраструктура кутикулы весьма разнообразна. В матриксе кутикулы можно выделить два четко различимых типа структур: ламеллы и фибриллы (см. рис. 9.6). По-видимому, фибриллы состоят в основном из целлюлозы. Наличие или отсутствие того или иного компонента варьирует от одного вида растения к другому. На этом основании выделяют 6 структурных типов кутикулы (Holloway, 1982). При наличии обоих компонентов зона ламелл соответствует собственно кутикуле, а ретикулярная зона, содержащая фибриллы, — кутикулярным слоям (слою). По всей видимости, проницаемость кутикулы значительно зависит от ее ультраструктуры: полностью ретикулярные кутикулы более проницаемы для определенных веществ, чем имеющие внешнюю ламеллярную зону (Gouret et al., 1993; Santier, Chamel, 1998). Несмотря на это, именно кутикулярные воска формируют основной барьер для диффузии воды и растворенных в ней веществ через кутикулу, по большей 240 Анатомия растений Эзау части за счет формирования извилистого пути воды и, следовательно, увеличения расстояния для диффундирующих молекул (Schreiber et al., 1996; Buchholz et al., 1998; Buchholz, Schönherr, 2000). На основании экспериментальных данных (Schönherr, 2000; Schreiber et al., 2001; Riederer, Schreiber, 2001) можно заключить, что основная масса воды, пересекающая кутикулу, диффундирует в виде отдельных молекул по так называемому липофильному пути, состоящему из аморфных восков. Незначительная фракция воды может диффундировать через полярные заполненные водой поры, имеющие сопоставимый с размером молекул диаметр. По этому пути предположительно перемещаются водорастворимые органические соединения и неорганические ионы. Кутикулярная транспирация, по логике вещей, должна быть обратно пропорциональна толщине кутикулы, однако это не так (Schreiber, Riederer, 1996; Jordaan, Kruger, 1998). В действительности толстые кути- кулы могут давать больший коэффициент диффузии и большую проницаемость для воды, чем тонкие (Becker et al., 1986). По меньшей мере, у некоторых видов кутикула сначала представляет собой полностью аморфный электронноплотный слой, называемый прокутикулой (рис. 9.8). В дальнейшем прокутикула меняет свою ультраструктуру и превращается в собственно кутикулу, типичную для данного вида. Появление собственно кутикулы сопровождается возникновением кутикулярных слоев (слоя), что показывает, что собственно кутикула — это не заново отложенный слой (Heide-Jørgensen, 1991). К моменту полного формирования кутикулы она в несколько раз толще, чем исходная прокутикула. Толщина кутикулы может варьировать, и ее развитие зависит от условий внешней среды (Juniper, Jeffree, 1983; Osborn,Taylor, 1990; Riederer, Schneider, 1990). Рис. 9.8 Развитие собственно кутикулы (КУ) и ранние стадии развития кутикулярного слоя (КУС) внутри первичной клеточной стенки (ПКС). АГ — превращение прокутикулы (ПРК) в ламеллярную собственно кутикулу. Липиды, образующие мицеллы, могут участвовать в дальнейшем биогенезе ламеллярной собственно кутикулы. Д — мицеллярные липиды, покрытые электроннопрозрачными слоями, формируют переходную зону между собственно кутикулой и кутикулярными слоями. Ламеллы могут быть менее регулярными. Вероятно, на поверхности собственно кутикулы находится аморфная пленка эпикутикулярного воска (ПЭВ). Е — включение первичной клеточной стенки (ПКС) в кутикулярный слой. Преимущественно радиально расположенные части полимерной сети клеточной стенки вторгаются в собственно кутикулу. Кристаллы эпикутикулярного воска (КЭВ) начинают формироваться до окончания растяжения клеточной стенки. (Jeffree, 1996, Fig.2.12af. © Taylor and Francis.) Эпидерма Кутин и воска (или их предшественники) синтезируются в эпидермальных клетках и должны пройти на поверхность через клеточные стенки. Ученые до сих пор не пришли к согласию ни по поводу траектории движения этих веществ, ни относительно механизмов их передвижения. Некоторые исследователи допускают, что тейходы (эктодесмы, микроканалы) служат путями движения кутина и восков через клеточные стенки (Baker, 1982; Lyshede, 1982; Anton et al., 1994). Наибольшее внимание было уделено эпикути- 241 кулярным воскам, предшественники которых, очевидно, синтезируются в эндоплазматическом ретикулуме и модифицируются в аппарате Гольджи до того, как выводятся из цитоплазмы путем экзоцитоза (Lessire et al., 1982; Jenks et al., 1994; Kunst and Samuels, 2003). Хотя поры и каналы были обнаружены в листьях и фруктах у достаточно большого числа таксонов (Lyshede, 1982; Millar, 1985, 1986), такие структуры имеются, по-видимому, не у всех видов. Ни пор, ни каналов не найдено в стенке и кутикуле опробковев- Рис. 9.9 Развитие филаментов эпикутикулярного воска на абаксиальной поверхности влагалища листа сорго (Sorghum bicolor). А — филаменты воска, поднимающиеся на поверхность клеток коры, смежных с окремневшими клетками (ОКК). Исходно филаменты возникают как циркулярные выделения. Б — следующая стадия развития. Выделения выглядят как короткие цилиндры. В, Г — дальнейшее развитие. Выделения формируют кластеры филаментов эпикутикулярного воска. (Jenks et al., 1994. © 1994 by The University of Chicago. Все права защищены.) 242 Анатомия растений Эзау ших клеток листа сорго (Sorghum bicolor), формирующих трубочки эпикутикулярного воска (рис. 9.9) (Jenks et al., 1994). Некоторые исследователи считают, что предшественники воска не движутся по какому-либо специальному пути, а, скорее, диффундируют через клеточную стенку и кутикулу в легкоиспаряющемся растворителе, а затем кристаллизуются на поверхности (Baker, 1982; Hallam, 1982). Предполагается, что молекулы воска движутся вместе с водяным паром, распространяясь по кутикуле за счет процесса, сходного с паровой дистилляцией (Neinhuis et al., 2001). Точно установлено, что как минимум один ген, CUT1 арабидопсиса (Arabidopsis thali- ana), участвует в образовании кутикулярного воска. Он кодирует фермент, конденсирующий очень длинную цепь жирных кислот, что необходимо при синтезе кутикулярного воска (Millar et al., 1999). Кутин и кутан инертны и устойчивы к воздействию кислот. Кутикула не разлагается, повидимому, до того момента, пока не появятся микроорганизмы, имеющие ферменты для разрушения кутина и кутана (Frey-Wyssling and Mühlethaler, 1959). Из-за своей химической стабильности кутикула сохраняется в ископаемых остатках и чрезвычайно полезна при идентификации ископаемых видов (Edwards et al., 1982). Рис. 9.10 Электронные микрофотографии устьиц листа сахарной свеклы (Beta vulgaris) с поверхности (А) и на поперечном срезе (Б). (Esau, 1977.) Эпидерма Также было показано, что особенности кутикулы могут быть полезны в систематике хвойных (Stockey et al., 1998; Kim et al., 1999; Ickert-Bond, 2000). УСТЬИЦА Устьица встречаются на всех надземных частях растения Устьица — это отверстия (устьичные щели, апертуры) в эпидермисе, каждое из которых ограничено двумя замыкающими клетками (рис. 9.10), которые, посредством изменения своей формы, открывают и закрывают щель. Термин «устьице» обычно обозначает саму щель вместе с замыкающими клетками. У одних видов растений устьица окружены клетками, не отличающимися от дру- 243 гих, неспециализированных клеток эпидермиса. Такие клетки называются сопровождающими. У других видов замыкающие клетки окружены клетками, которые по форме, размеру, расположению, а иногда и по составу отличаются от обычных эпидермальных клеток. Такие клетки называются побочными клетками (см. рис. 9.5 и 9.13; 9.14; 9.15; 9.17, А; 9.20; 9.21). Основная функция устьиц — регуляция обмена водного пара и СО2 между внутренними тканями растения и атмосферой (Hetherington and Woodward, 2003). Устьица встречаются на всех органах надземной части растения, но наиболее многочисленны они на листьях. На надземных частях некоторых бесхлорофилльных наземных растений — у подъельника (Monotropa), гнездовки (Neottia) — и листьях паразитарного семейства баланофо- Рис. 9.11 Устьица в абаксиальном эпидермисе листьев. А–В — устьица и некоторые соседние клетки листа персика на срезах, сделанных, как указано пунктирными линиями аа, бб и вв на рис. Г. Д–З, К — устьица разных листьев со срезов, сделанных по линии аа. И — замыкающая клетка листа плюща со среза, сделанного по линии бб. Устьица подняты (А, Д, К), слегка приподняты (З), слегка заглублены (Ж), сильно заглублены (Е) по отношению к поверхности эпидермиса. Роговидные выступы на некоторых замыкающих клетках имеют вид гребней на срезе. У одних — устьиц два гребня (Д, Е, Ж), у других — только один (А, З, К), у некоторых — гребни кутикулярные (А, Е, З). У листа бересклета (Euonymus) кутикула толстая; эпидермальные клетки погружены в кутин (Е). (А–Г, Е–К — 712; Д — 285.) 244 Анатомия растений Эзау ровых (Balanophoraceae) (Kuijt and Dong, 1990) устьица отсутствуют. Обычно их нет на корнях. Устьица обнаружены на корнях проростков лишь у некоторых видов, в том числе подсолнечника (Helianthus annuus) (Tietz and Urbasch, 1977; Tarkowska and Wacowska, 1988), гороха полевого (Pisum arvense), сераделлы (Ornithopus sativus) (Tarkowska and Wacowska, 1988), гороха посевного (Pisum sativum) (Lefebvre, 1985) и рожкового дерева (Ceratonia siliqua) (Christodoulakis et al., 2002). У фотосинтезирующих листьев плотность устьиц широко варьирует. Она может быть различной на разных частях одного и того же листа и на разных листьях одного и того же растения и зависит от некоторых факторов среды, таких как освещение и количество СО2. Было высказано предположение, что воздействие среды на количество устьиц и трихом осуществляется через изменение состава кутикулярного воска (Bird and Gray, 2003). Показано, что развитие устьиц в молодых листьях регулируется механизмом, который воспринимает степень освещения и количество СО2 вокруг зрелых листьев того же растения, а не самих молодых листьев (Brownlee, 2001; Lake et al., 2001; Woodward et al., 2002). Информация, полученная зрелым листом, должна передаваться молодым листьям при помощи системных сигналов дальнего действия. В листьях устьица могут находиться на обеих поверхностях листа (амфистоматический лист) или только на одной поверхности — верхней (эпистоматический лист) или, чаще, нижней (гипостоматический лист). Далее, для примера, приводятся значения плотности устьиц (в расчете на квадратный миллиметр эпидермиса нижней и верхней стороны листа) (Willmer and Fricker, 1996): лук (Allium cepa) — 175/175, арабидопсис (Arabidopsis thaliana) — 194/103, овес (Avena sativa) — 45/50, кукуруза (Zea mays) — 108/98, подсолнечник (Helianthus annuus) — 175/120, табак (Nicotiana tabacum) — 190/50, кизил (Cornus florida) — 83/0, дуб (Quercus velutina) — 405/0, липа (Tilia americana) — 891/0, лиственница (Larix decidua) — 16/14, сосна (Pinus strobus) — 120/120. В целом в листьях ксероморфных растений плотность устьиц выше, чем у мезоморфных и гигроморфных (гидроморфных) растений (Roth, 1990). У водных растений устьица обычно располагаются на всех поверхностях надводных листьев и только на верхней поверхности плавающих листьев. Погруженные листья обычно полностью лишены устьиц (Sculthorpe, 1967). На Рис. 9.12 Лист олеандра (Nerium oleander). А — поперечный срез, на нижней стороне листа видна устьичная крипта. У олеандра устьица и трихомы располагаются только в криптах. Эпидермис листа олеандра многослойный. Б — сканирующая электронная микрофотография устьичной крипты, по краям которой видны многочисленные трихомы. (А — 177; Б — 725.) Эпидерма листьях некоторых растений устьица не распределены равномерно по всей поверхности органа, а собраны в отдельные кластеры, как, например, у бегонии (Begonia semperflorens) — 24 устьица в кластере и камнеломки (Saxifraga sarmentosa) — около 50 устьиц в кластере (Weyers and Meidner, 1990). Устьица также различаются по степени своего углубления в эпидермис (рис. 9.11). Они могут располагаться как на одном уровне с соседними эпидермальными клетками, так и выше или ниже поверхности эпидермиса. У некоторых растений устьица располагаются в углублениях — устьичных криптах, часто содержащих развитые эпидермальные волоски (рис. 9.12). Замыкающие клетки обычно имеют почковидную форму Со стороны поверхности листа замыкающие клетки настоящих двудольных обычно напоминают по форме серп с закругленными концами (иными словами, имеют почковидную форму) (см. рис. 9.10, А; 9.11, Г). На наружной стороне, либо на наружной и внутренней сторонах замыкающих клеток встречаются гребни клеточной стенки. На срезах эти гребни выглядят как роговидные выросты. Если у устьица есть гребни и с наружной, и с внутренней стороны, то внешний гребень отграничивает передний дворик, а внутренний гребень — задний дворик. У устьиц с двумя гребнями, апертур, по сути, три: внешняя и внутренняя апертуры, образованные гребнями, и центральная, примерно посередине между двумя другими, образованная стенками замыкающих клеток. Внутренняя апертура редко полностью закрывается, в зависимости от стадии образования апертур самой узкой может быть либо верхняя, либо средняя апертура (Saxe, 1979). Замыкающие клетки покрыты кутикулой. Как указывалось выше, кутикула распространяется также на устьичную щель (щели) и подустьичную полость. По-видимому, кутикула, покрывающая замыкающие клетки, отличается по химическому составу от кутикулы обычных эпидермальных клеток и лучше пропускает воду (Schönherr and Riederer, 1989). В каждой замыкающей клетке есть крупное ядро, многочисленные митохондрии и слабо развитые хлоропласты, в которых крахмал обычно накапливается ночью и расходуется в течение дня, по мере открывания устьиц. Вакуолярная система в разной степени разделена на отдельные вакуоли. Объем вакуолей значительно различается у закрытых и открытых устьиц и может меняться от небольшой доли объема клетки в закрытых устьицах до более 90% в открытых устьицах. Почковидные замыкающие клетки характерны для настоящих двудольных, но встречаются также у некоторых однодольных и у голосеменных. 245 У злаков (Poaceae) и некоторых других семейств однодольных замыкающие клетки имеют гантелевидную форму: они сужены в середине и расширены с концов (рис. 9.13). Подобную форму имеет и ядро замыкающих клеток у злаков: в середине оно почти нитевидное, а по краям — яйцевидной формы. Имеют ли такую же форму ядра замыкающих клеток в других семействах с гантелевидными замыкающими клетками, остается неясным (Sack, 1994). У злаков большинство органелл замыкающих клеток, включая вакуоли, располагаются в булавовидных концах клеток. Кроме того, протопласты замыкающих клеток соединены посредством пор в общей стенке на расширенных концах клеток. Благодаря такому объединению протопластов замыкающие клетки могут рассматриваться как единый функциональный компартмент, где изменения тургора происходят одновременно. Поры, повидимому, образуются из-за незавершенного формирования клеточной стенки (Kaufman et al., 1970a; Srivastava and Singh, 1972). С каждой стороны устьица имеется по одной побочной клетке (рис. 9.13, А; 9.14). Устьица большинства хвойных сильно заглублены в ткань и выглядят так, будто подвешены на побочных клетках, образующих воронкообразную камеру — надустьичную ямку (см. рис. 9.5 и 9.15) (Johnson and Riding, 1981; Riederer, 1989; Zellnig et al., 2002). Центральная часть замыкающих клеток на поперечном срезе имеет форму эллипса, внутриклеточное пространство в этой области узкое. По краям замыкающие клетки треугольные и внутриклеточное пространство шире. Характерная особенность этих устьичных комплексов состоит в том, что клеточные стенки замыкающих и побочных клеток частично Рис. 9.13 Замыкающие клетки риса (Oryza) семейства злаков (Poaceae): вид с поверхности (А) и на срезах (Б–Г), сделанных согласно пунктирным линиям аа, бб и вв на рис. 9.11, Г. А — плоскость среза расположена таким образом, что в узкой части клетки внутриклеточное пространство не видно. Б — замыкающая клетка на срезе по линии бб; видно гантелевидное ядро. В — срез по линии аа. Г — срез по линии вв. (Esau, 1977.) 246 Анатомия растений Эзау Рис. 9.14 Поперечный срез через закрытое устьице листа кукурузы (Zea mays). Толстостенные замыкающие клетки соседствуют с побочными клетками. лигнифицированы. Нелигнифицированными остаются участки стенки замыкающих клеток в области контакта с другими клетками (побочными клетками и клетками гиподермы), где клеточные стенки относительно тонкие. По-видимому, эти черты строения клеточных стенок связаны с механизмом устьичных движений у хвойных. Особенно тонкий участок нелигнифицированных стенок замыкающих клеток обращен к устьичной щели. У покрытосеменных лигнифицированные замыкающие клетки встречаются редко (Kaufmann, 1927; Palevitz, 1981). У сосновых (Pinaceae) надустьичная ямка обычно заполнена трубочками из эпикутикулярного воска, образующими своего рода пористую «пробку» над устьицами (Johnson and Riding, 1981; Riederer, 1989). Эти трубочки образуются как замыкающими клетками, так и побочными клетками. Такие устьичные пробки встречаются также у других хвойных — подокарповых (Podocarpaceae), араукариевых (Araucariaceae), кипарисовых (Cupressaceae) (Carlquist, 1975; Brodribb and Hill, 1997) — и у двух семейств бессосудистых покрытосеменных — винтеровых (Winteraceae) и троходендроновых (Trochodendraceae). У бессосудистых покрытосеменных устьица закрыты ячеистым материалом, внешне напоминающим воск, но по составу близким к кутину (Bongers, 1973; Carlquist, 1975; Feild et al., 1998). Функция устичных пробок пока неясна (Brodribb and Hill, 1997). Наиболее распространено предположение о том, что пробки служат Рис. 9.15 Устьица листьев хвойных. А — вид с поверхности эпидермиса сосны (Pinus merkusii) с двумя сильно заглубленными устьицами. Над замыкающими клетками нависают побочные и другие эпидермальные клетки. Б–Г — устьица и соседние клетки у сосны. Д, Е — устьица и соседние клетки у секвойи (Sequoia). Пунктирными линиями (А) обозначены плоскости, по которым сделаны поперечные срезы (Б–Е): аа — Б, Д; бб — Г; вв — В, Е. (А — 182; Б–Г — 308; Д, Е — 588. А — переработано из Abagon, 1938.) Эпидерма в основном для ограничения потерь воды при транспирации. Хотя устьичные пробки явно выполняют эту роль, существует предположение, что у хвойных эти структуры возникли как адаптация к высокой влажности и предотвращают попадание воды в устьичную щель (Brodribb and Hill, 1997). Это должно способствовать газообмену и повышению эффективности фотосинтеза. Высказывается также сходное предположение, что кутиновые устьичные пробки у дримиса (Drimys winteri) семейства винтеровых скорее нужны для стимуляции фотосинтеза, чем для предотвращения потери воды. Ранее было подсчитано, насколько восковые пробки в устьицах ели (Picea sitchensis) ограничивают газообмен (Jeffree et al., 1971). Согласно полученным данным, скорость транспирации снижалась примерно на две трети, а скорость фотосинтеза — только на одну треть. Восковые пробки способны также предотвращать проникновение через устьичную щель грибов (Meng et al., 1995). Стенки замыкающих клеток обычно неравномерно утолщенные, с радиально расположенными микрофибриллами целлюлозы Хотя у замыкающих клеток растений каждого из крупных таксонов есть свои отличительные особенности, все они обладают общей чертой — их клеточные стенки неравномерно утолщены. Эта особенность, согласно одной из гипотез, связана с изменениями объема и формы клеток (и сопутствующими изменениями размера устьичной щели), вызванными изменением тургора в замыкающих клетках. У почковидных замыкающих клеток дальняя от устьичной щели стенка (дорзальная стенка) обычно более тонкая и, следовательно, более гибкая, чем стенка, выстилающая щель (вентральная стенка). На концах почковидные замыкающие клетки жестко соединены друг с другом, и их общие клеточные стенки в этой области почти не меняют длину при изменении тургора. Следовательно, увеличение тургора приводит к выпячиванию тонкой дорзальной стенки и отодвиганию ее от устьичной щели, вентральная стенка при этом становится прямой или вогнутой. Клетка выгибается, и размер щели увеличивается. При снижении тургора происходит обратный процесс. У гантелевидных замыкающих клеток семейства злаков (Poaceae) клеточные стенки неравномерно утолщены в центральной части (их внешние и внутренние стенки гораздо толще, чем дорзальные и вентральные), а на булавовидных концах клеток стенки тонкие. В этих клетках при увеличении тургора булавовидные концы клеток надуваются, и прямые срединные участки клеток отодвигаются друг от друга. При снижении тургора происходит обратный процесс. 247 Согласно другой гипотезе, радиальное расположение микрофибрилл целлюлозы в стенках замыкающих клеток (изображенное в виде радиальных линий на рис. 9.11, Г) играет в работе устьиц более важную роль, чем неравномерное утолщение стенок (Aylor et al., 1973; Raschke, 1975). Когда при увеличении тургора дорзальная стенка почковидной замыкающей клетки отодвигается наружу, радиально расположенные микрофибриллы целлюлозы оттягивают вентральную стенку, и щель открывается. У гантелевидных замыкающих клеток микрофибриллы центральной части в основном расположены вдоль оси клетки. От центральной части к булавовидным концам клетки микрофибриллы отходят радиально. Такая ориентации микрофибрилл в стенках замыкающих клеток подтверждена методами поляризационной оптической и электронной микроскопии (Raschke, 1975). На рисунке 9.16 показаны эксперименты с воздушными шарами, которые демонстрируют роль радиально расположенных микрофибрилл целлюлозы в устьичных движениях. Вполне возможно, что в устьичных движениях играют роль как утолщения клеточных стенок, так и расположение микрофибрилл (Franks et al., 1998). Показано, что у конских бобов (Vicia faba) в устьичных движениях участвуют микротрубочки (Yu et al., 2001). У полностью открытых устьиц микротрубочки замыкающих клеток располагаются поперечно от вентральной к дорзальной стенке. При закрывании устьиц в ответ на затемнение микротрубочки скручиваются и A В Б Г Рис. 9.16 Модели для исследования участия в устьичных движениях радиально расположенных микрофибрилл в стенках замыкающих клеток. А — два частично надутых латексных цилиндра, скрепленные по краям. Б — та же модель, надутая плотнее. Видна тонкая щель. В — полоски клейкой ленты на надутых цилиндрах моделируют радиально расположенные микрофибриллы целлюлозы. Щель стала шире. Г — микрофибриллы простираются дальше к концам клеток, и некоторое количество клейкой ленты присутствует на «вентральной стенке». Надувание цилиндров приводит к образованию еще более широкой щели. (Esau, 1977; рисунки сделаны по фотографиям из Aylor, Parlange и Krikorian, 1973.) 248 Анатомия растений Эзау спутываются, в закрытых устьицах они обнаруживаются в виде отдельных фрагментов. При открывании устьиц в ответ на освещение микротрубочки вновь ориентируются трансверзально. Хотя известно, что кортикальные микротрубочки меняют ориентацию в ответ на изменение напряжения клеточных стенок (Hejnowicz et al., 2000), обработка устьиц конских бобов веществами, стабилизирующими или деполимеризующими микротрубочки, подавляет индуцированное светом открывание и индуцированное темнотой закрывание устьиц. Это позволяет авторам (Yu et al., 2001) сделать вывод, что микротрубочки могут участвовать в устьичных движениях. Участие микротрубочек в работе устьиц у конских бобов подтверждается также данными, полученными в работах Маркуса с соавторами (Marcus et al., 2001), которые пришли к выводу, что микротрубочки необходимы для открывания устьиц, а именно: они участвуют в процессах, происходящих до изменения ионного состава клеток (выход Н+ и вход K+), приводящего к открыванию устьиц. Возможно, микротрубочки участвуют в передаче сигнала, запускающего ионные потоки через мембрану. Увеличение объема замыкающих клеток частично компенсируется уменьшением объема соседних эпидермальных клеток (сопровождающих клеток или побочных клеток) (Weyers and Meidner, 1990). Следовательно, открытие устьичной щели в действительности определяется разницей тургорного давления между замыкающими клетками и их непосредственными соседями (Mansfield, 1983). Таким образом устьичный аппарат должен рассматриваться как единая функциональная единица. Синий свет и абсцизовая кислота — основные сигналы, контролирующие движения устьиц Транспорт ионов калия (K+) между замыкающими клетками и побочными клетками или соседними эпидермальными клетками считается основным фактором в устьичных движениях: в присутствии большого количества K+ устьица открываются. В некоторых работах указывается, что основные осмотические вещества замыкающих клеток — это K+ и сахароза. K+ играет главную роль при открывании устьиц утром, а сахароза — днем (Talbott and Zeiger, 1998). Поглощение K+ замыкающими клетками происходит за счет энергии градиента протонов (Н+), который создается Н+-АТФазой плазматической мембраны, активируемой синим светом (Kinoshita and Shimazaki, 1999; Zeiger, 2000; Assmann and Wang, 2001; Dietrich et al., 2001). Поглощение K+ сопровождается поглощением хлорид-ионов (Cl–) и накоплением малата2–, который синтезируется из крахмала в хлоропластах замыкающих клеток. Увеличение концен- трации растворенных веществ в клетке приводит к снижению водного потенциала: возникает осмотический ток воды внутрь замыкающих клеток, клетки вздуваются и раздвигаются в области устьичной щели. В замыкающих клетках устьиц растений рода лук (Allium) всегда отсутствует крахмал (Schnabl and Ziegler, 1977; Schnable and Raschke, 1980), и, по-видимому, в них роль противоиона к K+ выполняет только Cl–. Закрывание устьиц происходит тогда, когда K+, Cl– и малат2– исчезают из замыкающих клеток. Вода по градиенту водного потенциала выходит из протопласта замыкающих клеток в клеточные стенки, тургор замыкающих клеток снижается, и устьичная щель закрывается. Растительный гормон абсцизовая кислота (АБК) — важнейший эндогенный сигнал, ингибирующий открывание устьиц и стимулирующий их закрывание (Zhang and Outlaw, 2001; Comstock, 2002). По-видимому, основные мишени для АБК — особые ионные каналы на плазматической мембране и тонопласте замыкающих клеток, которые приводят к выходу K+ и сопутствующих анионов (Cl– и малата2–) из вакуоли и цитозоля. Экспериментальные данные указывают на то, что АБК вызывает возрастание цитозольных рН и концентрации Са2+, которые могут служить вторичными мессенджерами в этой сигнальной системе (Grabov and Blatt, 1998; Leckie et al., 1998; Blatt, 2000a; Wood et al., 2000; Ng et al., 2001). Показано участие нескольких протеинфосфатаз и протеинкиназ в регуляции активности ионных каналов (MacRobbie, 1998, 2000). Кроме растительных гормонов замыкающие клетки реагируют также на ряд внешних стимулов, таких как свет, концентрация СО2 и температура. Сложный механизм устьичных движений интенсивно исследуется, обсуждается и служит источником ценной информации, дополняющей наши представления о механизмах передачи сигнала в растениях (Hartung et al., 1998; Allen et al., 1999; Assmann and Shimazaki, 1999; Blatt, 2000b; Eun and Lee, 2000; Hamilton et al., 2000; Li and Assmann, 2000; Schroeder et al., 2001). Долгое время считалось, что степень открытости устьиц более или менее равномерна по всей площади листа. Сейчас известно, что, несмотря на практически одинаковые условия среды, устьица могут быть открыты на одних участках листа и закрыты на соседних, что приводит к неоднородности устьичной проводимости (Mott and Buckley, 2000). Такая неоднородность наблюдается у большого числа видов и семейств (Eckstein, 1997) и особенно характерна для листьев, разделенных на отдельные участки тяжами обкладки проводящих пучков — тяжами клеток основной ткани, идущими от проводящих пучков к эпидермису и связанными с системой жилок листа (см. рис. 7.3, А) (Terashima, 1992; Beyschlag and Eckstein, 2001). Такие листья называются гетеробарическими. Эпидерма Между системами межклетников отдельных участков этих листьев практически не происходит газообмена. Таким образом, лист представляет собой группу независимых фотосинтезирующих и транспирирующих единиц (Beyschlag et al., 1992). Характер расположения и степень изолированности подобных участков может быть разной на верхней и нижней поверхности амфистоматического листа (Mott et al., 1993). Факторы стресса, особенно вызывающие водный стресс, по-видимому, играют важную роль в формировании такой неоднородности листа (Beyschlag and Eckstein, 2001; Buckley et al., 1999). В ходе развития устьичного аппарата происходит одно или более асимметричных клеточных делений Устьица начинают развиваться в листе незадолго до того, как завершится основной период меристематической активности эпидермиса, и продолжа- 249 ют возникать в течение значительной части периода дальнейшего роста листа путем растяжения клеток. У листьев с параллельным жилкованием, как у большинства однодольных, устьица расположены продольными рядами (рис. 9.17, А), и стадии их развития видны при последовательном рассмотрении все более дифференцированных частей листа. Эта последовательность базипетальная — от кончика листа вниз к его основанию. Зрелые устьица видны на кончике листа, а только что возникшие — у основания. У листьев с сетчатым жилкованием, как у большинства настоящих двудольных (рис. 9.17, Б), устьица на разных стадиях развития диффузно, или мозаично, расположены по всей поверхности листа. Интересная особенность молодых устьиц настоящих двудольных — раннее созревание устьиц на зубцах по краю листа (Payne, W. W., 1979). Эти устьица могут служить водными порами гидатод (см. главу 16). Развитие устьиц начинается с асимметричного, или неравного, антиклинального деления Рис. 9.17 Вид устьиц с поверхности на сканирующих электронных микрофотографиях. А — лист кукурузы (Zea mays). Видно расположение устьиц параллельными рядами, типичное для однодольных. У кукурузы каждая пара узких замыкающих клеток связана с двумя побочными клетками, по одной с каждой стороны устьица. Б — лист картофеля (Solanum tuberosum). Видно диффузное расположение устьиц, типичное для двудольных. У картофеля — почковидные замыкающие клетки, побочные клетки отсутствуют. (Б — предоставлено M. Michelle McCauley.) 250 Анатомия растений Эзау протодермальной клетки. Это деление приводит к образованию двух клеток. Одна из них обычно крупнее и по структуре напоминает другие протодермальные клетки. Вторая — заметно меньше, содержит темноокрашенную цитоплазму и крупное ядро. Эта меньшая клетка называется устьичным меристемоидом. У некоторых растений более крупная клетка, образованная вместе с меристемоидом, может сама асимметрично поделиться и дать еще один меристемоид (Rasmussen, 1981). В зависимости от вида меристемоид может быть материнской клеткой замыкающих клеток (материнской клеткой устьица) или образовать материнскую клетку замыкающих клеток спустя несколько делений. В ходе образования устьичного аппарата перед делением клетки и определением плоскости деления должна произойти миграция ядра к специфическим участкам материнских клеток. Из-за этого устьичный аппарат служит объектом большого количества ультраструктурных исследований, цель которых — выяснение роли микротрубочек в позиционировании клеточной пластинки и определении формы клетки (Palevitz and Hepler, 1976; Galatis, 1980, 1982; Palevitz, 1982; Sack, 1987). Равное деление материнской клетки замыкающих клеток приводит к образованию двух замыкающих клеток (рис. 9.18, А и 9.19, А–В). Затем замыкающие клетки принимают свою характерную форму за счет неравномерного утолщения клеточной стенки и растяжения. Срединная пластинка в области будущей устьичной щели набухает, и связь между клетками в этой области ослабевает. Затем клетки разъединяются, и образуется щель (рис. 9.18, А, Д). Точные причины разъединения вентральных стенок в области щели неизвестны. В связи с этим рассматриваются три возможных механизма: ферментативный гидролиз срединной пластинки, напряжение из-за возрастания тургорного давления в замыкающих клетках и образование кутикулы, выстилающей вновь образованные поры (Sack, 1987). У арабидопсиса (Arabidopsis) образование устьичной щели, по-видимому, связано с растяжением электронно-плотного вещества в линзовидном утолщении в области щели Рис. 9.18 Устьица табака (Nicotiana), вид с поверхности. А — стадии развития: вскоре после деления, образовавшего клетку-предшественицу замыкающих клеток (а, б); клетка-предшественница замыкающих клеток увеличилась в размере (в); клетка-предшественница разделилась на две замыкающих клетки, которые еще объединены, но на месте будущей устьичной щели межклеточное вещество вздуто (г); молодое устьице с щелью между замыкающими клетками (д). Б — зрелое устьице, вид с внешней стороны адаксиального эпидермиса. Г — похожее устьице, вид с внутренней стороны абаксиального эпидермиса. Замыкающие клетки приподняты и из-за этого выглядят лежащими над эпидермальными клетками (Б) и под эпидермальными клетками (Г). В — замыкающие клетки, вид с внутренней стороны эпидермиса. (А — 620; Б–Г — 490.) Эпидерма 251 Рис. 9.19 Развитие устьиц листа табака (Nicotiana) на срезах. В — срез адаксиального эпидермиса с несколькими палисадными клетками, на остальных рисунках — срезы абаксиального эпидермиса. А–В — клетка-предшественница замыкающих клеток до деления и в процессе деления на замыкающие клетки. Г — молодые замыкающие клетки с тонкими стенками. Д — замыкающие клетки вытянулись латерально, началось утолщение клеточных стенок. Е — зрелые замыкающие клетки с внешним и внутренним гребнями и неравномерно утолщенными стенками. Ж — одна зрелая замыкающая клетка, срезанная по своей длинной оси под прямым углом к поверхности листа. (490.) (Zhao and Sack, 1999). Материнские клетки замыкающих клеток возникают на одном уровне с соседними эпидермальными клетками. Между самими замыкающими клетками и соседними клетками эпидермиса, а также между эпидермисом и мезофиллом происходит пространственное перераспределение (рис. 9.19), в результате которого замыкающие клетки могут оказаться приподнятыми над поверхностью эпидермиса или углубленными в нее. Даже в листьях хвойных, у которых замыкающие клетки устьиц сильно углублены, материнские клетки замыкающих клеток расположены на одном уровне с остальным эпидермисом (Johnson and Riding, 1981). Подустьичная полость образуется в ходе формирования устьиц, до образования устьичной щели (рис. 9.19, Д). Хотя в стенках всех незрелых замыкающих клеток присутствуют плазмодесмы, они закупориваются веществом клеточных стенок по мере их утолщения (Willmer and Sexton, 1979; Wille and Lucas, 1984; Zhao and Sack, 1999). Симпластическая изоляция зрелых замыкающих клеток подтверждается тем, что флуоресцентные красители, введенные в замыкающие клетки или в соседние с ними клетки, не способны преодолеть их общую стенку (Erwee et al., 1985; Palevitz and Hepler, 1985). Рис. 9.20 Развитие устьиц с мезогенными побочными клетками в листе тунбергии (Thunbergia erecta). А — эпидермальная клетка разделилась и дала начало небольшой клетке-предшественнице устьичного аппарата. Б — клетка-предшественница разделилась, образовав одну побочную клетку. В — образовались вторая побочная клетка и клетка-предшественница замыкающих клеток. Г — после деления клеткипредшественницы замыкающих клеток образованы все клетки устьичного аппарата. (Esau, 1977; переработано из Paliwal, 1966.) 252 Анатомия растений Эзау Как указывалось ранее, побочные клетки или околоустьичные клетки могут возникнуть из того же меристемоида, что и устьице, или из клеток, онтогенетически не связанных с материнской клеткой замыкающих клеток. На этой основе выделяют три типа формирования устьиц (Pant, 1965; Baranova, 1987, 1992): мезогенный, при котором все побочные или околоустьичные клетки имеют общее происхождение с замыкающими клетками (рис. 9.20); перигенный, при котором никакие побочные или околоустьичные клетки не имеют общего происхождения с замыкающими клетками (рис. 9.21); мезоперигенный, при котором хотя бы у одной побочной или околоустьичной клетки (но не у всех) общее происхождение с замыкающими клетками. В ходе развития устьица с мезогенными побочными клетками (рис. 9.20) предшественник устьичного аппарата (меристемоид) образуется в результате асимметричного деления протодермальной клетки. Два последующих асимметричных деления приводят к образованию материнской клетки замыкающих клеток и двух побочных клеток. Еще одно равное деление дает две замыкающие клетки. Образование перигенных побочных клеток графически изображено на примере формирования устьица злака (рис. 9.21). Меристемоид, который представляет собой непосредственно материнскую клетку замыкающих клеток, сам является короткой дочерней клеткой, образовавшейся в результате асимметричного деления протодермальной клетки. Прежде чем материнская клетка замыкающих клеток поделится, по ее сторонам образуются побочные клетки благодаря асимметричным делениям двух соседних клеток (материнских клеток побочных клеток). Делению материнской клетки побочной клети предшествует миграция ядра к скоплению актина вдоль стенки клетки, обращенной к материнской клетке замыкающих клеток. В листе кукурузы вещества, определяющие судьбу побочных клеток, по-видимому, расположены в этом скоплении актина и переходят в ядро дочерней клетки, находящееся в контакте с актином, вскоре после завершения митоза. Таким образом, дочерняя клетка, получившая это ядро, дифференцируется в побочную клетку (Gallagher and Smith, 2000). Побочные клетки выглядят как неотъемлемая часть устьичного аппарата благодаря выравнивающему росту, происходящему после образования замыкающих клеток. Разные последовательности событий развития приводят к различным конфигурациям устьичного аппарата Рис. 9.21 Развитие устьичного аппарата в междоузлии овса (Avena sativa). Побочные клетки перигенные. А — две короткие клетки-предшественницы замыкающих клеток. Б — слева ядро длинной клетки готово разделиться, чтобы образовать побочную клетку; справа — побочная клетка образована. В — предшественница замыкающих клеток перед митозом. Г — предшественница замыкающих клеток в анафазе. Д — незрелый устьичный аппарат из двух замыкающих клеток и двух побочных клеток. Е — клетки устьичного аппарата удлинились. Ж — зрелый устьичный аппарат. (Esau, 1977; по фотографиям из Kaufman et al., 1970a.) Характер расположения полностью дифференцированных замыкающих клеток и окружающих их клеток, различимый с поверхности листа, используется в целях классификации. Однако важно отметить, что зрелые устьичные комплексы, которые выглядят похожими, могли образоваться разными путями. Для зрелых устьичных аппаратов двудольных предложено несколько классификаций разной степени подробности (Metcalfe and Chalk, 1950; Fryns-Claessens and Van Cotthem, 1973; Wilkinson, 1979; Baranova, 1987, 1992). Можно выделить следующие основные типы конфигурации устьичного аппарата: аномоцитный, при котором эпидермальные клетки вокруг замыкающих клеток неотличимы от других эпидермальных клеток, то есть побочных клеток нет (рис. 9.22, А); анизоцитный, при котором устьице окружено тремя побочными клетками, причем одна из них заметно меньше двух других (рис. 9.22, Б) — такие устьица встречаются у арабидопсиса (Arabidopsis) и характерны для крестоцветных (Brassicaceae); парацитный, при котором устьице с обеих сторон окружено двумя или более побочными клетками, расположенными параллельно длинной оси замыкающих Эпидерма 253 Рис. 9.22 Эпидермис, вид с поверхности. Проиллюстрированы основные типы конфигураций устьичного аппарата. (А–Г — Esau, 1977; Д — Fig. 10.3b и Е — Fig. 10.3h, перерисованы из Wilkinson, 1979, Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. I, C. R. Metcalfe and L. Chalk, eds., с разрешения Oxford University Press.) клеток (рис. 9.22, В); диацитный, при котором устьице окружено двумя побочными клетками, чьи общие стенки лежат перпендикулярно замыкающим клеткам (рис. 9.22, Г); актиноцитный, при котором устьице окружено короной из клеток, чьи длинные оси лежат перпендикулярно стенке замыкающих клеток (рис. 9.22, Д); циклоцитный (энциклоцитный), при котором устьице окружено одним или несколькими узкими кольцами из четырех или более побочных клеток (рис. 9.22, Е); тетрацитный, при котором устьице окружено четырьмя побочными клетками — двумя латеральными и двумя полярными (терминальными) (рис. 9.23) — такой тип часто встречается у однодольных. У растений одного вида могут быть устьица нескольких типов, и эти типы могут меняться по мере развития листа. У большинства однодольных конфигурация устьичного аппарата довольно строго зависит от последовательности событий в его развитии. Изучив около 100 видов из большинства семейств однодольных, Томлинсон (Tomlinson, 1974) описал следующие основные типы конфигураций устьичного аппарата в зависимости от последовательности событий в развитии (рис. 9.23). Меристемоид возникает в результате асимметричного деления протодермальной клетки (А). Он представляет собой меньшую из двух клеток, образованных при делении, и, по-видимому, обычно дистальную (в направлении апекса листа). Меристемоид, служащий материнской клеткой замыкающих клеток, обычно контактирует с четырьмя околоустьичными клетками (Б). (Следует отметить, что Томлинсон использует термин «околоустьичные клетки» для обозначения клеток, расположенных рядом с меристемоидом при его возникновении.) Эти клетки могут не делиться и напрямую стать контактными клетками — то есть клетками, контактирующими с замыкающими клетками в зрелом устьичном аппарате (Е), как у растений семейств амарилисовых (Amaryllidaceae), лилейных (Liliaceae) и ирисовых (Iridaceae). В то же время околоустьичные клетки способны также поделиться антиклинально, образовав производные. Ориентация их стенок очень важна для развития устьичного аппарата: они могут располагаться наклонно (В–Д), перпендикулярно или параллельно рядам эпидермальных клеток (Е–З). После деления околоустьичных клеток формирование структуры устьичного аппарата в целом завершается. Он состоит либо из замыкающих клеток, околоустьичных клеток и их производных (Ж), либо только из замыкающих клеток и производных околоустьичных клеток (Д, З). Таким образом, либо все контакт- 254 Анатомия растений Эзау (Commelinaceae); Ж — характерен для злаков (Poaceae), также встречается в некоторых других семействах, включая осоковых (Cyperaceae) и ситниковых (Juncaceae). ТРИХОМЫ Рис. 9.23 Схемы типов развития устьиц у однодольных. А — неравное деление приводит к образованию небольшой предшественницы замыкающих клеток (Б), окруженной четырьмя соседними клетками, расположенными крестообразно. В–Д — деления соседних клеток, в том числе наклонных, приводят к образованию четырех производных (отмечены точками), находящихся в контакте с замыкающими клетками. Е–З — формирование устьичного аппарата происходит без наклонных делений. Е — контактными клетками становятся исходные соседние клетки, две латеральные (Л) и две терминальные (Т). Ж — контактными клетками становятся производные двух латеральных соседних клеток (отмечены точками) и две не делившиеся терминальные соседние клетки. З — контактными клетками становятся производные всех четырех соседних клеток (отмечены точками). Д — тип устьиц, характерный для пальм. Ж — тип устьиц, характерный для злаков. (Esau, 1977; адаптировано из Tomlinson, 1974.) ные клетки устьица являются производными околоустьичных клеток (Д, З), либо представляют собой комбинацию из производных и неподелившихся околоустьичных клеток (Ж). Д — тип устьичного аппарата, характерный для семейства пальмовых (Palmae); З — свойствен многим растениям семейства коммелиновых Трихомы (от греч. «трихома» — волос) — разнообразные эпидермальные выросты (рис. 9.24 и 9.25). Они могут располагаться на любых частях растения и сохраняться на протяжении всей жизни или же опадать на ранних стадиях. Некоторые из сохраняющихся трихом остаются живыми, другие отмирают и высыхают. Хотя трихомы могут различаться по структуре внутри семейств и более мелких групп растений, в некоторых таксонах они на удивление схожи и уже давно используются в целях классификации (Uphof and Hummel, 1962; Theobald et al., 1979). Трихомы обычно отличают от эмергенцев, таких как шипы и наросты, которые образуются из эпидермиса и субэпидермальных тканей и обычно более массивны, чем трихомы. Однако между трихомами и эмергенцами нет резких различий, поскольку некоторые трихомы приподняты над основанием, состоящим из субэпидермальных клеток. Таким образом, чтобы определить, имеет ли тот или иной вырост исключительно эпидермальное или же как эпидермальное, так и субэпидермальное происхождение, может потребоваться исследование их развития. Трихомы имеют множество функций Растения из засушливых мест обитания, как правило, имеют более опушенные листья, чем сходные растения из более влажных областей (Ehleringer, 1984; Fahn, 1986; Fahn and Cutler, 1992). Исследования растений засушливого климата показывают, что увеличение опушенности листьев снижает интенсивность транспирации путем усиления отражения солнечной радиации, что понижает температуру листьев, и увеличения пограничного слоя (слоя неподвижного воздуха, через который диффундирует водяной пар). Кроме того, базальные или стебельковые клетки трихом, по крайней мере, некоторых ксероморфных листьев полностью кутинизированы, что исключает апопластный ток воды в трихомы (см. главу 16) (Fahn, 1986). Многие «воздушные растения», такие как эпифитные бромелиевые, используют трихомы листьев для поглощения воды и минеральных веществ (Owen and Thomson, 1991). У лебеды (Atriplex), напротив, секретирующие соль трихомы удаляют из ткани листа соли, предотвращая накопление токсичных солей в растении (Mozafar and Goodin, 1970; Thomson and Healey, 1984). На ранних Эпидерма 255 Рис. 9.24 Трихомы. А, Б — щитовидная пластинка оливы (Olea), вид с поверхности (А) и сбоку (Б). В — розеточные волоски дуба (Quercus). Г — разветвленный волосок платана (Platanus). Д, Е — звездчатые волоски сиды (Sida), вид с поверхности (Д) и сбоку (Е). Ж, З — раздвоенный, Т-образный одноклеточный волосок лобулярии (Lobularia), вид с поверхности (Ж) и сбоку (З). И — везикулярный волосок мари (Chenopodium). К — часть многоклеточного волоска портулака (Portulaca). (А–Б, И — 210; Г–З, К — 105.) стадиях развития листа трихомы, содержащие полифенолы, могут играть защитную роль против повреждения ультрафиолетовым излучением (Karabourniotis and Easseas, 1996). Трихомы способны также обеспечивать защиту от насекомых (Levin, 1973; Wagner, 1991). У многих видов густота трихом отрицательно коррелирует с чувствительностью к насекомым, их личинкам и откладке яиц. «Крючковатые» трихомы прокалывают насекомых и их личинки (Eisner et al., 1998). Секреторные (железистые) трихомы могут обеспечивать химическую защиту (см. главу 16): секрет трихом отравляет некоторых насекомых-вредителей, другие насекомые ока- зываются обезврежены путем обездвиживания секретом (Levin, 1973). Трихомы подразделяются на несколько морфологических категорий Морфологические категории трихом включают: 1) папиллы — небольшие выросты эпидермиса, которые часто обособляют от трихом; 2) простые (неразветвленные) трихомы — большую группу чрезвычайно распространенных одноклеточных (рис. 9.25, В–Е) и многоклеточных (рис. 9.24, И, К и 9.25, А, Б) трихом; 3) разветвленные трихомы с 2–5 ветвями различных форм; 4) 256 Анатомия растений Эзау Рис. 9.25 Трихомы. А — группа простых и железистых (с многоклеточными головками) волосков табака (Nicotiana). Б — увеличенное изображение волоска табака, показывающее характерное плотное содержимое железистой головки. В — крюкообразный волосок с цистолитом хмеля (Humulus). Г — длинный свернутый в спираль одноклеточный волосок и Д — короткая щетинка с цистолитом бемерии (Boehmeria). Е — крюкообразные волоски с цистолитами конопли (Cannabis). Ж, З — щитовидная железистая трихома хмеля, вид в разрезе (Ж) и с поверхности (З). (А, Е — 100; Б, Г, Д — 310; В, Ж — 245; З — 490.) звездчатые трихомы, имеющие разную структуру (рис. 9.24, В, Д, Е); 5) чешуйчатые или щитовидные трихомы — дисковидные пластинки из клеток на стебельке или непосредственно примыкающие к поверхности органа (рис. 9.24, A, B и 9.25, Ж, З); 6) дендритные (разветвленные) трихомы, ветвящиеся вдоль удлиненной оси (рис. 9.24, Г) (Theobald et al., 1979); 7) корневые волоски. Кроме того, существует много специализированных типов трихом, таких как жгучие волоски, цистолит-содержащие трихомы (рис. 9.25, В, Д, Е) и водяные пузырьки (см. главу 16). Для описания трихом используют также анатомические особенности, подразделяя их на железистые (рис. 9.25, Б, Ж, З) или нежелезистые, одноклеточные или многоклеточные, однорядные или многорядные. Характеристикой трихом служат также особенности поверхности, если таковые имеются, толщина клеточных стенок, толщина кутикулы, наличие в трихоме различных типов клеток — основания (рис. 9.25, Б, Ж), стебелька, головки; также наличие кристаллов, цистолитов или другого содержимого. Эти морфологические особенности отражены в обширном словаре терминологии трихом растений (W. W. Payne, 1978). Эпидерма Трихома инициируется как вырост эпидермальной клетки Развитие трихом может быть более или менее сложным, в зависимости от их окончательной формы и структуры. Многоклеточные трихомы характеризуются специфическими моделями клеточных делений и роста, одни — простыми, другие — сложными. Некоторые аспекты развития многоклеточных железистых трихом обсуждаются в главе 16. Здесь мы рассмотрим аспекты развития трех одноклеточных трихом: волокна хлопка, корневого волоска и разветвленных трихом арабидопсиса (Arabidopsis). Волокно хлопка. Одноклеточные трихомы хлопка (Gossypium), обычно называемые хлопковыми волокнами, инициируются как выросты протодермальных клеток наружного интегумента семязачатка (Ramsey and Berlin, 1976а, б; Stewart, 1975, 1986; Tiwari and Wilkins, 1995; Ryser, 1999). Развитие большей части трихом происходит синхронно, и его можно разделить на четыре фазы, которые отчасти перекрываются. Первая фаза, инициация волокон, происходит во время цветения: на поверхности семязачатка появляются инициали волокон в виде отдельных выростов (рис. 9.26, А). Вскоре после этого начинается вторая фаза, удлинение волокон (рис. 9.26, Б). Она продолжается в течение 257 12–16 дней после цветения, в зависимости от сорта. В инициалях волокон кортикальные микротрубочки ориентированы случайным образом, а в начале фазы удлинения они ориентируются перпендикулярно длинной оси клетки. Волокна удлиняются и достигают в 1–3 тыс. раз большей длины, чем их диаметр (Peeters et al., 1987; Song and Allen, 1997). Механизм удлинения диффузный, то есть удлинение происходит по всей длине волокна (рис. 9.27, А), хотя может быть более быстрым на кончике (Ryser, 1985). Большая центральная вакуоль обычно располагается в базальной части клетки, а органеллы более или менее равномерно распределяются по всему цитозолю (Tiwari and Wilkins, 1995). Первичные стенки хлопковых волокон отчетливо двухслойные: наружный слой, более электронноплотный, состоит из пектинов и экстенсина, а внутренний, менее электронноплотный, — из ксилоглюканов и целлюлозы (Vaughn and Turley, 1999). Новый материал добавляется к клеточным стенкам по всей поверхности клетки, что типично для клеток с диффузным ростом. Кутикула простирается поверх стенок всех эпидермальных клеток. Третья фаза, образование вторичной стенки, начинается, когда волокна достигают своей конечной длины, и может продолжаться еще в течение 20–30 дней. Переход от формирования первичной стен- Рис. 9.26 Сканирующая электронная микрофотография развивающихся волокон хлопка (Gossypium hirsutum). А — инициали волокон на халазальной части семязачатка в конце цветения выглядят как крошечные округлые выросты. Б — через два дня после завершения цветения семяпочка покрыта молодыми волокнами. (Tiwari and Wilkins, 1995.) 258 Анатомия растений Эзау ки при быстром удлинении клетки к замедлению удлинения и началу формирования вторичной стенки четко коррелирует с изменением структуры микротрубочек клетки и микрофибрилл клеточной стенки (Seagull, 1986, 1992; Dixon et al., 1994). С началом формирования вторичной стенки кортикальные микротрубочки начинают изменять свою ориентацию от поперечной к спиральной с крутым углом наклона. Помимо целлюлозы, первый слой вторичной стенки содержит некоторое количество каллозы (Maltby et al., 1979). Вторичная стенка зрелых хлопковых волокон состоит почти полностью из одной только целлюлозы (Basra and Malik, 1984; Tokumoto et al., 2002). Клеточные стенки волокон нескольких диких видов и мутантов green-lint хлопчатника содержат различное количество суберина и восков, которые обычно откладываются в концентрические слои, чередующиеся с целлюлозными слоями (Ryser and Holloway, 1985; Schmutz et al., 1993). В дифференцировке вторичных клеточных стенок волокон участвует в качестве сигнала перекись водорода (Potikha et al., 1999). Четвертая фаза, фаза созревания, следует после утолщения стенки. Волокна отмирают (предположительно, происходит процесс запрограммированной гибели клеток) и высыхают. В изящном исследовании была обнаружена корреляция между запиранием плазмодесм хлопкового волокна и экспрессией генов сахарозного и калиевого транспортера и экспансина (Ruan et al., 2001). Плазмодесмы, которые соединяют хлопковое волокно с подлегающей оболочкой семени, в начале фазы удлинения резко подавляются, что полностью блокирует прохождение Рис. 9.27 Удлинение клеток диффузным и верхушечным ростом. Удлинение хлопковых волокон происходит равномерно по всей длине за счет диффузного роста (A). Удлинение корневых волосков и пыльцевых трубок ограничивается их кончиками (Б). Если поставить отметки на поверхности клеток и затем предоставить им возможность расти, расстояния между отметками будут отражать механизм происходящего роста. (Taiz and Zeiger, 2002. © Sinauer Associates.) через эту границу растворенного флуоресцентного красителя карбоксифлуоресцеина, неспособного проникать через мембрану. В результате путь поступления растворенных веществ в развивающиеся волокна сменяется с первоначально симпластного на апопластный. В течение фазы удлинения гены плазмалеммных транспортеров сахарозы и K+ GLSUT1 и GhkT1 экспрессируются на максимальных уровнях. В результате осмотический и тургорный потенциалы волокон повышаются, вызывая фазу быстрого удлинения. Уровень мРНК экспансинов повышается лишь в ранний период удлинения, а затем быстро уменьшается. В целом, эти результаты показывают, что удлинение хлопкового волокна первоначально достигается ослаблением клеточной стенки и в конечном итоге прекращается повышением жесткости стенки и потерей высокого тургорного давления. Непроницаемость плазмодесм волокон для карбоксифлуоресцеина оказалась временной: связь по симпласту восстанавливается в конце фазы удлинения. В период ограниченного поступления карбоксифлуоресцеина большинство плазмодесм изменило форму с неразветвленной на разветвленную. Развивающееся хлопковое волокно обеспечивает превосходную систему для изучения биосинтеза целлюлозы, дифференцировки и роста клеток (Tiwari and Wilkins, 1995; Pear et al., 1996; Song and Allen, 1997; Dixon et al., 2000; Kim, H. J., and Triplett, 2001). Корневые волоски. Трихомы корней, или корневые волоски, — это трубчатые выросты клеток эпидермиса. В исследовании, включающем 37 видов растений из 20 семейств, корневые волоски варьировали от 5 до 17 мкм в диаметре и от 80 до 1500 мкм в длину (Dittmer, 1949). Корневые волоски обычно бывают одноклеточными и неразветвленными (Linsbauer, 1930). Придаточные корни каланхоэ (Kalancho fedtschenkoi), растущие в воздухе, несут многоклеточные корневые волоски, а такие же корни, растущие в почве, — одноклеточные (Popham and Henry, 1955). Корневые волоски характерны для корней, но трубчатые выросты, идентичные корневым волоскам, могут развиваться из эпидермальных клеток нижней части гипокотиля проростков (Baranov, 1957; Haccius and Troll, 1961). Хотя корневые волоски обычно имеют эпидермальное происхождение, у представителей семейства коммелиновых (Commelinaceae), включая рео (Rhoeo) и традесканцию (Tradescantia), «вторичные корневые волоски» развиваются из экзодермальных клеток в нескольких сантиметрах от кончика корня, в области старых эпидермальных («первичных») корневых волосков (Pinkerton, 1936). У мутантов schizoriza (scz) арабидопсиса (Arabidopsis) корневые волоски возникают из субэпидермального слоя клеток (Mylona et al., 2002). Основной функцией корневых волосков Эпидерма считается увеличение абсорбирующей поверхности корня для поглощения воды и питательных веществ (Peterson and Farquhar, 1996). У сорго (Sorghum) корневые волоски служат единственным производителем корневого экссудата (Czarnota et al., 2003). Корневые волоски развиваются акропетально, то есть по направлению к кончику корня. Из-за акропетальной последовательности инициации в большинстве главных корней проростков корневые волоски проявляют одинаковую градацию по размерам: ближе к апексу самые короткие, дальше от апекса — самые длинные и зрелые. Корневые волоски инициируются в виде небольших выступов (рис. 9.28, А) в области корня, где замедляется деление клеток. У арабидопсиса корневые волоски всегда образуются на конце ближайшей к апексу корня клетки (Schiefelbein and Sommerville, 1990; Shaw et al., 2000), и формирование выступа в месте инициации тесно связано с подкислением клеточной стенки (Bibikova et al., 1997). В местах инициации корневых волосков также накапливается экспансин (Baluška et al., 2000; Cho and Cosgrove, 2002) и повышается ксилоглюколазная и эндотрансгликозилазная активности (Vissenberg et al., 2001). В отличие от хлопковых волокон, для которых характерен диффузный рост, корневые волоски растут верхушкой (см. рис. 9.27, Б) (Galway et al., 1997). Как и другие растущие верхушкой клетки (в первую очередь пыльцевые трубки) (Taylor, L. P., and Hepler, 1997; Hepler et al., 2001), удлиняющиеся корневые волоски имеют поляризованную организацию содержимого с преимущественной локализации определенных органелл в определенных частях клетки (см. рис. 9.28). Апикальная часть обогащена секреторными везикулами — производными аппарата Гольджи. Везикулы переносят исходный материал клеточной стенки, который выделяется путем экзоцитоза в матрикс развивающейся стенки. Поток кальция (Са2+) из внеклеточного пространства в апекс клетки, по-видимому, тесно связан с регулированием секреторного процесса через воздействие на актиновые компоненты цитоскелета (Gilroy and Jones, 2000). В растущих корневых волосках пучки актиновых филаментов протягиваются во всю длину волоска в кортикальной цитоплазме и, делая петлю, возвращаются назад сквозь цитоплазматический тяж, пересекающий вакуоль (см. рис. 9.28, Д, Е и 9.29, А) (Ketelaar and Emons, 2001). Схема расположения актиновых филаментов в кончике представляется спорной. В некоторых работах сообщается, что актиновые филаменты в кончике образуют трехмерную сеть — актиновую шапочку (Braun et al., 1999; Baluška et al., 2000.), в других — что актиновые филаменты в кончике дезорганизованы и немногочисленны или отсутствуют (см. рис. 9.28, Д, Е и рис. 9.29, А) (Cárdenas et al., 1998; Miller, 259 Рис. 9.28 Дифференциальное интерференционно-контрастное (А–Д) и конфокальное (Е, Ж) изображения корневых волосков вики посевной (Vicia sativa). А — возникающий корневой волосок, большая часть которого занята крупной вакуолью (В). ЦТ — цитоплазматические тяжи на периферии. Б, В — растущие корневые волоски. Гладкий участок кончика содержит везикулы аппарата Гольджи (маленькая скобка). Субапикальную область пересекают цитоплазматические тяжи (ЦТ) с множеством органелл (большая скобка). Г — завершающий рост корневой волосок с несколькими небольшими вакуолями у кончика. Д — полностью выросший корневой волосок с периферической цитоплазмой (ЦТ) и одной крупной центральной вакуолью (В). Е, Ж — иммунологически окрашенные пучки актиновых филаментов, ориентированные параллельно длинной оси клетки. Самый кончик волоска, по-видимому, не содержит актина (показано стрелками). (А–Д — одинаковое увеличение; Е, Ж — одинаковое увеличение. (Miller, D. D., et al., 1999. © Blackwell Publishing.) D. D., et al., 1999). Поток цитоплазмы в растущих корневых волосках и пыльцевых трубках описан как обратный поток, который двигается 260 Анатомия растений Эзау по бокам клетки акропетально, а в центральной ее части — базипетально (рис. 9.29, Б) (Geitmann and Emons, 2000; Hepler et al., 2001). В субапикальной части волоска накапливается значительное количество митохондрий, а в базальной области — большинство остальных органелл. Ядро перемещается в развивающийся волосок и, пока волосок растет, располагается на некотором расстоянии от кончика (Lloyd et al., 1987; Sato et al., 1995). Размещение ядра представляет собой актин-регулируемый процесс (Ketelaar et al., 2002). После завершения роста ядро может расположиться в более или менее случайном месте (Meekes, 1985) или мигрировать к основанию (Sato et al., 1995), а полярность цитоплазмы исчезает. В это время пучки актиновых филаментов образуют петлю в кончике волоска (Miller, D. D., et al., 1999), о чем свидетельствует циркулирующий поток цитоплазмы в полностью развившихся волосках (Sieberer и Emons, 2000). Микротрубочки в растущих корневых волосках ориентированы в продольном направлении, а по мере приближения к верхушке клетки ориентация становится неупорядоченной (Lloyd, 1983; Traas et al., 1985). Микротрубочки, повидимому, отвечают за организацию актиновых филаментов в пучки, которые вместе с миозином способны транспортировать секреторные везикулы (Tominaga et al., 1997). Микротрубочки играют роль в определении направления роста клеток (Ketelaar and Emons, 2001). Расширение стенки корневого волоска происходит очень быстро — 0,1 мм в час в корне редьки (Raphanus) (Bonnett and Newcomb, 1966); 0,35 ± 0,03 мкм в минуту у люцерны (Medicago truncatula) (Shaw, S. L., et al., 2000). Корневые волоски обычно недолговечны, срок их жизни измеряется днями. Более детальную информацию можно найти в подробных обзорах о структуре корневых волосков, их развитии и функциях (Ridge, 1995; Peterson and Farquhar, 1996; Gilroy and Jones, 2000; Ridge and Emons, 2000). Рис. 9.29 Схематическое изображение кончика растущего корневого волоска табака (Nicotiana tabacum). А — распределение актиновых филаментов. Б — обратный поток цитоплазмы в растущем корневом волоске по бокам клетки акропетальный, а в центральной ее части — базипетальный. (Hepler et al., 2001. Воспроизведено с разрешения Annual Review of Cell and Developmental Biology, vol. 17. © 2001 by Annual Reviews. www.annualreviews.org.) Рис. 9.30 Цитоскелет из актиновых филаментов в трихоме арабидопсиса (Arabidopsis). F-актин в живой трихоме визуализирован с помощью зеленого флуоресцентного белка, присоединенного к актин-связывающему домену гена Talin мыши. (Предоставлено Jaideep Mathur.) Трихомы арабидопсиса. В развивающихся листовых примордиях арабидопсиса трихомы — первые эпидермальные клетки, которые начинают дифференцироваться, и арабидопсис — не исключение (Hülskamp et al., 1994; Larkin et al., 1996). Инициирование и созревание трихом в общем происходят в базипетальном направлении (по направлению от кончика к основанию) на адаксиальной (верхней) поверхности листового примордия, хотя дополнительные трихомы часто инициируются в тех частях листа, где окружающие протодермальные клетки все еще делятся и рост листа продолжается. Зрелые трихомы листьев арабидопсиса, как правило, имеют три ветви (рис. 9.30 и 9.31, Б). Развитие трихом листа арабидопсиса можно разделить на две фазы (Hülskamp, 2000; Hülskamp and Kirik, 2000). Первая фаза начинается, когда предшественник трихомы прекращает делиться и начинает эндоредуплицироваться (реплицировать ДНК в отсутствие ядерного и клеточного деления, см. главу 5). Зарождающаяся трихома выглядит как небольшой выступ на поверхности листа (см. рис. 9.31, А). После двух или трех циклов эндоредупликации он вырастает из поверхности листа и последовательно дважды ветвится. Последний, четвертый цикл эндоредупликации происходит после первого разветвления. Содержание ДНК в трихоме увеличивается, Эпидерма 261 Рис. 9.31 Сканирующая электронная микрофотография адаксиальной поверхности листа арабидопсиса (Arabidopsis). А — разные этапы морфогенеза трихомы на одном и том же листе. Б — зрелая трихома с сосочками. (Предоставлено Jaideep Mathur.) таким образом, в 16 раз, от 2С (С — гаплоидное содержание ДНК) нормальной протодермальной клетки до 32C (Hülskamp et al., 1994). Первые две ветви располагаются вдоль длинной (базальнодистальной) оси листа (см. рис. 9.31, А). Затем перпендикулярно плоскости первого разветвления отделяется дистальная ветвь, образуя трихому с тремя ветвями (см. рис. 9.31, А, Б). Принято считать, что перед ветвлением, то есть при трубчатом росте, развивающиеся трихомы растут в значительной степени кончиком, а затем расширяются диффузным ростом. В ходе второй фазы, которая следует после инициирования трех ветвей, трихома быстро расширяется, увеличиваясь в размере в 7–10 раз (Hülskamp and Kirik, 2000). По мере созревания трихомы ее клеточная стенка утолщается, а ее поверхность покрывается сосочками неизвестного происхождения и функции (см. рис. 9.31, Б). Основание зрелой трихомы окружено кольцом из 8–12 прямоугольных клеток, которые начинают распознаваться примерно на стадии инициации ветвления трихомы (Hülskamp and Schnittger, 1998). Основание трихомы опускается ниже окружающих клеток, образующих впадину, или сокет. Окружающие клетки, которые называют клетками сокета или дополнительными клетками, онтогенетически не связаны с трихомами (Larkin et al., 1996). В морфогенезе трихом важное значение имеет цитоскелет (Reddy and Day, I. S., 2000). Во время первой фазы развития трихом главную роль играют микротрубочки, а в ходе второй фазы — актиновые филаменты. Микротрубочки отвечают за создание пространственного расположения ветвей трихомы: ориентация микротрубочек определяет направление роста (Hülskamp, 2000; Mathur and Chua, 2000). Актиновые филаменты (рис. 9.30) играют главную роль при росте ветвей растяжением: они обеспечивают целевую доставку компонентов клеточной стенки, необходимых для роста, поддерживают и развивают уже созданную структуру ветвления (Mathur et al., 1999; Szymanski et al., 1999; Bouyer et al., 2001; Mathur and Hülskamp, 2002). Из-за своей простоты и доступности для наблюдения трихомы листьев арабидопсиса служат идеальной генетической моделью для изучения судьбы клетки и морфогенеза у растений. Идентифицируется все большее число генов, необходимых для развития трихом. На основании генетического анализа соответствующих мутантных фенотипов достигается более глубокое понимание последовательности этапов регулирования и развития трихом (Oppenheimer, 1998; Glover, 2000; Hülskamp, 2000; Hülskamp and Kirik, 2000; Schwab et al., 2000). 262 Анатомия растений Эзау ЗАКОНОМЕРНОСТИ РАСПОЛОЖЕНИЯ КЛЕТОК В ЭПИДЕРМИСЕ Пространственное распределение устьиц и трихом в листьях неслучайно Давно известно, что пространственное расположение устьиц и трихом в эпидермисе листа неслучайно — существует минимальное расстояние, на котором они должны находиться друг от друга. Однако механизмы, определяющие это расположение, становятся понятными только сейчас. Наибольшее внимание в таких исследованиях уделяется двум возможным механизмам: механизму клеточных линий и механизму латерального ингибирования. Механизм клеточных линий осуществляется через строго упорядоченную последовательность клеточных делений, обычно асимметричных, которые приводят к образованию определенных типов клеток. Судьба каждой клетки может быть предсказана согласно ее положению в клеточной линии. Механизм латерального ингибирования реализуется не через клеточные линии, а через сигнальные взаимодействия между развивающимися клетками эпидермиса, определяющие дальнейшую судьбу клеток. Третий механизм — механизм, связанный с клеточными циклом, — предполагает, что распределение устьиц связано с фазами клеточного цикла (Charlton, 1990; Croxdale, 2000). Сейчас осталось мало сомнений, что механизм клеточных линий — основной механизм, определяющий распределение устьиц на листьях двудольных (Dolan and Okada, 1999; Glover, 2000; Serna et al., 2002). Например, у арабидопсиса (Arabidopsis) упорядоченное деление устьичных меристемоидов приводит к образованию пары замыкающих клеток, окруженных тремя онтогенетически родственными побочными клетками, одна из которых заметно меньше двух других (анизоцитный устьичный аппарат) (см. рис. 9.22, Б). Следовательно, каждая пара замыкающих клеток отделена от других замыкающих клеток как минимум одной эпидермальной клеткой. Идентифицированы два мутанта арабидопсиса — too many mouths (tmm) и four lips (fl), у которых нарушено нормальное расположение устьиц, и устьица образуют кластеры (Yang and Sack, 1995; Geisler et al., 1998). Предполагается, что ТММ — компонент рецепторного комплекса, функция которого — воспринимать позиционную информацию в ходе развития эпидермиса (Nadeau and Sack, 2002). Недавно был обнаружен еще один мутант арабидопсиса по развитию устьиц — stomatal density and distribution1-1 (sdd1-1), у которого устьичная плотность в 2–4 раза выше, чем у дикого типа, и часть «лишних» устьиц собрана в кластеры (Berger and Altmann, 2000). Повидимому, ген SDD1 участвует в регуляции числа клеток, вступающих на путь дифференцировки в устьице, и число асимметричных делений, происходящих в процессе развития устьица (Berger and Altmann, 2000; Serna and Fenoll, 2000). SDD1 обнаруживает высокий уровень экспрессии в меристемоидах и клетках-предшественницах замыкающих клеток и низкий уровень в смежных с ними клетках. Предполагается, что SDD1 генерирует сигнал, который перемещается из меристемоидов и клеток-предшественниц в соседние клетки и либо стимулирует их дифференцировку в обычные эпидермальные клетки, либо ингибирует их дифференцировку в дополнительные (сателлитные) меристемоиды (von Groll et al., 2002). Показано, что функционирование SDD1 зависит от активности ТММ (von Groll et al., 2002). При этом необходимо отметить, что в то время, как на листьях арабидопсиса устьица расположены упорядоченно, на семядолях их расположение случайно (Bean et al., 2002). Лист однодольного растения, традесканции (Tradescantia), можно разделить на четыре зоны по активности клеточных делений и роста в эпидермисе: зону пролиферативных делений (базальная меристема); зону без делений, где определяется расположение устьиц; зону развития устьиц, где клетки делятся; и зону роста клеток растяжением, где делений не происходит (Chin et al., 1995). Стадия клеточного цикла, на которой находились клетки в момент выхода из базальной меристемы, по-видимому, определяет направление их дифференцировки в устьице или эпидермальную клетку (Chin et al., 1995; Croxdale, 1998). На расположение устьиц у традесканции также влияют более поздние события, которые могут остановить развитие до 10% инициалей устьиц (материнских клеток замыкающих клеток) (Boetsch et al., 1995). Расстояние между остановившейся в развитии устьичной инициалью и ближайшей соседней инициалью меньше, чем среднее расстояние между соседними устьицами. В этом случае может действовать механизм латерального ингибирования. Устьичные инициали, остановившиеся в развитии, становятся обычными эпидермальными клетками. В отличие от расположения устьиц расстояние между трихомами в листьях арабидопсиса не определяется механизмом клеточных линий. Как указывалось ранее, трихомы и окружающие их дополнительные клетки происходят из разных клонов. Не существует упорядоченной последовательности клеточных делений, обеспечивающей наличие клеток между трихомами. Вероятно, то, какие клетки станут трихомами, определяется сигнальными взаимодействиями между развивающимися клетками эпидермиса. Возможно, развивающиеся трихомы определяют развитие нескольких дополнительных клеток и подавляют развитие трихом из соседних клеток (Glover, 2000). Эпидерма Идентифицированы два гена — GLABRA1 (GL1) и TRANSPARENT TESTA GLABRA1 (TTG1), которые необходимы для инициации развития трихом и их правильного расположения в листе арабидопсиса. Оба гена работают как позитивные регуляторы развития трихом (Walker et al., 1999). У форм с сильным проявлением мутаций gl1 и ttg1 вовсе не образуется трихом на поверхности листьев (Larkin et al., 1994). Еще один ген — GLABRA3 (GL3) — также может участвовать в инициации трихом в листе (Payne, C. T., et al., 2000). Известно два гена — негативных регулятора расположения трихом в листе арабидопсиса: TRIPTYCHON (TRY) и CAPRICE (CPC) (Schellmann et al., 2002). Оба гена экспрессируются в трихомах и вместе участвуют в латеральном ингибировании развития трихом в клетках, соседних с зарождающейся трихомой. В раннем развитии трихом участвует еще один ген — GLABRA2 (GL2), который экспрессируется в трихомах в течение всего срока их развития (Ohashi et al., 2002). У мутантов по этому гену трихомы образуются, но их рост задерживается, и большинство из них не ветвится (Hülskamp et al., 1994). Ген TRANSPARENT TESTA GLABRA2 (TTG2) контролирует раннее развитие трихом. 263 ном конце (ближе к апексу корня) (Clowes, 2000). Перед цитокинезом ядро мигрирует либо к проксимальному, либо к дистальному концу исходной клетки. Трихобласты сильно дифференцированы цитологически и биохимически. Например, у водокраса (Hydrocharis) трихобласты отличаются от своих более длинных сестринских клеток (атрихобластов) тем, что у них более крупные ядра и ядрышки, проще строение пластид, выше активность ферментов, содержание нуклеогистонов, общего белка, РНК и ядерной ДНК (Cutter and Feldman, 1970a, b). Тип 3. В случае третьего типа клетки располагаются вертикальными рядами, состоящими либо только из более коротких волосконосных клеток, либо только из более длинных безволосковых клеток (рис. 9.32, В). Такое расположение корневых волосков характерно для арабидопсиса и других растений семейства капустных (Brassicaceae) (Cormack, 1935; Bünning, 1951). Оно называется также полосатым рисунком (Dolan and Costa, 2001) и встречается у растений семейств акантовых (Acanthaceae), аизовых (Aizoaceae), амарантовых (Amaranthaceae), базелловых (Basellaceae), бурачниковых (Boraginaceae), каперсовых (Capparaceae), гвоздичных В ризодерме покрытосеменных существует три основных типа расположения корневых волосков Тип 1. У большинства покрытосеменных (почти у всех настоящих двудольных и некоторых однодольных) любая протодермальная клетка корня способна образовать корневой волосок, и волоски расположены случайно (рис. 9.32, А). Среди злаков (Poaceae) такой тип расположения корневых волосков встречается у подсемейств тростниковых (Arundinoideae), бамбуковых (Bambusoideae) и просовых (Panicoideae) (Row and Reeder, 1957; Clarke et al., 1979). Тип 2. У покрытосеменных растений семейства кувшинковых (Nymphaeaceae) и у некоторых однодольных корневые волоски возникают из меньшей клетки, образующейся в результате асимметричного деления (см. рис. 9.32, Б). Эти более мелкие и более темные клетки, образующие корневые волоски, называются трихобластами (Leavitt, 1904). У одних семейств — частуховых (Alismataceae), ароидных (Araceae), коммелиновых (Commelinaceae), гемодоровых (Haemodoraceae), водокрасовых (Hydrocharitaceae), понтедериевых (Pontederiaceae), рогозовых (Typhaceae) и имбирных (Zingiberaceae) — трихобласт располагается на проксимальном конце (на дальней стороне от апекса корня) исходной протодермальной клетки. У других семейств — осоковых (Cyperaceae), ситниковых (Juncaceae) и злаков (Poaceae) — он располагается на дисталь- Рис. 9.32 Три основных типа расположения эпидермальных клеток в корнях покрытосеменных. Заштрихованные клетки несут корневые волоски, закрашенные черным не имеют волосков. Кружками обозначено основание корневого волоска. А — тип 1. Любая протодермальная клетка может сформировать корневой волосок. Б — тип 2. Корневые волоски формируются более мелкой клеткой (трихобластом), образующейся в результате асимметричного деления. В — тип 3. Есть четкие вертикальные ряды, состоящие либо из более коротких волосконосных клеток, либо из более длинных безволосковых клеток. (Dolan, 1996, с разрешения Oxford University Press.) 264 Анатомия растений Эзау (Caryophyllaceae), молочайных (Euphorbiaceae), водолистниковых (Hydrophyllaceae), лимнантовых (Limnanthaceae), плюмбаговых (Plumbaginaceae), гречишных (Polygonaceae), портулаковых (Portulacaceae), резедовых (Resedaceae) и ивовых (Salicaceae) (Clowes, 2000; Pemberton et al., 2001). У растений семейств кипрейных (Onagraceae) и крапивных (Urticaceae) корневые волоски могут располагаться полосами или иметь другой тип расположения (Clowes, 2000). В корне арабидопсиса волосконосные и безволосковые клетки расположены согласно четкой закономерности: волосконосные клетки всегда находятся над местом соединения радиальных (антиклинальных) стенок между двумя клетками первичной коры, а безволосковые клетки — над самими клетками первичной коры (рис. 9.33) (Dolan et al., 1994; Dolan, 1996; Schiefelbein et al., 1997). В определении расположения корневых волосков в эпидермисе корня арабидопсиса участвуют несколько генов, в том числе TTG1, GL2, WEREWOLF (WER) и CAPRICE (CPC). У мутантов по ttg1, gl2 и wer все эпидермальные клетки образуют корневые волоски. Это означает, что TTG1, GL2 и WER — негативные регуляторы образования корневых волосков (Galway et al., 1994; Masucci et al., 1996; Lee and Schiefelbein, 1999). Мутанты по CPC, напротив, корневых волосков не образуют, а у трансгенных растений со сверхэкспрессией CPC все эпидермальные клетки корня становятся волосконосными. Следовательно, CPC, в основном экспрессирующийся в безволосковых клетках, служит позитивным регуля- тором образования корневых волосков (Wada et al., 1997, 2002). Экспрессия CPC контролируется генами TTG1 и WER, а сам СРС вызывает дифференцировку волосконосных клеток, контролируя GL2. Показано, что белок СРС перемещается из безволосковых клеток, экспрессирующих СРС, в волосконосные клетки, где этот белок подавляет экспрессию GL2 (Wada et al., 2002). Как отмечается (Schiefelbein, 2003), несмотря на совершенно разное расположение волосконосных клеток в корне и побеге арабидопсиса, за расположение этих клеток отвечают сходные молекулярные механизмы. В корне арабидопсиса существует явная связь между симпластической коммуникацией и дифференцировкой ризодермы. Исследование распространения краски, введенной в клетку, показывает, что изначально все клетки корня симпластически соединены (Duckett et al., 1994). Однако по мере перемещения через зону роста растяжением и выхода в зону дифференцировки, где происходит разделение клеток на волосконосные и безволосковые, они становятся симпластически разобщенными. Зрелые клетки ризодермы симпластически изолированы не только друг от друга, но и от нижележащих клеток первичной коры. Показано, что частота встречаемости плазмодесм во всех тканях корня арабидопсиса существенно снижается по мере его старения (Zhu et al., 1998). Клетки зрелой эпидермы гипокотиля арабидопсиса симпластически соединены, но изолированы от нижележащей коры и ризодермы (Duckett et al., 1994). Рис. 9.33 Поперечный срез корня арабидопсиса (Arabidopsis). Ризодерму окружает один слой латеральных клеток корневого чехлика. Волосконосные клетки — темноокрашенные клетки ризодермы, расположенные над местом соединения радиальных стенок между двумя соседними клетками первичной коры. Безволосковые клетки заметно менее плотно окрашены. (Воспроизведено с разрешения Schiefelbein et al., 1997. © American Society of Plant Biologists.) Эпидерма ДРУГИЕ СПЕЦИАЛИЗИРОВАННЫЕ КЛЕТКИ ЭПИДЕРМЫ Помимо замыкающих клеток устьиц и различных типов трихом, в эпидермисе встречаются и другие типы специализированных клеток. Эпидермис злаков (Poaceae), например, обычно содержит длинные клетки и два типа коротких клеток — окремневшие клетки и опробковевшие клетки (см. рис. 9.9 и 9.34). На некоторых частях растения короткие клетки образуют выросты над поверхностью листа в виде бугорков, щетинок, шипов или волосков. Эпидермальные клетки у злаков расположены параллельными рядами, и состав этих рядов различается в разных частях растения (Prat, 1948, 1951). Например, на внутренней стороне влагалища листа у его основания эпидермис гомогенная и состоит только из длинных клеток. На других частях листа встречаются комбинации разных типов клеток. Над ассимиляционной тканью располагаются ряды из длинных клеток и устьиц, вдоль жилок — ряды из длинных клеток, иногда в комбинации с опробковевшими клетками, щетинками или смешанными парами коротких клеток. В стебле состав эпидермиса также варьирует в зависимо- 265 сти от уровня междоузлия и его расположения в растении. Еще один тип эпидермальных клеток, свойственный злакам и другим однодольным, — пузыревидные клетки. Окремневшие и опробковевшие клетки часто встречаются вместе парами Кремнезем (SiO2·nH2O) откладывается в больших количествах в побегах злаков. Окремневшие клетки были названы так потому, что к моменту завершения их развития их внутренность заполнена изотропными тельцами из кремнезема. У опробковевших клеток клеточные стенки суберинизированы, и в этих клетках часто содержатся твердые органические включения. Частота встречаемости и расположение коротких клеток, а также форма кремнистых телец в окремневших клетках служат важными диагностическими и таксономическими признаками (Metcalfe, 1960; Ellis, 1979; Lanning and Eleuterius, 1989; Valdes-Reyna and Hatch, 1991; Ball et al., 1999). Кремнистые тельца также называют фитолитами. Их разнообразная форма играет важную роль в археоботанических и геоботанических исследованиях (Piperno, 1988; Mulholland and Рис. 9.34 Эпидермис сахарного тростника (Saccharum), вид с поверхности. А — эпидермис стебля. Видно чередование длинных клеток и пар коротких клеток: опробковевших и окремневших. Б — эпидермис нижней части листовой пластинки. Видно расположение устьиц относительно других типов эпидермальных клеток. (А — 500; Б — 320. Адаптировано из Artschwager, 1940.) 266 Анатомия растений Эзау Rapp, 1992; Bremond et al., 2004). Согласно имеющимся данным (Prychid et. al, 2004), самый распространенный тип кремнистых телец у однодольных — «друзовидный», сферической формы. Среди других типов — «шляповидный» (усеченный конус), «корытообразный» и аморфный (кремниевый песок). Форма кремнистых телец не всегда соответствует форме содержащих их окремневших клеток. Пары окремневших и опробковевших клеток образуются в результате симметричных (равных) делений инициалей коротких клеток в базальной (интеркалярной) меристеме листа и междоузлия (Kaufman et al., 1970b, c; Lawton, 1980). Как следствие, изначально дочерние клетки после такого деления имеют одинаковые размеры. Верхняя из этих двух клеток — будущая окремневшая клетка, нижняя — будущая опробковевшая клетка. Окремневшая клетка растет быстрее, чем опробковевшая клетка, и часто выступает над поверхностью эпидермиса и вдается в опробковевшую клетку. Клеточная стенка у окремневших клеток остается тонкой, а у опробковевших клеток существенно утолщается и суберинизируется. По мере созревания окремневшей клетки ее ядро разрушается, и клетка оказывается наполненной волокнистым веществом с небольшим количеством липидных капель — и то, и другое, по-видимому, остатки протопласта. В конце концов, просвет стареющей окремневшей клетки заполняется кремнеземом, который полимеризуется и образует кремнистое тельце (Kaufman et al., 1985). В зрелой опробковевшей клетке сохраняются ядро и цитоплазма. Показано, что у сорго (Sorghum) опробковевшие клетки секретируют трубчатые филаменты эпикутикулярного воска (см. рис. 9.9) (McWhorter et al., 1993; Jenks et al., 1994). Кремнистые тельца могут встречаться не только в окремневших клетках, но и в других клетках эпидермиса, в том числе в длинных клетках и пузыревидных клетках (Ellis, 1979; Kaufman et al., 1981, 1985; Whang et al., 1998). Отложения кремнезема в больших количествах встречаются в клеточных стенках эпидермальных клеток. Кроме того, кремнеземом могут заполняться межклетники, расположенные между субэпидермальными клетками. Для кремнистых телец и кремнезема в клеточных стенках предполагается несколько функций. Возможная функция для кремнезема в клеточных стенках — механическая поддержка листа. В Японии кремнезем в форме шлака широко применяется как кремниевое удобрение для риса. Листья удобренных таким образом растений располагаются под меньшим углом к стеблю, благодаря этому нижние листья получают больше света, и общий уровень фотосинтеза в посеве возрастает. Присутствие кремния также увеличивает устойчивость к различным насекомым-вредителям и патогенным грибам и бактериям (Agarie et al., 1996). Гипотеза о том, что кремнистые тельца в окремневших клетках могут служить «окнами», а окремневшие трихомы — «световодами», облегчающими доступ света к фотосинтезирующим клеткам мезофилла, была проверена и признана необоснованной (Kaufman et al., 1985; Agarie et al., 1996). Пузыревидные клетки сильно вакуолизированы Пузыревидные клетки — буквально «клетки в форме пузырей» — встречаются у всех порядков однодольных, кроме болотниковых (Helobiae) (Metcalfe, 1960). Они либо покрывают всю верхнюю сторону листовой пластинки, либо располагаются в желобках между продольными жилками (рис. 9.35). В последнем случае они образуют тяжи, обычно шириной в несколько клеток, между жилками. На поперечном срезе, проведенном через такой тяж, группа пузыревидных клеток часто принимает форму веера, поскольку центральные клетки обычно крупнее и имеют клиновидную форму. Пузыревидные клетки могут располагаться на обеих сторонах листа. Они встречаются не только в эпидермисе, и иногда рядом с ними в нижележащем мезофилле располагаются сходные по форме бесцветные клетки. Пузыревидные клетки содержат в основном воду и бесцветны, поскольку почти не включают хлорофилл. Редко в подобных клетках встречаются таннины и кристаллы, хотя, как указывалось выше, в них может накапливаться кремнезем. Радиальные стенки этих клеток тонкие, а внешние стенки могут быть такой же толщины, как соседние эпидермальные клетки, или толще. Стенки состоят из целлюлозы и пектиновых веществ. Внешние стенки кутинизированы и покрыты кутикулой. Вопрос о функции пузыревидных клеток не имеет однозначного ответа. Считается, что их внезапный быстрый рост на определенной стадии развития листа приводит к разворачиванию листовой пластинки; из-за этого к ним иногда применяют термин «разворачивающие клетки». Согласно другой идее, благодаря изменениям тургора эти клетки участвуют в гигроскопическом сворачивании и разворачивании зрелых листьев; в этом случае их называют моторными клетками. Некоторые исследователи полагают, что единственная функция этих клеток — запасание воды. Исследования разворачивания и гигроскопических движений листьев некоторых злаков показали, что пузыревидные клетки не вовлечены явным и специфическим образом в эти процессы (Burström, 1942; Shields, 1951). Существуют указания на то, что внешние стенки пузыревидных клеток часто довольно толстые, и в этих клетках иногда накапливается кремнезем, однако высказывается сомнение в том, что клет- Эпидерма 267 Рис. 9.35 Поперечные срезы листовых пластинок злаков; видно расположение пузыревидных клеток на верхней стороне листа. А — сахарный тростник (Saccharum), злак с С4-типом фотосинтеза. Б — овес (Avena), злак с С3-типом фотосинтеза. Необходимо отметить, что пространственная связь между мезофиллом и проводящими пучками у сахарного тростника теснее, чем у овса. (Esau, 1977; рисунки предоставлены J. E. Sass.) ки с такими чертами строения могут иметь выраженную моторную функцию (Metcalfe, 1960). Некоторые эпидермальные волоски содержат цистолиты Несомненно, наиболее изученные цистолиты — это эллипсоидные цистолиты фикуса (Ficus), которые, как указывалось ранее, образуются в литоцистах многослойного эпидермиса листа (см. рис. 9.3). Цистолит, образованный таким образом, рассматривается как «истинный цистолит» (Solereder, 1908). Цистолиты также образуются в однослойном эпидермисе листьев, часто — в волосках. Цистолитовые волоски (см. рис. 9.25, В, Д, Е), или волосковидные литоцисты, встречаются у растений нескольких семейств двудольных, в том числе у тутовых (Moraceae) (Wu and Kuo-Huang, 1997), бурачниковых (Boraginaceae) (Rao and Kumar, 1995; Rapisarda et al., 1997), лоазовых (Loasaceae), вязовых (Ulmaceae) и коноплевых (Cannabaceae) (Dayanandan and Kaufman, 1976; Mahlberg and Kim, 2004). Большое количе- ство данных о расположении и составе цистолитов в волосковидных литоцистах содержится в работах, посвященных судебному определению марихуаны (Cannabis sativa) (Nakamura, 1969; Mitosinka et al., 1972; Nakamura and Thornton, 1973), поскольку наличие цистолитовых волосков — важный признак для ее идентификации. Большинство цистолитов состоят в основном из карбоната кальция, но встречаются и цистолиты, содержащие наряду с карбонатом кальция кремнезем (Setoguchi et al., 1989; Piperno, 1988). Некоторые цистолиты состоят в основном из кремнезема (отдельные виды семейств бурачниковых и вязовых) (Nakamura, 1969; Piperno, 1988; Setoguchi et al., 1993). Поскольку такие цистолиты содержат мало карбоната кальция или не содержат его совсем, не все исследователи признают их цистолитами и называют «окремневшими идиобластами» (Setoguchi et al., 1993). Формирование литоцистов и цистолитов наиболее изучено в листьях и междоузлиях пилеи Кадье (Pilea cadierei) семейства крапивных (Urti- 268 Анатомия растений Эзау Рис. 9.36 Формирование литоциста у пилеи Кадье (Pilea cadierei). А — стебелек цистолита образуется в виде выроста утолщенной внешней периклинальной стенки. Б — стебелек цистолита растет вниз, толкая вперед плазматическую мембрану. Литоцист значительно увеличивается, литоцист и тело цистолита становятся веретеновидными. В — литоцист близок к зрелости. Цитоплазма зрелого литоциста образует тонкий слой вдоль периферии клетки вокруг цистолита и его стебелька. Обозначения: ПМ — плазматическая мембрана; Т — тонопласт; В — вакуоль. (А, Б — адаптировано из Galatis et al., 1989; В — по фотографии в работе Watt et al., 1987, с разрешения Oxford University Press.) caceae) (рис. 9.36) (Watt et al., 1987; Galatis et al., 1989). У этого растения литоцисты возникают в результате асимметричного деления протодермальной клетки. Меньшая из дочерних клеток может напрямую дифференцироваться в литоцист или поделиться еще раз перед образованием литоциста. В обоих случаях формирующийся литоцист становится поляризованным: ядро и большинство органелл перемещаются к внутренней периклинальной стенке, а внешняя периклинальная стенка начинает утолщаться. Когда внешняя периклинальная стенка будущего литоциста становится примерно вдвое толще, чем стенка исходной протодермальной клетки, образуется стебелек цистолита в виде выроста стенки. Стебелек растет вниз, толкая плазматическую мембрану перед собой. В ходе формирования стебелька литоцист быстро вакуолизируется, и вакуолярная система занимает весь объем клетки, кроме области, где формируются цистолит и его стебелек. Координируя свой рост с окружающими делящимися клетками, литоцист значительно удлиняется и «заползает» под эпидермис. Будучи изначально небольшой и прямоугольной, клетка существенно увеличивается и принимает веретеновидную форму. Формирование тела цистолита и литоциста скоординировано: длина и диаметр у обоих возрастают параллельно. Число и организация микротрубочек постепенно изменяются по мере дифференцировки литоциста, что указывает на важную роль микротрубочек в его формировании (Galatis et al., 1989). Тело зрелого веретеновидного цистолита может быть до 200 мкм в длину и 30 мкм в диаметре, в центральной части оно крепится к внешней периклинальной стенке при помощи стебелька. Зрелый цистолит обильно пропитан карбонатом кальция. Тела некоторых цистолитов также содержат кремний и покрыты оболочкой из кремнистого вещества (Watt et al., 1987). Эпидерма Физиологическая роль цистолитов пока неясна. Предполагается, что образование цистолитов может способствовать усилению фотосинтеза путем увеличения количества углекислоты, доступной растению. Возможно также, что цистолиты могут быть продуктом механизма детоксикации подобно образованию кальциевых гранул в клетках моллюсков (Setoguchi et al., 1989). ЛИТЕРАТУРА К ГЛАВЕ 9 ABAGON, M. A. 1938. A comparative anatomical study of the needles of Pinus insularis Endlicher and Pinus merkusii Junghun and De Vriese. Nat. Appl. Sci. Bull. 6, 29–58. AGARIE, S., W. AGATA, H. UCHIDA, F. KUBOTA, and P. B. KAUFMAN. 1996. Function of silica bodies in the epidermal system of rice (Oryza sativa L.): Testing the window hypothesis. J. Exp. Bot. 47, 655–660. ALLEN, G. J., K. KUCHITSU, S. P. CHU, Y. MURATA, and J. I. SCHROEDER. 1999. Arabidopsis abi1-1 and abi2-1 phosphatase mutations reduce abscisic acid-induced cytoplasmic calcium rises in guard cells. Plant Cell 11, 1785–1798. ANTON, L. H., F. W. EWERS, R. HAMMERSCHMIDT, and K. L. KLOMPARENS. 1994. Mechanisms of deposition of epicuticular wax in leaves of broccoli, Brassica oleracea L. var. capitata L. New Phytol. 126, 505–510. ARTSCHWAGER, E. 1940. Morphology of the vegetative organs of sugarcane. J. Agric. Res. 60, 503–549. ASSMANN, S. M., and K.-I. SHIMAZAKI. 1999. The multisensory guard cell. Stomatal responses to blue light and abscisic acid. Plant Physiol. 119, 809–815. ASSMANN, S. M., and X.-Q. WANG. 2001. From milliseconds to millions of years: Guard cells and environmental responses. Curr. Opin. Plant Biol. 4, 421–428. AYLOR, D. E., J.-Y. PARLANGE, and A. D. KRIKORIAN. 1973. Stomatal mechanics. Am. J. Bot. 60, 163–171. BAKER, E. A. 1982. Chemistry and morphology of plant epicuticular waxes. In: The Plant Cuticle, pp. 135–165, D. F. Cutler, K. L. Alvin, and C. E. Price, eds. Academic Press, London. BALL, T. B., J. S. GARDNER, and N. ANDERSON. 1999. Identifying inflorescence phytoliths from selected species of wheat (Triticum monococcum, T. dicoccon, T. dicoccoides, and T. aestivum) and barley (Hordeum vulgare and H. spontaneum) (Gramineae). Am. J. Bot. 86, 1615–1623. BALUŠKA, F., J. SALAJ, J. MATHUR, M. BRAUN, F. JASPER, J. ŠAMAJ, N.-H. CHUA, P. W. BARLOW, and D. VOLKMANN. 2000. Root hair formation: F-actin-dependent tip growth is initiated by local assembly of profilin-supported 269 F-actin meshworks accumulated within expansinenriched bulges. Dev. Biol. 227, 618–632. BARANOV, P. A. 1957. Coleorhiza in Myrtaceae. Phytomorphology 7, 237–243. BARANOVA, M. A. 1987. Historical development of the present classification of morphological types of stomates. Bot. Rev. 53, 53–79. BARANOVA, M. 1992. Principles of comparative stomatographic studies of flowering plants. Bot. Rev. 58, 49–99. BARTHLOTT, W., and C. NEINHUIS. 1997. Purity of the sacred lotus, or escape from contamination in biological surfaces. Planta 202, 1–8. BARTHLOTT, W., C. NEINHUIS, D. CUTLER, F. DITSCH, I. MEUSEL, I. THEISEN, and H. WILHELMI. 1998. Classification and terminology of plant epicuticular waxes. Bot. J. Linn. Soc. 126, 237–260. BASRA, A. S., and C. P. MALIK. 1984. Development of the cotton fiber. Int. Rev. Cytol. 89, 65–113. BEAN, G. J., M. D. MARKS, M. HÜLSKAMP, M. CLAYTON, and J. L. CROXDALE. 2002. Tissue patterning of Arabidopsis cotyledons. New Phytol. 153, 461–467. BECKER, M., G. KERSTIENS, and J. SCHÖNHERR. 1986. Water permeability of plant cuticles: Permeance, diffusion and partition coefficients. Trees 1, 54–60. BERGER, D., and T. ALTMANN. 2000. A subtilisinlike serine protease involved in the regulation of stomatal density and distribution in Arabidopsis thaliana. Genes Dev. 14, 1119–1131. BEYSCHLAG, W., and J. ECKSTEIN. 2001. Towards a causal analysis of stomatal patchiness: The role of stomatal size variability and hydrological heterogeneity. Acta Oecol. 22, 161–173. BEYSCHLAG, W., H. PFANZ, and R. J. RYEL. 1992. Stomatal patchiness in Mediterranean evergreen sclerophylls. Phenomenology and consequences for the interpretation of the midday depression in photosynthesis and transpiration. Planta 187, 546–553. BIBIKOVA, T. N., A. ZHIGILEI, and S. GILROY. 1997. Root hair growth in Arabidopsis thaliana is directed by calcium and an endogenous polarity. Planta 203, 495–505. BILGER, W., T. JOHNSEN, and U. SCHREIBER. 2001. UV-excited chlorophyll fluorescence as a tool for the assessment of UV-protection by the epidermis of plants. J. Exp. Bot. 52, 2007–2014. BIRD, S. M., and J. E. GRAY. 2003. Signals from the cuticle affect epidermal cell differentiation. New Phytol. 157, 9–23. BLATT, M. R. 2000a. Ca2+ signalling and control of guard-cell volume in stomatal movements. Curr. Opin. Plant Biol. 3, 196–204. BLATT, M. R. 2000b. Cellular signaling and volume control in stomatal movements in plants. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 16, 221–241. BOETSCH, J., J. CHIN, and J. CROXDALE. 1995. Arrest of stomatal initials in Tradescantia is 270 Анатомия растений Эзау linked to the proximity of neighboring stomata and results in the arrested initials acquiring properties of epidermal cells. Dev. Biol. 168, 28–38. BONE, R. A., D. W. LEE, and J. M. NORMAN. 1985. Epidermal cells functioning as lenses in leaves of tropical rain-forest shade plants. Appl. Opt. 24, 1408–1412. BONGERS, J. M. 1973. Epidermal leaf characters of the Winteraceae. Blumea 21, 381–411. BONNETT, H. T., JR., and E. H. NEWCOMB. 1966. Coated vesicles and other cytoplasmic components of growing root hairs of radish. Protoplasma 62, 59–75. BOUYER, D., V. KIRIK, and M. HÜLSKAMP. 2001. Cell polarity in Arabidopsis trichomes. Semin. Cell Dev. Biol. 12, 353–356. BRAUN, M., F. BALUŠKA, M. VON WITSCH, and D. MENZEL. 1999. Redistribution of actin, profilin and phosphatidylinositol-4,5-bisphosphate in growing and maturing root hairs. Planta 209, 435–443. BREMOND, L., A. ALEXANDRE, E. VÉLA, and J. GUIOT. 2004. Advantages and disadvantages of phytolith analysis for the reconstruction of Mediterranean vegetation: An assessment based on modern phytolith, pollen and botanical data (Luberon, France). Rev. Palaeobot. Palynol. 129, 213–228. BRODRIBB, T., and R. S. HILL. 1997. Imbricacy and stomatal wax plugs reduce maximum leaf conductance in Southern Hemisphere conifers. Aust. J. Bot. 45, 657–668. BROWNLEE, C. 2001. The long and short of stomatal density signals. Trends Plant Sci. 6, 441–442. BRUCK, D. K., R. J. ALVAREZ, and D. B. WALKER. 1989. Leaf grafting and its prevention by the intact and abraded epidermis. Can. J. Bot. 67, 303–312. BUCHHOLZ, A., and J. SCHÖNHERR. 2000. Thermodynamic analysis of diffusion of nonelectrolytes across plant cuticles in the presence and absence of the plasticiser tributyl phosphate. Planta 212, 103–111. BUCHHOLZ, A., P. BAUR, and J. SCHÖNHERR. 1998. Differences among plant species in cuticular permeabilities and solute mobilities are not caused by differential size selectivities. Planta 206, 322– 328. BUCKLEY, T. N., G. D. FARQUHAR, and K. A. MOTT. 1999. Carbonwater balance and patchy stomatal conductance. Oecologia 118, 132–143. BÜNNING, E. 1951. Über die Differenziernugsvorgänge in der Cruciferenwurzel. Planta 39, 126–153. BURSTRÖM, H. 1942. Über die Entfaltung und Einrollen eines mesophilen Grassblattes. Bot. Not. 1942, 351–362. CALVIN, C. L. 1970. Anatomy of the aerial epidermis of the mistletoe, Phoradendron flavescens. Bot. Gaz. 131, 62–74. CÁRDENAS, L., L. VIDALI, J. DOMÍNGUEZ, H. PÉREZ, F. SÁNCHEZ, P. K. HEPLER, and C. QUINTO. 1998. Rearrangement of actin microfilaments in plant root hairs responding to Rhizobium etli nodulation signals. Plant Physiol. 116, 871–877. CARLQUIST, S. 1975. Ecological Strategies of Xylem Evolution. University of California Press, Berkeley. CHARLTON, W. A. 1990. Differentiation in leaf epidermis of Chlorophytum comosum Baker. Ann. Bot. 66, 567–578. CHIN, J., Y. WAN, J. SMITH, and J. CROXDALE. 1995. Linear aggregations of stomata and epidermal cells in Tradescantia leaves: Evidence for their group patterning as a function of the cell cycle. Dev. Biol. 168, 39–46. CHO, H.-T., and D. J. COSGROVE. 2002. Regulation of root hair initiation and expansin gene expression in Arabidopsis. Plant Cell 14, 3237–3253. CHRISTODOULAKIS, N. S., J. MENTI, and B. GALATIS. 2002. Structure and development of stomata on the primary root of Ceratonia siliqua L. Ann. Bot. 89, 23–29. CLARKE, K. J., M. E. MCCULLY, and N. K. MIKI. 1979. A developmental study of the epidermis of young roots of Zea mays L. Protoplasma 98, 283– 309. CLOWES, F. A. L. 1994. Origin of the epidermis in root meristems. New Phytol. 127, 335–347. CLOWES, F. A. L. 2000. Pattern in root meristem development in angiosperms. New Phytol. 146, 83–94. COMSTOCK, J. P. 2002. Hydraulic and chemical signalling in the control of stomatal conductance and transpiration. J. Exp. Bot. 53, 195–200. CORMACK, R. G. H. 1935. Investigations on the development of root hairs. New Phytol. 34, 30–54. CROXDALE, J. 1998. Stomatal patterning in monocotyledons: Tradescantia as a model system. J. Exp. Bot. 49, 279–292. CROXDALE, J. L. 2000. Stomatal patterning in angiosperms. Am. J. Bot. 87, 1069–1080. CUTTER, E. G., and L. J. FELDMAN. 1970a. Trichoblasts in Hydrocharis. I. Origin, differentiation, dimensions and growth. Am. J. Bot. 57, 190–201. CUTTER, E. G., and L. J. FELDMAN. 1970b. Trichoblasts in Hydrocharis. II. Nucleic acids, proteins and a consideration of cell growth in relation to endopolyploidy. Am. J. Bot. 57, 202– 211. CZARNOTA, M. A., R. N. PAUL, L. A. WESTON, and S. O. DUKE. 2003. Anatomy of sorgoleone-secreting root hairs of Sorghum species. Int. J. Plant Sci. 164, 861–866. DAY, T. A., G. MARTIN, and T. C. VOGELMANN. 1993. Penetration of UV-B radiation in foliage: Evidence that the epidermis behaves as a non-uniform filter. Plant Cell Environ. 16, 735–741. DAYANANDAN, P., and P. B. KAUFMAN. 1976. Trichomes of Cannabis sativa L. (Cannabaceae). Am. J. Bot. 63, 578–591. Эпидерма DE BARY, A. 1884. Comparative Anatomy of the Vegetative Organs of the Phanerogams and Ferns. Clarendon Press, Oxford. DIETRICH, P., D. SANDERS, and R. HEDRICH. 2001. The role of ion channels in light-dependent stomatal opening. J. Exp. Bot. 52, 1959–1967. DIETZ, K.-J., B. HOLLENBACH, and E. HELLWEGE. 1994. The epidermis of barley leaves is a dynamic intermediary storage compartment of carbohydrates, amino acids and nitrate. Physiol. Plant. 92, 31–36. DITTMER, H. J. 1949. Root hair variations in plant species. Am. J. Bot. 36, 152–155. DIXON, D. C., R. W. SEAGULL, and B. A. TRIPLETT. 1994. Changes in the accumulation of α- and β-tubulin isotypes during cotton fiber development. Plant Physiol. 105, 1347–1353. DIXON, D. C., W. R. MEREDITH JR., and B. A. TRIPLETT. 2000. An assessment of α-tubulin isotype modification in developing cotton fiber. Int. J. Plant Sci. 161, 63–67. DOLAN, L. 1996. Pattern in the root epidermis: An interplay of diffusible signals and cellular geometry. Ann. Bot. 77, 547–553. DOLAN, L., and S. COSTA. 2001. Evolution and genetics of root hair stripes in the root epidermis. J. Exp. Bot. 52, 413–417. DOLAN, L., and K. OKADA. 1999. Signalling in cell type specification. Semin. Cell Dev. Biol. 10, 149– 156. DOLAN, L., C. M. DUCKETT, C. GRIERSON, P. LINSTEAD, K. SCHNEIDER, E. LAWSON, C. DEAN, S. POETHIG, and K. ROBERTS. 1994. Clonal relationships and cell patterning in the root epidermis of Arabidopsis. Development 120, 2465–2474. DUCKETT, C. M., K. J. OPARKA, D. A. M. PRIOR, L. DOLAN, and K. ROBERTS. 1994. Dye-coupling in the root epidermis of Arabidopsis is progressively reduced during development. Development 120, 3247–3255. ECKSTEIN, J. 1997. Heterogene Kohlenstoffassimilation in Blättern höherer Pflanzen als Folge der Variabilität stomatärer Öffnungsweiten. Charakterisierung und Kausalanalyse des Phnomens “stomatal patchiness.” Ph.D. Thesis, Julius-Maximilians-Universität Würzburg. EDWARDS, D., D. S. EDWARDS, and R. RAYNER. 1982. The cuticle of early vascular plants and its evolutionary significance. In: The Plant Cuticle, pp. 341–361, D. F. Cutler, K. L. Alvin, and C. E. Price, eds. Academic Press, London. EGLINTON, G., and R. J. HAMILTON. 1967. Leaf epicuticular waxes. Science 156, 1322–1335. EHLERINGER, J. 1984. Ecology and ecophysiology of leaf pubescence in North American desert plants. In: Biology and Chemistry of Plant Trichomes, pp. 113–132, E. Rodriguez, P. L. Healey, and I. Mehta, eds. Plenum Press, New York. EISNER, T., M. EISNER, and E. R. HOEBEKE. 1998. When defense backfires: Detrimental effect of a 271 plant’s protective trichomes on an insect beneficial to the plant. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95, 4410– 4414. ELLIS, R. P. 1979. A procedure for standardizing comparative leaf anatomy in the Poaceae. II. The epidermis as seen in surface view. Bothalia 12, 641–671. ERWEE, M. G., P. B. GOODWIN, and A. J. E. VAN BEL. 1985. Cellcell communication in the leaves of Commelina cyanea and other plants. Plant Cell Environ. 8, 173–178. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, New York. EUN, S.-O., and Y. LEE. 2000. Stomatal opening by fusicoccin is accompanied by depolymerization of actin filaments in guard cells. Planta 210, 1014– 1017. FAHN, A. 1986. Structural and functional properties of trichomes of xeromorphic plants. Ann. Bot. 57, 631–637. FAHN, A., and D. F. CUTLER. 1992. Xerophytes. Encyclopedia of Plant Anatomy, Band 13, Teil 3, Gebrüder Borntraeger, Berlin. FEILD, T. S., M. A. ZWIENIECKI, M. J. DONOGHUE, and N. M. HOLBROOK. 1998. Stomatal plugs of Drimys winteri (Winteraceae) protect leaves from mist but not drought. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95, 14256–14259. FRANKE, W. 1971. Über die Natur der Ektodesmen und einen Vorschlag zur Terminologie. Ber. Dtsch. Bot. Ges. 84, 533–537. FRANKS, P. J., I. R. COWAN, and G. D. FARQUHAR. 1998. A study of stomatal mechanics using the cell pressure probe. Plant Cell Environ. 21, 94–100. FREY-WYSSLING, A., and K. MÜHLETHALER. 1959. Über das submikroskopische Geschehen bei der Kutinisierung pflanzlicher Zellwände. Vierteljahrsschr. Naturforsch. Ges. Zürich 104, 294–299. FRYNS-CLAESSENS, E., and W. VAN COTTHEM. 1973. A new classification of the ontogenetic types of stomata. Bot. Rev. 39, 71–138. GALATIS, B. 1980. Microtubules and guard-cell morphogenesis in Zea mays L. J. Cell Sci. 45, 211– 244. GALATIS, B. 1982. The organization of microtubules in guard mother cells of Zea mays. Can. J. Bot. 60, 1148–1166. GALATIS, B., P. APOSTOLAKOS, and E. PANTERIS. 1989. Microtubules and lithocyst morphogenesis in Pilea cadierei. Can. J. Bot. 67, 2788–2804. GALLAGHER, K., and L. G. SMITH. 2000. Roles for polarity and nuclear determinants in specifying daughter cell fates after an asymmetric cell division in the maize leaf. Curr. Biol. 10, 1229–1232. GALWAY, M. E., J. D. MASUCCI, A. M. LLOYD, V. WALBOT, R. W. DAVIS, and J. W. SCHIEFELBEIN. 1994. The TTG gene is required to specify epidermal cell fate and cell patterning in the Arabidopsis root. Dev. Biol. 166, 740–754. 272 Анатомия растений Эзау GALWAY, M. E., J. W. HECKMAN JR., and J. W. SCHIEFELBEIN. 1997. Growth and ultrastructure of Arabidopsis root hairs: The rhd3 mutation alters vacuole enlargement and tip growth. Planta 201, 209–218. GEISLER, M., M. YANG, and F. D. SACK. 1998. Divergent regulation of stomatal initiation and patterning in organ and suborgan regions of Arabidopsis mutants too many mouths and four lips. Planta 205, 522–530. GEITMANN, A., and A. M. C. EMONS. 2000. The cytoskeleton in plant and fungal tip growth. J. Microsc. 198, 218–245. GILROY, S., and D. L. JONES. 2000. Through form to function: root hair development and nutrient uptake. Trends Plant Sci. 5, 56–60. GLOVER, B. J. 2000. Differentiation in plant epidermal cells. J. Exp. Bot. 51, 497–505. GOURET, E., R. ROHR, and A. CHAMEL. 1993. Ultrastructure and chemical composition of some isolated plant cuticles in relation to their permeability to the herbicide, diuron. New Phytol. 124, 423–431. GRABOV, A., and M. R. BLATT. 1998. Co-ordination of signaling elements in guard cell ion channel control. J. Exp. Bot. 49, 351–360. GUNNING, B. E. S. 1977. Transfer cells and their roles in transport of solutes in plants. Sci. Prog. Oxf. 64, 539–568. GUTTENBERG, H. VON. 1940. Der primäre Bau der Angiospermenwurzel. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 8, Lief 39. Gebrüder Borntraeger, Berlin. HACCIUS, B., and W. TROLL. 1961. Über die sogenannten Wurzelhaare an den Keimpflanzen von Drosera- und Cuscuta-Arten. Beitr. Biol. Pflanz. 36, 139–157. HALL, R. D. 1998. Biotechnological applications for stomatal guard cells. J. Exp. Bot. 49, 369–375. HALL, R. D., T. RIKSEN-BRUINSMA, G. WEYENS, M. LEFÈBVRE, J. M. DUNWELL, and F. A. KRENS. 1996. Stomatal guard cells are totipotent. Plant Physiol. 112, 889–892. HALLAM, N. D. 1982. Fine structure of the leaf cuticle and the origin of leaf waxes. In: The Plant Cuticle, pp. 197–214, D. F. Cutler, K. L. Alvin, and C. E. Price, eds. Academic Press, London. HAMILTON, D. W. A., A. HILLS, B. KÖHLER, and M. R. BLATT. 2000. Ca2+ channels at the plasma membrane of stomatal guard cells are activated by hyperpolarization and abscisic acid. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97, 4967–4972. HARTUNG, W., S. WILKINSON, and W. J. DAVIES. 1998. Factors that regulate abscisic acid concentrations at the primary site of action at the guard cell. J. Exp. Bot. 49, 361–367. HATTORI, K. 1992. The process during shoot regeneration in the receptacle culture of chrysanthemum (Chrysanthemum morifolium Ramat.). Ikushu-gaku Zasshi (Jpn. J. Breed.) 42, 227–234. HEIDE-JØRGENSEN, H. S. 1991. Cuticle development and ultrastructure: Evidence for a procuticle of high osmium affinity. Planta 183, 511–519. HEJNOWICZ, Z., A. RUSIN, and T. RUSIN. 2000. Tensile tissue stress affects the orientation of cortical microtubules in the epidermis of sunflower hypocotyl. J. Plant Growth Regul. 19, 31–44. HEMPEL, F. D., D. R. WELCH, and L. J. FELDMAN. 2000. Floral induction and determination: where in flowering controlled? Trends Plant Sci. 5, 17–21. HEPLER, P. K., L. VIDALI, and A. Y. CHEUNG. 2001. Polarized cell growth in higher plants. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 17, 159–187. HETHERINGTON, A. M., and F. I. WOODWARD. 2003. The role of stomata in sensing and driving environmental change. Nature 424, 901–908. HOLLOWAY, P. J. 1982. Structure and histochemistry of plant cuticular membranes: An overview. In: The Plant Cuticle, pp. 1–32, D. F. Cutler, K. J. Alvin, and G. E. Price, eds. Academic Press, London. HÜLSKAMP, M. 2000. Cell morphogenesis: how plants spit hairs. Curr. Biol. 10, R308–R310. HÜLSKAMP, M., and V. KIRIK. 2000. Trichome differentiation and morphogenesis in Arabidopsis. Adv. Bot. Res. 31, 237–260. HÜLSKAMP, M., and A. SCHNITTGER. 1998. Spatial regulation of trichome formation in Arabidopsis thaliana. Semin. Cell Dev. Biol. 9, 213–220. HÜLSKAMP, M., S. MISÉRA, and G. JÜRGENS. 1994. Genetic dissection of trichome cell development in Arabidopsis. Cell 76, 555–566. ICKERT-BOND, S. M. 2000. Cuticle micromorphology of Pinus krempfii Lecomte (Pinaceae) and additional species from Southeast Asia. Int. J. Plant Sci. 161, 301–317. IYER, V., and A. D. BARNABAS. 1993. Effects of varying salinity on leaves of Zostera capensis Setchell. I. Ultrastructural changes. Aquat. Bot. 46, 141–153. JEFFREE, C. E. 1986. The cuticle, epicuticular waxes and trichomes of plants, with reference to their structure, functions, and evolution. In: Insects and the Plant Surface, pp. 23–46, B. E. Juniper and R. Southwood, eds. Edward Arnold, London. JEFFREE, C. E. 1996. Structure and ontogeny of plant cuticles. In: Plant Cuticles: An Integrated Functional Approach, pp. 33–82, G. Kerstiens, ed. BIOS Scientific Publishers, Oxford. JEFFREE, C. E., R. P. C. JOHNSON, and P. G. JARVIS. 1971. Epicuticular wax in the stomatal antechamber of Sitka spruce and its effects on the diffusion of water vapour and carbon dioxide. Planta 98, 1–10. JENKS, M. A., P. J. RICH, and E. N. ASHWORTH. 1994. Involvement of cork cells in the secretion of epicuticular wax filaments on Sorghum bicolor (L.) Moench. Int. J. Plant Sci. 155, 506–518. JOHNSON, R. W., and R. T. RIDING. 1981. Structure and ontogeny of the stomatal complex in Pinus strobus L. and Pinus banksiana Lamb. Am. J. Bot. 68, 260–268. Эпидерма JORDAAN, A., and H. KRUGER. 1998. Notes on the v ultrastructure of six xerophytes from southern Africa. S. Afr. J. Bot. 64, 82–85. JUNIPER, B. E. 1959. The surfaces of plants. Endeavour 18, 20–25. JUNIPER, B. E., and C. E. JEFFREE. 1983. Plant Surfaces. Edward Arnold, London. KARABOURNIOTIS, G., and C. EASSEAS. 1996. The dense indumentum with its polyphenol content may replace the protective role of the epidermis in some young xeromorphic leaves. Can. J. Bot. 74, 347–351. KAUFMAN, P. B., L. B. PETERING, C. S. YOCUM, and D. BAIC. 1970a. Ultrastructural studies on stomata development in internodes of Avena sativa. Am. J. Bot. 57, 33–49. KAUFMAN, P. B., L. B. PETERING, and J. G. SMITH. 1970b. Ultrastructural development of cork-silica cell pairs in Avena intermodal epidermis. Bot. Gaz. 131, 173–185. KAUFMAN, P. B., L. B. PETERING, and S. L. SONI. 1970c. Ultrastructural studies on cellular differentiation in intermodal epidermis of Avena sativa. Phytomorphology 20, 281–309. KAUFMAN, P. B., P. DAYANANDAN, Y. TAKEOKA, W. C. BIGELOW, J. D. JONES, and R. ILER. 1981. Silica in shoots of higher plants. In: Silicon and Siliceous Structures in Biological Systems, pp. 409–449, T. L. Simpson and B. E. Volcani, eds. Springer-Verlag, New York. KAUFMAN, P. B., P. DAYANANDAN, C. I. FRANKLIN, and Y. TAKEOKA. 1985. Structure and function of silica bodies in the epidermal system of grass shoots. Ann. Bot. 55, 487–507. KAUFMANN, K. 1927. Anatomie und Physiologie der Spaltöffnungsapparate mit Verholzten Schliesszellmembranen. Planta 3, 27–59. KAUL, R. B. 1977. The role of the multiple epidermis in foliar succulence of Peperomia (Piperaceae). Bot. Gaz. 138, 213–218. KETELAAR, T., and A. M. C. EMONS. 2001. The cytoskeleton in plant cell growth: Lessons from root hairs. New Phytol. 152, 409–418. KETELAAR, T., C. FAIVRE-MOSKALENKO, J. J. ESSELING, N. C. A. DE RUIJTER, C. S. GRIERSON, M. DOGTEROM, and A. M. C. EMONS. 2002. Positioning of nuclei in Arabidopsis root hairs: an actinregulated process of tip growth. Plant Cell 14, 2941–2955. KIM, H. J., and B. A. TRIPLETT. 2001. Cotton fiber growth in planta and in vitro. Models for plant cell elongation and cell wall biogenesis. Plant Physiol. 127, 1361–1366. KIM, K., S. S. WHANG, and R. S. HILL. 1999. Cuticle micromorphology of leaves of Pinus (Pinaceae) in east and south-east Asia. Bot. J. Linn. Soc. 129, 55–74. KINOSHITA, T., and K.-I. SHIMAZAKI. 1999. Blue light activates the plasma membrane H -ATPase by phosphorylation of the C-terminus in stomatal guard cells. EMBO J. 18, 5548–5558. 273 KORN, R. W. 1972. Arrangement of stomata on the leaves of Pelargonium zonale and Sedum stahlii. Ann. Bot. 36, 325–333. KREGER, D. R. 1958. Wax. In: Der Stoffwechsel sekundärer Pflanzenstoffe. In: Handbuch der Pflanzenphysiologie, Band 10, pp. 249–269. Springer, Berlin. KUIJT, J., and W.-X. DONG. 1990. Surface features of the leaves of Balanophoraceae—A family without stomata? Plant Syst. Evol. 170, 29–35. KUNST, L., and A. L. SAMUELS. 2003. Biosynthesis and secretion of plant cuticular wax. Prog. Lipid Res. 42, 51–80. KUTSCHERA, U. 1992. The role of the epidermis in the control of elongation growth in stems and coleoptiles. Bot. Acta 105, 246–252. LAKE, J. A., W. P. QUICK, D. J. BEERLING, and F. I. WOODWARD. 2001. Signals from mature to new leaves. Nature 411, 154. LANNING, F. C., and L. N. ELEUTERIUS. 1989. Silica deposition in some C3 and C4 species of grasses, sedges and composites in the USA. Ann. Bot. 63, 395–410. LARKIN, J. C., D. G. OPPENHEIMER, A. M. LLOYD, E. T. PAPAROZZI, and M. D. MARKS. 1994. Roles of the GLABROUS1 and TRANSPARENT TESTA GLABRA genes in Arabidopsis trichome development. Plant Cell 6, 1065–1076. LARKIN, J. C., N. YOUNG, M. PRIGGE, and M. D. MARKS. 1996. The control of trichome spacing and number in Arabidopsis. Development 122, 997–1005. LAWTON, J. R. 1980. Observations on the structure of epidermal cells, particularly the cork and silica cells, from the flowering stem internode of Lolium temulentum L. (Gramineae). Bot. J. Linn. Soc. 80, 161–177. LEAVITT, R. G. 1904. Trichomes of the root in vascular cryptogams and angiosperms. Proc. Boston Soc. Nat. Hist. 31, 273–313. LECKIE, C. P., M. R MCAINSH, L. MONTGOMERY, A. J. PRIESTLEY, I. STAXEN, A. A. R. WEBB, and A. M. HETHERINGTON. 1998. Second messengers in guard cells. J. Exp. Bot. 49, 339–349. LEE, M. M., and J. SCHIEFELBEIN. 1999. WEREWOLF, a MYBrelated protein in Arabidopsis, is a position-dependent regulator of epidermal cell patterning. Cell 99, 473–483. LEFEBVRE, D. D. 1985. Stomata on the primary root of Pisum sativum L. Ann. Bot. 55, 337–341. LESSIRE, R., T. ABDUL-KARIM, and C. CASSAGNE. 1982. Origin of the wax very long chain fatty acids in leek, Allium porrum L., leaves: A plausible model. In: The Plant Cuticle, pp. 167–179, D. F. Cutler, K. L. Alvin, and C. E. Price, eds. Academic Press, London. LEVIN, D. A. 1973. The role of trichomes in plant defense. Q. Rev. Biol. 48, 3–15. LEVY, Y. Y., and C. DEAN. 1998. Control of flowering time. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 49–54. 274 Анатомия растений Эзау LI, J., and S. M. ASSMANN. 2000. Protein phosphorylation and ion transport: A case study in guard cells. Adv. Bot. Res. 32, 459–479. LINSBAUER, K. 1930. Die Epidermis. Handbuch der Pflanzenanatomie, Band 4, Lief 27. Borntraeger, Berlin. LLOYD, C. W. 1983. Helical microtubular arrays in onion root hairs. Nature 305, 311–313. LLOYD, C. W., K. J. PEARCE, D. J. RAWLINS, R. W. RIDGE, and P. J. SHAW. 1987. Endoplasmic microtubules connect the advancing nucleus to the tip of legume root hairs, but F-actin is involved in basipetal migration. Cell Motil. Cytoskel. 8, 27–36. LYSHEDE, O. B. 1982. Structure of the outer epidermal wall in xerophytes. In: The Plant Cuticle, pp. 87–98, D. F. Cutler, K. L. Alvin, and C. E. Price, eds. Academic Press, London. MACROBBIE, E. A. C. 1998. Signal transduction and ion channels in guard cells. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B 353, 1475–1488. MACROBBIE, E. A. C. 2000. ABA activates multiple Ca2+ fluxes in stomatal guard cells, triggering vacuolar K+ (Rb+) release. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97, 12361–12368. MAHLBERG, P. G., and E.-S. KIM. 2004. Accumulation of cannabinoids in glandular trichomes of Cannabis (Cannabaceae). J. Indust. Hemp. 9, 15–36. MALIK, K. A., S. T. ALI-KHAN, and P. K. SAXENA. 1993. Highfrequency organogenesis from direct seed culture in Lathyrus. Ann. Bot. 72, 629–637. MALTBY, D., N. C. CARPITA, D. MONTEZINOS, C. KULOW, and D. P. DELMER. 1979. -1,3-glucan in developing cotton fibers. Plant Physiol. 63, 1158–1164. MANSFIELD, T. A. 1983. Movements of stomata. Sci. Prog. Oxf. 68, 519–542. MARCUS, A. I., R. C. MOORE, and R. J. CYR. 2001. The role of microtubules in guard cell function. Plant Physiol. 125, 387–395. MARTIN, G., S. A. JOSSERAND, J. F. BORNMAN, and T. C. VOGELMANN. 1989. Epidermal focussing and the light microenvironment within leaves of Medicago sativa. Physiol. Plant. 76, 485–492. MARTIN, J. T., and B. E. JUNIPER. 1970. The Cuticles of Plants. St. Martin’s, New York. MASUCCI, J. D., W. G. RERIE, D. R. FOREMAN, M. ZHANG, M. E. GALWAY, M. D. MARKS, and J. W. SCHIEFELBEIN. 1996. The homeobox gene GLABRA 2 is required for positiondependent cell differentiation in the root epidermis of Arabidopsis thaliana. Development 122, 1253–1260. MATHUR, J., and N.-H. CHUA. 2000. Microtubule stabilization leads to growth reorientation in Arabidopsis trichomes. Plant Cell 12, 465–477. MATHUR, J., and M. HÜLSKAMP. 2002. Microtubules and microfilaments in cell morphogenesis in higher plants. Curr. Biol. 12, R669–R676. MATHUR, J., P. SPIELHOFER, B. KOST, and N.-H. CHUA. 1999. The actin cytoskeleton is required to elaborate and maintain spatial patterning during trichome cell morphogenesis in Arabidopsis thaliana. Development 126, 5559–5568. MATZKE, E. B. 1947. The three-dimensional shape of epidermal cells of Aloe aristata. Am. J. Bot. 34, 182–195. MAYER, W., I. MOSER, and E. BÜNNING. 1973. Die Epidermis als Ort der Lichtperzeption für circadiane Laubblattbewegungen und photoperiodische Induktionen. Z. Pflanzenphysiol. 70, 66–73. MCWHORTER, C. G., C. OUZTS, and R. N. PAUL. 1993. Micromorphology of Johnsongrass (Sorghum halepense) leaves. Weed Sci. 41, 583–589. MEEKES, H. T. H. M. 1985. Ultrastructure, differentiation and cell wall texture of trichoblasts and root hairs of Ceratopteris thalictroides (L.) Brongn. (Parkeriaceae). Aquat. Bot. 21, 347–362. MENG, F.-R., C. P. A. BOURQUE, R. F. BELCZEWSKI, N. J. WHITNEY, and P. A. ARP. 1995. Foliage responses of spruce trees to long-term lowgrade sulphur dioxide deposition. Environ. Pollut. 90, 143–152. METCALFE, C. R. 1960. Anatomy of the Monocotyledons, vol. I. Gramineae. Clarendon Press, Oxford. METCALFE, C. R., and L. CHALK. 1950. Anatomy of the Dicotyledons, vol. II. Clarendon Press, Oxford. MEUSEL, I., C. NEINHUIS, C. MARKSTÄDTER, and W. BARTHLOTT. 2000. Chemical composition and recrystallization of epicuticular waxes: Coiled rodlets and tubules. Plant Biology 2, 462–470. MILLAR, A. A., S. CLEMENS, S. ZACHGO, E. M. GIBLIN, D. C. TAYLOR, and L. KUNST. 1999. CUT1, an Arabidopsis gene required for cuticular wax biosynthesis and pollen fertility, encodes a very-long-chain fatty acid condensing enzyme. Plant Cell 11, 825–838. MILLER, D. D., N. C. A. DE RUIJTER, T. BISSELING, and A. M. C. EMONS. 1999. The role of actin in root hair morphogenesis: Studies with lipochitooligosaccharide as a growth stimulator and cytochalasin as an actin perturbing drug. Plant J. 17, 141–154. MILLER, R. H. 1985. The prevalence of pores and canals in leaf cuticular membranes. Ann. Bot. 55, 459–471. MILLER, R. H. 1986. The prevalence of pores and canals in leaf cuticular membranes. II. Supplemental studies. Ann. Bot. 57, 419–434. MITOSINKA, G. T., J. I. THORNTON, and T. L. HAYES. 1972. The examination of cystolithic hairs of Cannabis and other plants by means of the scanning electron microscope. J. Forensic Sci. Soc. 12, 521–529. MOTT, K. A., and T. N. BUCKLEY. 2000. Patchy stomatal conductance: Emergent collective behaviour of stomata. Trends Plant Sci. 5, 258–262. MOTT, K. A., Z. G. CARDON, and J. A. BERRY. 1993. Asymmetric patchy stomatal closure for the two surfaces of Xanthium strumarium L. leaves at low humidity. Plant Cell Environ. 16, 25–34. Эпидерма MOZAFAR, A., and J. R. GOODIN. 1970. Vesiculated hairs: a mechanism for salt tolerance in Atriplex halimus L. Plant Physiol. 45, 62–65. MULHOLLAND, S. C., and G. RAPP JR. 1992. A morphological classification of grass silica-bodies. In: Phytolith Systematics: Emerging Issues, pp. 65–89, G. Rapp Jr. and S. C. Mulholland, eds. Plenum Press, New York. MYLONA, P., P. LINSTEAD, R. MARTIENSSEN, and L. DOLAN. 2002. SCHIZORIZA controls an asymmetric cell division and restricts epidermal identity in the Arabidopsis root. Development 129, 4327–4334. NADEAU, J. A., and F. D. SACK. 2002. Control of stomatal distribution on the Arabidopsis leaf surface. Science 296, 1697–1700. NAKAMURA, G. R. 1969. Forensic aspects of cystolith hairs of Cannabis and other plants. J. Assoc. Off. Anal. Chem. 52, 5–16. NAKAMURA, G. R., and J. I. THORNTON. 1973. The forensic identification of marijuana: Some questions and answers. J. Police Sci. Adm. 1, 102–112. NEINHUIS, C., K. KOCH, and W. BARTHLOTT. 2001. Movement and regeneration of epicuticular waxes through plant cuticles. Planta 213, 427– 434. NG, C. K.-Y., M. R. MCAINSH, J. E. GRAY, L. HUNT, C. P. LECKIE, L. MILLS, and A. M. HETHERINGTON. 2001. Calcium-based signalling systems in guard cells. New Phytol. 151, 109–120. NIKLAS, K. J., and D. J. PAOLILLO JR. 1997. The role of the epidermis as a stiffening agent in Tulipa (Liliaceae) stems. Am. J. Bot. 84, 735–744. OHASHI, Y., A. OKA, I. RUBERTI, G. MORELLI, and T. AOYAMA. 2002. Entopically additive expression of GLABRA2 alters the frequency and spacing of trichome initiation. Plant J. 29, 359–369. OPPENHEIMER, D. G. 1998. Genetics of plant cell shape. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 520–524. OSBORN, J. M., and T. N. TAYLOR. 1990. Morphological and ultrastructural studies of plant cuticular membranes. I. Sun and shade leaves of Quercus velutina (Fagaceae). Bot. Gaz. 151, 465–476. OWEN, T. P., JR., and W. W. THOMSON. 1991. Structure and function of a specialized cell wall in the trichomes of the carnivorous bromeliad Brocchinia reducta. Can. J. Bot. 69, 1700–1706. PALEVITZ, B. A. 1981. The structure and development of stomatal cells. In: Stomatal physiology. pp. 1–23, P. G. Jarvis and T. A. Mansfield, eds. Cambridge University Press, Cambridge. PALEVITZ, B. A. 1982. The stomatal complex as a model of cytoskeletal participation in cell differentiation. In: The Cytoskeleton in Plant Growth and Development, pp. 345–376, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, London. PALEVITZ, B. A., and P. K. HEPLER. 1976. Cellulose microfibril rientation and cell shaping in developing guard cells of Allium: The role of microtubules and ion accumulation. Planta 132, 71–93. 275 PALEVITZ, B. A., and P. K. HEPLER. 1985. Changes in dye coupling of stomatal cells of Allium and Commelina demonstrated by microinjection of Lucifer yellow. Planta 164, 473–479. PALIWAL, G. S. 1966. Structure and ontogeny of stomata in some Acanthaceae. Phytomorphology 16, 527–539. PANT, D. D. 1965. On the ontogeny of stomata and other homologous structures. Plant Sci. Ser. 1, 1–24. PANTERIS, E., P. APOSTOLAKOS, and B. GALATIS. 1994. Sinuous ordinary epidermal cells: Behind several patterns of waviness, a common morphogenetic mechanism. New Phytol. 127, 771–780. PAYNE, C. T., F. ZHANG, and A. M. LLOYD. 2000. GL3 encodes a bHLH protein that regulates trichome development in Arabidopsis through interaction with GL1 and TTG1. Genetics 156, 1349– 1362. PAYNE, W. W. 1978. A glossary of plant hair terminology. Brittonia 30, 239–255. PAYNE, W. W. 1979. Stomatal patterns in embryophytes: their evolution, ontogeny and interpretation. Taxon 28, 117–132. PEAR, J. R., Y. KAWAGOE, W. E. SCHRECKENGOST, D. P. DELMER, and D. M. STALKER. 1996. Higher plants contain homologs of the bacterial celA genes encoding the catalytic subunit of cellulose synthase. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 93, 12637–12642. PEETERS, M.-C., S. VOETS, G. DAYATILAKE, and E. DE LANGHE. 1987. Nucleolar size at early stages of cotton fiber development in relation to final fiber dimension. Physiol. Plant. 71, 436–440. PEMBERTON, L. M. S., S.-L. TSAI, P. H. LOVELL, and P. J. HARRIS. 2001. Epidermal patterning in seedling roots of eudicotyledons. Ann. Bot. 87, 649–654. PESACRETA, T. C., and K. H. HASENSTEIN. 1999. The internal cuticle of Cirsium horridulum (Asteraceae) leaves. Am. J. Bot. 86, 923–928. PETERS, W. S., and D. TOMOS. 1996. The epidermis still in control? Bot. Acta 109, 264–267. PETERSON, R. L., and M. L. FARQUHAR. 1996. Root hairs: Specialized tubular cells extending root surfaces. Bot. Rev. 62, 1–40. PINKERTON, M. E. 1936. Secondary root hairs. Bot. Gaz. 98, 147–158. PIPERNO, D. R. 1988. Phytolith Analysis: An Archeological and Geological Perspective. Academic Press, San Diego. POPHAM, R. A., and R. D. HENRY. 1955. Multicellular root hairs on adventitious roots of Kalanachoe fedtschenkoi. Ohio J. Sci. 55, 301–307. POSSINGHAM, J. V. 1972. Surface wax structure in fresh and dried Sultana grapes. Ann. Bot. 36, 993– 996. POTIKHA, T. S., C. C. COLLINS, D. I. JOHNSON, D. P. DELMER, and A. LEVIN. 1999. The involvement of hydrogen peroxide in the differentiation 276 Анатомия растений Эзау of secondary walls in cotton fibers. Plant Physiol 119, 849–858. PRAT, H. 1948. Histo-physiological gradients and plant organogenesis. Part I. General concept of a system of gradients in living organisms. Bot. Rev. 14, 603–643. PRAT, H. 1951. Histo-physiological gradients and plant organogenesis. Part II. Histological gradients. Bot. Rev. 17, 693–746. PRYCHID, C. J., P. J. RUDALL, and M. GREGORY. 2004. Systematics and biology of silica bodies in monocotyledons. Bot. Rev. 69, 377–440. RAMESH, K., and M. A. PADHYA. 1990. In vitro propagation of neem, Azadirachta indica (A. Jus), from leaf discs. Indian J. Exp. Biol. 28, 932–935. RAMSEY, J. C., and J. D. BERLIN. 1976a. Ultrastructural aspects of early stages in cotton fiber elongation. Am. J. Bot. 63, 868–876. RAMSEY, J. C., and J. D. BERLIN. 1976b. Ultrastructure of early stages of cotton fiber differentiation. Bot. Gaz. 137, 11–19. RAO, B. H., and K. V. KUMAR. 1995. Lithocysts as taxonomic markers of the species of Cordia L. (Boraginaceae). Phytologia 78, 260–263. RAPISARDA, A., L. IAUK, and S. RAGUSA. 1997. Micromorphological study on leaves of some Cordia (Boraginaceae) species used in traditional medicine. Econ. Bot. 51, 385–391. RASCHKE, K. 1975. Stomatal action. Annu. Rev. Plant Physiol 26, 309–340. RASMUSSEN, H. 1981. Terminology and classification of stomata and stomatal development—A critical survey. Bot. J. Linn. Soc. 83, 199–212. REDDY, A. S. N., and I. S. DAY. 2000. The role of the cytoskeleton and a molecular motor in trichome morphogenesis. Trends Plant Sci. 5, 503–505. REDWAY, F. A. 1991. Histology and stereological analysis of shoot formation in leaf callus of Saintpaulia ionantha Wendl. (African violet). Plant Sci. 73, 243–251. RENTSCHLER, E. 1971. Die Wasserbenetzbarkeit von Blattoberflächen und ihre submikroskopische Wachsstruktur. Planta 96, 119–135. RIDGE, R. W. 1995. Recent developments in the cell and molecular biology of root hairs. J. Plant Res. 108, 399–405. RIDGE, R. W., and A. M. C. EMONS, eds. 2000. Root Hairs: Cell and Molecular Biology. Springer, Tokyo. RIEDERER, M. 1989. The cuticles of conifers: structure, composition and transport properties. In: Forest Decline and Air Pollution: A Study of Spruce (Picea abies) on Acid Soils, pp. 157–192, E.-D. Schulze, O. L. Lange, and R. Oren, eds. SpringerVerlag, Berlin. RIEDERER, M., and G. SCHNEIDER. 1990. The effect of the environment on the permeability and composition of Citrus leaf cuticles. II. Composition of soluble cuticular lipids and correlation with transport properties. Planta 180, 154–165. RIEDERER, M., and L. SCHREIBER. 2001. Protecting against water loss: Analysis of the barrier properties of plant cuticles. J. Exp. Bot. 52, 2023–2032. ROBBERECHT, R., and M. M. CALDWELL. 1978. Leaf epidermal transmittance of ultraviolet radiation and its implications for plant sensitivity to ultraviolet-radiation induced injury. Oecologia 32, 277–287. ROTH, I. 1963. Entwicklung der ausdauernden Epidermis sowie der primären Rinde des Stammes von Cercidium torreyanum in Laufe des sekunddären Dickenwachstums. Österr. Bot. Z. 110, 1–19. ROTH, I. 1990. Leaf Structure of a Venezuelan Cloud Forest in Relation to the Microclimate. Encyclopedia of Plant Anatomy, Band 14, Teil 1. Gebrüder Borntraeger, Berlin. ROW, H. C., and J. R. REEDER. 1957. Root-hair development as evidence of relationships among genera of Gramineae. Am. J. Bot. 44, 596–601. RUAN, Y.-L., D. J. LLEWELLYN, and R. T. FURBANK. 2001. The control of single-celled cotton fiber elongation by developmentally reversible gating of plasmodesmata and coordinated expression of sucrose and K+ transporters and expansin. Plant Cell 13, 47–60. RUSSELL, S. H., and R. F. EVERT. 1985. Leaf vasculature in Zea mays L. Planta 164, 448–458. RYSER, U. 1985. Cell wall biosynthesis in differentiating cotton fibres. Eur. J. Cell Biol. 39, 236–256. RYSER, U. 1999. Cotton fiber initiation and histodifferentiation. In: Cotton Fibers: Developmental Biology, Quality Improvement, and Textile Processing, pp. 1–45, A. S. Basra, ed. Food Products Press, New York. RYSER, U., and P. J. HOLLOWAY. 1985. Ultrastructure and chemistry of soluble and polymeric lipids in cell walls from seed coats and fibres of Gossypium species. Planta 163, 151–163. SACK, F. D. 1987. The development and structure of stomata. In: Stomatal Function, pp. 59–89, E. Zeiger, G. D. Farquhar, and I. R. Cowan, eds. Stanford University Press, Stanford. SACK, F. D. 1994. Structure of the stomatal complex of the monocot Flagellaria indica. Am. J. Bot. 81, 339–344. SAHGAL, P., G. V. MARTINEZ, C. ROBERTS, and G. TALLMAN. 1994. Regeneration of plants from cultured guard cell protoplasts of Nicotiana glauca (Graham). Plant Sci. 97, 199–208. SANTIER, S., and A. CHAMEL. 1998. Reassessment of the role of cuticular waxes in the transfer of organic molecules through plant cuticles. Plant Physiol. Biochem 36, 225–231. SARGENT, C. 1978. Differentiation of the crossedfibrillar outer epidermal wall during extension growth in Hordeum vulgare L. Protoplasma 95, 309–320. SATIAT-JEUNEMAITRE, B., B. MARTIN, and C. HAWES. 1992. Plant cell wall architecture Эпидерма is revealed by rapid-freezing and deepetching. Protoplasma 167, 33–42. SATO, S., Y. OGASAWARA, and S. SAKURAGI. 1995. The relationship between growth, nucleus migration and cytoskeleton in root hairs of radish. In: Structure and Function of Roots, pp. 69–74, F. Baluška, M. Cˇ iamporová, O. Gašparíková, and P. W. Barlow, eds. Kluwer Academic, Dordrecht. SAXE, H. 1979. A structural and functional study of the coordinated reactions of individual Commelina communis L. stomata (Commelinaceae). Am. J. Bot. 66, 1044–1052. SCHELLMANN, S., A. SCHNITTGER, V. KIRIK, T. WADA, K. OKADA, A. BEERMANN, J. THUMFAHRT, G. JÜRGENS, and M. HÜLSKAMP. 2002. TRIPTYCHON and CAPRICE mediate lateral inhibition during trichome and root hair patterning in Arabidopsis. EMBO J. 21, 5036–5046. SCHIEFELBEIN, J. 2003. Cell-fate specification in the epidermis: A common patterning mechanism in the root and shoot. Curr. Opin. Plant Biol. 6, 74–78. SCHIEFELBEIN, J. W., and C. SOMERVILLE. 1990. Genetic control of root hair development in Arabidopsis thaliana. Plant Cell 2, 235–243. SCHIEFELBEIN, J. W., J. D. MASUCCI, and H. WANG. 1997. Building a root: The control of patterning and morphogenesis during root development. Plant Cell 9, 1089–1098. SCHMUTZ, A., T. JENNY, N. AMRHEIN, and U. RYSER. 1993. Caffeic acid and glycerol are constituents of the suberin layers in green cotton fibres. Planta 189, 453–460. SCHNABL, H., and K. RASCHKE. 1980. Potassium chloride as stomatal osmoticum in Allium cepa L., a species devoid of starch in guard cells. Plant Physiol 65, 88–93. SCHNABL, H. AND H. ZIEGLER. 1977. The mechanism of stomatal movement in Allium cepa L. Planta 136, 37–43. SCHÖNHERR, J. 2000. Calcium chloride penetrates plant cuticles via aqueous pores. Planta 212, 112– 118. SCHÖNHERR, J., and M. RIEDERER. 1989. Foliar penetration and accumulation of organic chemicals in plant cuticles. Rev. Environ. Contam. Toxicol. 108, 2–70. SCHREIBER, L., and M. RIEDERER. 1996. Ecophysiology of cuticular transpiration: comparative investigation of cuticular water permeability of plant species from different habitats. Oecologia 107, 426–432. SCHREIBER, L., T. KIRSCH, and M. RIEDERER. 1996. Transport properties of cuticular waxes of Fagus sylvatica L. and Picea abies (L.) Karst: Estimation of size selectivity and tortuosity from diffusion coefficients of aliphatic molecules. Planta 198, 104–109. SCHREIBER, L., M. SKRABS, K. HARTMANN, P. DIAMANTOPOULOS, E. SIMANOVA, and 277 J. SANTRUCEK. 2001. Effect of humidity on cuticular water permeability of isolated cuticular membranes and leaf disks. Planta 214, 274–282. SCHROEDER, J. I., J. M. KWAK, and G. J. ALLEN. 2001. Guard cell abscisic acid signalling and engineeering drought hardiness in plants. Nature 410, 327–330. SCHWAB, B., U. FOLKERS, H. ILGENFRITZ, and M. HÜLSKAMP. 2000. Trichome morphogenesis in Arabidopsis. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. 355, 879–883. SCULTHORPE, C. D. 1967. The Biology of Aquatic Vascular Plants. Edward Arnold, London. SEAGULL, R. W. 1986. Changes in microtubule organization and wall microfibril orientation during in vitro cotton fiber development: An immunofluorescent study. Can. J. Bot. 64, 1373– 1381. SEAGULL, R. W. 1992. A quantitative electron microscopic study of changes in microtubule arrays and wall microfibril orientation during in vitro cotton fiber development. J. Cell Sci. 101, 561–577. SERNA, L., and C. FENOLL. 2000. Stomatal development in Arabidopsis: How to make a functional pattern. Trends Plant Sci. 5, 458–460. SERNA, L., J. TORRES-CONTRERAS, and C. FENOLL. 2002. Clonal analysis of stomatal development and patterning in Arabidopsis leaves. Dev. Biol. 241, 24–33. SETOGUCHI, H., M. OKAZAKI, and S. SUGA. 1989. Calcification in higher plants with special reference to cystoliths. In: Origin, Evolution, and Modern Aspects of Biomineralization in Plants and Animals, pp. 409–418, R. E. Crick, ed. Plenum Press, New York. SETOGUCHI, H., H. TOBE, H. OHBA, and M. OKAZAKI. 1993. Silicon-accumulating idioblasts in leaves of Cecropiaceae (Urticales). J. Plant Res. 106, 327–335. SHAW, S. L., J. DUMAIS, and S. R. LONG. 2000. Cell surface expansion in polarly growing root hairs of Medicago truncatula. Plant Physiol. 124, 959– 969. SHIELDS, L. M. 1951. The involution in leaves of certain xeric grasses. Phytomorphology 1, 225– 241. SIEBERER, B., and A. M. C. EMONS. 2000. Cytoarchitecture and pattern of cytoplasmic streaming in root hairs of Medicago truncatula during development and deformation by nodulation factors. Protoplasma 214, 118–127. SOLEREDER, H. 1908. Systematic Anatomy of the Dicotyledons: A Handbook for Laboratories of Pure and Applied Botany. 2 vols. Clarendon Press, Oxford. SONG, P., and R. D. ALLEN. 1997. Identification of a cotton fiberspecific acyl carrier protein cDNA by differential display. Biochim. Biophy. Acta—Gene Struct. Express 1351, 305–312. 278 Анатомия растений Эзау SRIVASTAVA, L. M., and A. P. SINGH. 1972. Stomatal structure in corn leaves. J. Ultrastruct. Res. 39, 345–363. STEWART, J. MCD. 1975. Fiber initiation on the cotton ovule (Gossypium hirsutum L.). Am. J. Bot. 62, 723–730. STEWART, J. MCD. 1986. Integrated events in the flower and fruit. In: Cotton Physiology, pp. 261–300, J. R. Mauney and J. McD. Stewart, eds. Cotton Foundation, Memphis, TN. STOCKEY, R. A., B. J. FREVEL, and P. WOLTZ. 1998. Cuticle micromorphology of Podocarpus, subgenus Podocarpus, section Scytopodium (Podocarpaceae) of Madagascar and South Africa. Int. J. Plant Sci. 159, 923–940. SZYMANSKI, D. B., M. D. MARKS, and S. M. WICK. 1999. Organized F-actin is essential for normal trichome morphogenesis in Arabidopsis. Plant Cell 11, 2331–2347. TAIZ, L., and E. ZEIGER. 2002. Plant Physiology, 3rd ed. Sinauer Associates, Sunderland, MA. TAKEDA, K., and H. SHIBAOKA. 1978. The fine structure of the epidermal cell wall in Azuki bean epicotyl. Bot. Mag. Tokyo 91, 235–245. TALBOTT, L. D., and E. ZEIGER. 1998. The role of sucrose in guard cell osmoregulation. J. Exp. Bot. 49, 329–337. TARKOWSKA, J. A., and M. WACOWSKA. 1988. The significance of the presence of stomata on seedling roots. Ann. Bot. 61, 305–310. TAYLOR, L. P., and P. K. HEPLER. 1997. Pollen germination and tube growth. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 48, 461–491. TAYLOR, M. G., K. SIMKISS, G. N. GREAVES, M. OKAZAKI, and S. MANN. 1993. An X-ray absorption spectroscopy study of the structure and transformation of amorphous calcium carbonate from plant cystoliths. Proc. R. Soc. Lond. B. 252, 75–80. TERASHIMA, I. 1992. Anatomy of non-uniform leaf photosynthesis. Photosyn. Res. 31, 195–212. THEOBALD, W. L., J. L. KRAHULIK, and R. C. ROLLINS. 1979. Trichome description and classification. In: Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. I, Systematic Anatomy of Leaf and Stem, with a Brief History of the Subject, pp. 40– 53, C. R. Metcalfe and L. Chalk. Clarendon Press, Oxford. THOMSON, W. W., and P. L. HEALEY. 1984. Cellular basis of trichome secretion. In: Biology and Chemistry of Plant Trichomes, pp. 113–130, E. Rodriguez, P. L. Healey, and I. Mehta, eds. Plenum Press, New York. TIETZ, A., and I. URBASCH. 1977. Spaltffnungen an der keimwurzel von Helianthus annuus L. Naturwissenschaften 64, 533. TIWARI, S. C., and T. A. WILKINS. 1995. Cotton (Gossypium hirsutum) seed trichomes expand via diffuse growing mechanism. Can. J. Bot. 73, 746– 757. TOKUMOTO, H., K. WAKABAYASHI, S. KAMISAKA, and T. HOSON. 2002. Changes in the sugar composition and molecular mass distribution of matrix polysaccharides during cotton fiber development. Plant Cell Physiol 43, 411–418. TOMINAGA, M., K. MORITA, S. SONOBE, E. YOKOTA, and T. SHIMMEN. 1997. Microtubules regulate the organization of actin filaments at the cortical region in root hair cells of Hydrocharis. Protoplasma 199, 83–92. TOMLINSON, P. B. 1974. Development of the stomatal complex as a taxonomic character in the monocotyledons. Taxon 23, 109–128. TRAAS, J. A., P. BRAAT, A. M. EMONS, H. MEEKES, and J. DERKSEN. 1985. Microtubules in root hairs. J. Cell Sci. 76, 303–320. UPHOF, J. C. TH., and K. HUMMEL. 1962. Plant Hairs. Encyclopedia of Plant Anatomy, Band 4, Teil 5. Gebrüder Borntraeger, Berlin. VALDES-REYNA, J., and S. L. HATCH. 1991. Lemma micromorphology in the Eragrostideae (Poaceae). Sida (Contrib. Bot.) 14, 531–549. VAUGHN, K. C., and R. B. TURLEY. 1999. The primary walls of cotton fibers contain an ensheathing pectin layer. Protoplasma 209, 226–237. VILLENA, J. F., E. DOMÍNQUEZ, D. STEWART, and A. HEREDIA. 1999. Characterization and biosynthesis of non-degradable polymers in plant cuticles. Planta 208, 181–187. VISSENBERG, K., S. C. FRY, and J.-P. VERBELEN. 2001. Root hair initiation is coupled to a highly localized increase of xyloglucan endotransglycosylase action in Arabidopsis roots. Plant Physiol 127, 1125–1135. VON GROLL, U., D. BERGER, and T. ALTMANN. 2002. The subtilisin-like serine protease SDD1 mediates cell-to-cell signaling during Arabidopsis stomatal development. Plant Cell 14, 1527–1539. WADA, T., T. TACHIBANA, Y. SHIMURA, and K. OKADA. 1997. Epidermal cell differentiation in Arabidopsis determined by a Myb homolog, CPC. Science 277, 1113–1116. WADA, T., T. KURATA, R. TOMINAGA, Y. KOSHINOKIMURA, T. TACHIBANA, K. GOTO, M. D. MARKS, Y. SHIMURA, and K. OKADA. 2002. Role of a positive regulator of roothair development, CAPRICE, in Arabidopsis root epidermal cell differentiation. Development 129, 5409–5419. WAGNER, G. J. 1991. Secreting glandular trichomes: More than just hairs. Plant Physiol. 96, 675–679. WALKER, A. R., P. A. DAVISON, A. C. BOLOGNESIWINFIELD, C. M. JAMES, N. SRINIVASAN, T. L. BLUNDELL, J. J. ESCH, M. D. MARKS, and J. C. GRAY. 1999. The TRANSPARENT TESTA GLABRA1 locus, which regulates trichome differentiation and anthocyanin biosynthesis in Arabidopsis, encodes a WD40 repeat protein. Plant Cell 11, 1337–1350. WATT, W. M., C. K. MORRELL, D. L. SMITH, and M. W. STEER. 1987. Cystolith development and Эпидерма structure in Pilea cadierei (Urticaceae). Ann. Bot. 60, 71–84. WEYERS, J. D. B., and H. MEIDNER. 1990. Methods in Stomatal Research. Longman Scientific & Technical, Harlow, Essex, England. WHANG, S. S., K. KIM, and W. M. HESS. 1998. Variation of silica bodies in leaf epidermal long cells within and among seventeen species of Oryza (Poaceae). Am. J. Bot. 85, 461–466. WILKINSON, H. P. 1979. The plant surface (mainly leaf). Part I: Stomata. In: Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. I, pp. 97–117, C. R. Metcalfe and L. Chalk. Clarendon Press, Oxford. WILLE, A. C., and W. J. LUCAS. 1984. Ultrastructural and histochemical studies on guard cells. Planta 160, 129–142. WILLMER, C., and M. FRICKER. 1996. Stomata, 2nd ed. Chapman and Hall, London. WILLMER, C. M., and R. SEXTON. 1979. Stomata and plasmodesmata. Protoplasma 100, 113–124. WILSON, C. A., and C. L. CALVIN. 2003. Development, taxonomlic significannce and ecological role of the cuticular epithelium in the Santalales. IAWA J. 24, 129–138. WOOD, N. T., A. C. ALLAN, A. HALEY, M. VIRYMOUSSAD, and A. J. TREWAVAS. 2000. The characterization of differential calcium signalling in tobacco guard cells. Plant J. 24, 335–344. WOODWARD, F. I., J. A. LAKE, and W. P. QUICK. 2002. Stomatal development and CO2: Ecological consequences. New Phytol. 153, 477–484. 279 WU, C.-C., and L.-L. KUO-HUANG. 1997. Calcium crystals in the leaves of some species of Moraceae. Bot. Bull. Acad. Sin. 38, 97–104. YANG, M., and F. D. SACK. 1995. The too many mouths and four lips mutations affect stomatal production in Arabidopsis. Plant Cell 7, 2227– 2239. YU, R., R.-F. HUANG, X.-C. WANG, and M. YUAN. 2001. Microtubule dynamics are involved in stomatal movement of Vicia faba L. Protoplasma 216, 113–118. ZEIGER, E. 2000. Sensory transduction of blue light in guard cells. Trends Plant Sci. 5, 183–185. ZELLNIG, G., J. PETERS, M. S. JIMÉNEZ, D. MORALES, D. GRILL, and A. PERKTOLD. 2002. Three-dimensional reconstruction of the stomatal complex in Pinus canariensis needles using serial sections. Plant Biol. 4, 70–76. ZHANG, S. Q., and W. H. OUTLAW JR. 2001. Abscisic acid introduced into the transpiration stream accumulates in the guardcell apoplast and causes stomatal closure. Plant Cell Environ. 24, 1045–1054. ZHAO, L., and F. D. SACK. 1999. Ultrastructure of stomatal development in Arabidopsis (Brassicaceae) leaves. Am. J. Bot. 86, 929–939. ZHU, T., R. L. O’QUINN, W. J. LUCAS, and T. L. ROST. 1998. Directional cell-to-cell communication in the Arabidopsis root apical meristem. II. Dynamics of plasmodesmatal formation. Protoplasma 204, 84– 93. ГЛАВА 10 Ксилема: типы клеток и особенности развития Ксилема — основная водопроводящая ткань сосудистого растения. Она также участвует в транспорте растворенных в воде веществ, выполняет функции опоры и хранения запасных веществ. Ксилема вместе с флоэмой — главной тканью, проводящей питательные вещества, — создают непрерывную проводящую систему, пронизывающую все тело растения. Компоненты этой системы — ксилема и флоэма — называют проводящими тканями. Иногда проводящей тканью называют совокупность ксилемы и флоэмы. Термин «ксилема» был введен Негели (Nägeli, 1858) и происходит от греческого «ксилон» — древесина. Сосудистые растения, также называемые трахеофитами, образуют монофилетическую группу, включающую два отдела споровых сосудистых растений — плауновидные (Lycopodiophyta) и папоротниковидные (Pteridophyta), которые включают папоротники и хвощи, — а также голосеменные и покрытосеменные растения. У всех этих отделов есть ныне живущие представители (Raven et al., 2005). Кроме того, имеется несколько полностью вымерших отделов сосудистых растений (Steward and Rothwell, 1993; Taylor and Taylor, 1993). Термины «сосудистые растения» и «трахеофиты» происходят от характерных проводящих элементов ксилемы — трахеальных элементов. Из-за их прочных и жестких клеточных стенок трахеальные элементы более заметны, чем ситовидные элементы флоэмы, лучше сохраняются в ископаемом состоянии и легче поддаются исследованию. Таким образом, именно ксилема, а не флоэма, служит признаком сосудистого растения. Первые элементы ксилемы дифференцируются в раннем онтогенезе растения — в зародыше или молодом проростке (Gahan, 1988; Busse and Evert, 1999) — и по мере роста растения новая ксилема (вместе с сопровождающей ее флоэмой) возникает и развивается из производных апикальных меристем. Так, первичное тело растения, образованное апикальными меристемами, оказывается пронизано системой проводящих тканей. Проводящие ткани, которые дифференцируются в первичном теле растения, называются первичной ксилемой и первичной флоэмой. Меристематическая ткань, которая формирует эти ткани и служит их непосредственным предшественником, называется прокамбием. Древние сосудистые растения, а также многие современные (мелкие однолетние растения — некоторые двудольные и большинство однодольных) полностью состоят из первичных тканей. Вдобавок к первичному росту, многие растения также способны к дополнительному росту — утолщению стебля и корня после после того, как первичный рост (или рост растяжением) завершен. Такой рост называется вторичным. В определенной степени он представляет собой результат активности сосудистого камбия — латеральной меристемы, которая образует вторичные проводящие ткани — вторичную ксилему и вторичную флоэму (рис. 10.1). Структурно ксилема — сложная ткань, которая содержит как минимум трахеальные элементы и клетки паренхимы, а как правило — и другие типы клеток, главным образом механические клетки. Основные типы клеток вторичной ксилемы перечислены в табл. 10.1. Первичная и вторичная ксилема имеют гистологические различия, но во многих случаях они переходят одна в другую (Esau, 1943; Larson, 1974, 1976). Таким образом, разделение ксилемы на первичную и вторичную необходимо рассматривать широко, соотнося эти два компонента ксилемной ткани с развитием целого растения. Ксилема: типы клеток и особенности развития 281 Рис. 10.1 Диаграмма, иллюстрирующая основные свойства вторичных проводящих тканей — вторичной ксилемы и вторичной флоэмы — и их пространственное соотношение друг с другом и с сосудистым камбием, который их образует. Покровная система тканей перидермы заместила эпидермис. (Esau, 1977.) Таблица 10.1. Основные типы клеток вторичной ксилемы Типы клеток Основные функции Осевая система Трахеальные элементы Трахеиды Членики сосудов Проведение воды и растворенных в ней веществ Волокна Волокнистые трахеиды Волокна либриформа Опора, иногда — запасание Клетки паренхимы Радиальная (лучевая) система Клетки паренхимы Трахеиды некоторых хвойных Запасание питательных веществ, перенос различных веществ ТИПЫ КЛЕТОК КСИЛЕМЫ Трахеальные элементы — трахеиды и членики сосудов — проводящие клетки ксилемы Термин «трахеальный элемент» происходит от слова «трахея» — так называли отдельные элементы первичной ксилемы, напоминающие трахеи насекомых (Esau, 1961). В ксилеме существует два основных типа трахеальных элементов — трахеиды (рис. 10.2, А, Б) и сосудистые элементы, или членики сосудов (рис. 10.2, В−Е). И те, и другие — более или менее удлиненные клетки, мертвые в зрелом состоянии, с лигнифицированными вторичными клеточными стенками. Отличие этих клеток состоит в том, что трахеиды — неперфорированные клетки, соединенные только порами на общих стенках, а членики сосудов имеют перфорации — участки, на которых отсутствует как первичная, так и вторичная клеточная стенка и которыми клетки соединяются друг с другом. 282 Анатомия растений Эзау Рис. 10.2 Трахеальные элементы. А — трахеида ранней древесины сосны Ламберта (Pinus lambertiana). Б — то же, увеличенная часть. ВЕ — членики сосудов. В — тюльпанное дерево (Liriodendron tulipifera), Г — бук (Fagus grandifolia), Д — тополь волосистоплодный (Populus trichocarpa), Е — айлант высочайший (Ailanthus altissima). (Carpenter, 1952; с разрешения SUNY-ESF.) Участок стенки членика сосуда, содержащий перфорацию или перфорации, называется перфорационной пластинкой (IAWA Committee on Nomenclature, 1964; Wheeler et al., 1989). На перфорационной пластинке может находиться одна перфорация (простая перфорационная пластинка) (см. рис. 10.2, Г−Е и 10.3, А) или несколько перфораций (сложная перфорационная пластинка). Перфорации в сложной перфорационной пластинке могут быть удлиненные и расположены парал- Ксилема: типы клеток и особенности развития Рис. 10.3 Перфорационные пластинки. Сканирующие электронные микрофотографии перфорированных поперечных стенок члеников сосудов вторичной ксилемы. А — простая перфорационная пластинка с единственным крупным отверстием членика сосуда пеларгонии (Pelargonium). Б — ступенькообразные отверстия лестничной перфорационной пластинки между члениками сосудов рододендрона (Rhododendron). В — эфедроидная перфорационная пластинка с круглыми отверстиями у эфедры (Ephedra). Г — смежные лестничная и сетчатая перфорационные пластинки у кнемы (Knema furfuracea). (АВ — предоставлены P. Dayanandan; Г — из Ohtani et al., 1992.) 283 284 Анатомия растений Эзау лельно друг другу (лестничная перфорационная пластинка — см. рис. 10.2, В и 10.3, Б, Г), в виде сети (сетчатая перфорационная пластинка — рис. 10.3, Г) или группы круглых отверстий (эфедроидная перфорационная пластинка — рис. 10.3, В; 10.16). В древесных растениях равнинных тропических лесов редко можно встретить сложные перфорационные пластинки. Они чаще встречаются у высокогорных тропических древесных растений и растений умеренных широт, то есть в местообитаниях с низкими зимними температурами. Лестничные перфорационные пластинки встречаются у видов, обитающих в местах с невыраженной сменой времен года, таких как тропические горные вечнозеленые леса, дождевые леса умеренных широт и северные широты, где почва никогда не высыхает (Baas, 1986; Alves and Angyalossy-Alfonso, 2000; Carlquist, 2001). Перфорации обычно располагаются на поперечных клеточных стенках члеников сосудов. Сами членики располагаются друг над другом и соединяются концами (рис. 10.4), образуя длинные непрерывные трубки — сосуды. Перфорации могут находиться и на боковых стенках. У каждого членика в сосуде имеется перфорационная пластинка на каждом конце, за исключением самого верхнего и нижнего члеников. У самого верхнего членика нет перфорационной пластинки на верхнем конце, у самого нижнего — на нижнем. Перемещение воды и растворенных веществ из сосуда в сосуд происходит через пары пор в их общих стенках. По определению, длина Рис. 10.4 На сканирующей электронной микрофотографии показаны три членика одного сосуда вторичной ксилемы дуба красного (Quercus rubra). Видны окаймления (указаны стрелками) клеточных стенок между члениками, расположенными друг над другом. (Предоставлено Irvin B. Sachs.) сосуда — это максимальное расстояние, которое может пройти вода, не переходя из одного сосуда в другой через поры (Tyree, 1993). Один сосуд может состоять всего из двух члеников, как, например, в первичной ксилеме стебля склерии (Scleria) семейства осоковых (Cyperaceae) (Bierhorst and Zamora, 1965), или из сотен и даже тысяч элементов. В последнем случае длину сосудов нельзя определить традиционными микроскопическими методами. Приблизительную длину самых протяженных сосудов в участке стебля можно установить, продувая воздух через кусок стебля, сосуды которого были разрезаны с обеих сторон (Zimmermann, 1982). Самые длинные сосуды данного вида растения немного длиннее самого длинного куска стебля, через который можно продуть воздух. Распределение сосудов по длине можно определить, закачивая в кусок стебля разведенную латексную краску (Zimmermann and Jeje, 1981; Ewers and Fisher, 1989). Частицы краски проходят от одного членика к другому через перфорации, но слишком крупны, чтобы протиснуться через поры. По мере того как вода уходит из сосудов вбок, частицы краски полностью их заполняют. Затем стебель разрезают на куски одинаковой длины и на разных расстояниях от места впрыскивания краски считают количество заполненных краской сосудов, которые хорошо видны в стереомикроскоп. Вместо краски для определения длины сосудов можно использовать измерение скорости потока воздуха при заданных градиентах давления (Zimmermann, 1983). Самые длинные сосуды встречаются в ранней древесине кольцесосудистых видов древесных двудольных растений. У кольцесосудистых видов сосуды (поры) первичной (ранней) древесины годичного кольца очень широкие (см. рис. 10.1; глава 11). Некоторые из этих сосудов большого диаметра простираются на всю длину ствола дерева, хотя большинство из них значительно короче. Максимальная длина таких сосудов — 18 м у ясеня американского (Fraxinus americana) (Greenidge, 1952) и 10,511 м у дуба красного (Quercus rubra) (Zimmermann and Jeje, 1981). В целом длина сосуда коррелирует с его диаметром: широкие сосуды длиннее, узкие — короче (Greenidge, 1952; Zimmermann and Jeje, 1981). Однако анализ распределения длины сосудов показал, что в ксилеме коротких сосудов гораздо больше, чем длинных. Показано, что у деревьев и кустарников размер трахеальных элементов постепенно увеличивается в направлении от листьев к корням (Ewers et al., 1997). У секвойи красной (Sequoia sempervirens) как диаметр, так и длина трахеид возрастали от ветвей к стволу и далее по направлению к корням (Bailey, 1958). У клена красного (Acer rubrum) также длина и диаметр сосудов увеличивались по направлению от тонких ветвей к толстым и далее по стволу к корням (Zimmermann and Potter, 1982). У березы западной (Betula Ксилема: типы клеток и особенности развития occidentalis) самые узкие сосуды располагались в тонких ветвях, сосуды среднего диаметра — в стволах и самые широкие — в корнях (Sperry and Saliendra, 1994). В целом сосуды в корнях шире, чем в побегах. Исключение из этого правила составляют лианы: в их побегах сосуды такого же диаметра или шире, чем в корнях (Ewers et al., 1997). Базипетальное возрастание диаметра сосудов сопровождается снижением плотности сосудов, то есть числа сосудов на единицу площади поперечного сечения. Вторичные клеточные стенки большинства трахеальных элементов содержат поры Простые и окаймленные поры встречаются во вторичных клеточных стенках трахеид и члени- 285 ках сосудов поздней первичной и вторичной ксилемы. Число и расположение этих пор значительно различается даже на разных участках стенки одной и той же клетки, поскольку зависит от того, с каким типом клеток граничат эти участки. Обычно многочисленные пары окаймленных пор располагаются между смежными трахеальными элементами (межсосудистая поровость) (рис. 10.5); между трахеальными элементами и волокнами пор обычно мало или совсем нет; пары окаймленных, полуокаймленных и простых пор находятся между трахеальными элементами и паренхимными клетками. У полуокаймленных пар пор окаймление находится со стороны трахеального элемента (рис. 10.5, Л). Окаймленные поры трахеальных элементов имеют три основных варианта расположения: Рис. 10.5 Поры и типы расположения пор. АВ — лестничная поровость у магнолии (Magnolia), вид с поверхности (А) и сбоку (Б, В). Г, Д — супротивная поровость у тюльпанного дерева (Liriodendron), вид с поверхности (Г) и сбоку (Д). Е, Ж — очередная поровость у клена (Acer), вид с поверхности (Е) и сбоку (Ж). АЖ — окаймленные пары пор в члениках сосудов. ЗК — простые пары пор в паренхимных клетках у ясеня (Fraxinus), вид с поверхности (И) и сбоку (З, К), З — в боковой стенке, К — в торцевой стенке. Л — полуокаймленные пары пор между сосудом и клеткой луча у тюльпанного дерева (Liriodendron), вид сбоку. М, Н — простые пары пор с щелевидной апертурой, вид сбоку (М) и с поверхности (Н). О, П — окаймленные пары пор с щелевидной внутренней апертурой, не совпадающей с границей порового окаймления; О — вид сбоку, П — вид с поверхности (волокнистая трахеида). Р, С — окаймленные пары пор с щелевидной внутренней апертурой, совпадающей с границей порового окаймления; Р — вид сбоку, С — вид с поверхности (трахеида). МС — дуб (Quercus). (Esau, 1977.) 286 Анатомия растений Эзау лестничное, супротивное и очередное. Если поры удлинены в поперечном направлении и собраны в вертикальную серию, напоминающую лестницу, такое расположение называется лестничной поровостью (см. рис. 10.5, АВ). Круглые или овальные окаймленные поры, собранные горизонтально в пары или короткие ряды, образуют супротивную поровость (см. рис. 10.5, Г, Д). Если такие поры расположены плотно, их окаймления при рассмотрении с торца приобретают вид прямоугольников. Если поры собраны в диагональные ряды, такое расположение называется очередной поровостью (см. рис. 10.5, Е, Ж и рис. 10.8), и при скученном расположении таких пор окаймления с торца приобретают полигональную форму (с числом углов и сторон большим, чем четыре). Самый распространенный тип поровости у настоящих двудольных — очередная поровость. Особенно сложная структура у окаймленных пар пор трахеид хвойных (Hacke et al., 2004). В крупных и относительно тонкостенных трахеидах ранней древесины эти пары пор при рассмотрении с поверхности обычно имеют округлую форму (рис. 10.6, А), а окаймления окружают хорошо выраженную полость (рис. 10.6, Б). В центре замыкающей пленки поры есть утолщение — торус, диаметр которого несколько превышает апертуру поры (рис. 10.6, А, Б). Торус окружен тонкой частью замыкающей пленки — краевой, или маргинальной, зоной, состоящей из пучков микрофибрилл целлюлозы, большинство которых расходятся радиально от торуса (рис. 10.6, А; 10.7). Ажурная структура замыкающей пленки образуется из-за того, что в ходе созревания клетки из первичной клеточной стенки и срединной пластинки удаляется нецеллюлозный матрикс. Между парами пор могут возникать утолщения срединной пластинки или первичной клеточной стенки, называемые крассулами (на рис. 10.6, А не видно). Замыкающая пленка в маргинальной зоне гибкая и в некоторых стрессовых условиях перемещается к одной из сторон окаймления, закрывая апертуру торусом (рис. 10.6, В). Когда торус находится в таком положении, движение воды через пару пор происходить не может. Такие пары пор называются закрытыми. Торус встречается в окаймленных порах гнетовидных (Gnetophyta) и хвойных (Coniferophyta), но может быть слабо развит. Торусы или подобные торусу структуры были обнаружены у нескольких видов двудольных (Parameswaran and Liese, 1981; Wheeler, 1983; Dute et al., 1990, 1996; Coleman et al., 2004; Jansen et al., 2004). Маргинальная зона замыкающих пленок этих растений отличается от таковой у хвойных тем, что пучки микрофибрилл целлюлозы не расходятся радиально от торуса, а образуют плотную сеть с множеством очень маленьких пор. В полуокаймленных парах пор, находящихся в стенках между трахеидами и паренхимными клетками хвойных, торус не образуется. Рис. 10.6 Окаймленные поры в трахеидах хвойных. А — вид сверху на поры с утолщением (торусом) на замыкающей пленке. Б, В — пары пор на срезах с торусом (ТО) на замыкающей пленке (ЗП) в среднем положении (Б) и прижатым к окаймлению (П — закрытая пора). А — тсуга (Tsuga), Б — ель (Abies), В — сосна (Pinus). (А — 1070; Б, В — 1425. А — Bannan, 1941.) Ксилема: типы клеток и особенности развития Рис. 10.7 Сканирующая электронная микрофотография окаймленной поры в трахеиде ранней древесины сосны колючей (Pinus pungens). Окаймление отрезано, видна замыкающая пленка. Замыкающая пленка состоит из плотного непроницаемого торуса и пористой маргинальной зоны. Микрофибриллы маргинальной зоны расположены преимущественно радиально. (Предоставлено W. A. Côté Jr.) Рис. 10.8 Зубчатые поры в сосуде гледичии трехколючковой (Gleditsia triacantha). А — вид со стороны срединной пластинки; Б — вид изнутри сосуда. Расположение пор очередное. (Предоставлено P. Dayanandan.) 287 288 Анатомия растений Эзау У некоторых настоящих двудольных полости или апертуры пор полностью или частично покрыты небольшими выпуклостями на вторичной клеточной стенке (Jansen et al., 1998, 2001). Эти выпуклости обычно ветвятся или имеют неправильную форму. Поры с такими микровыростами называются зубчатыми (украшенными) порами (рис. 10.8). Микровыросты встречаются во всех типах клеток вторичной ксилемы. Они возникают не только на порах, но и на внутренней стороне клеточных стенок, на перфорационных пластинках и на спиральных утолщениях (см. ниже) стенок сосудов (Bailey, 1933; Butterfield and Meylan, 1980; Metcalfe and Chalk, 1983; Carlquist, 2001). Также микровыросты обнаруживаются на клеточных стенках трахеид голосеменных и у двух групп однодольных — некоторых видов бамбука (Parameswaran and Liese, 1977) и пальм (Hong and Killmann, 1992). Мелкие неветвящиеся выпуклости — бородавки (англ. warts) — также встречаются на стенках трахеид голосеменных и на стенках сосудов и волокон покрытосеменных (Castro, 1988; Heady et al., 1994; Dute et al., 1996). Некоторые исследователи полагают, что между микровыростами и бородавками разницы нет, и предлагают заменить термины «микровыросты» и «зубчатый слой» на термины «бородавки» и «бородавчатый слой» (Ohtani et al., 1984). По-видимому, большая часть микровыростов состоит в основном из лигнина (Mori et al., 1980; Ohtani et al., 1984; Harada and Côté, 1985). Показано, что у некоторых представителей бобовых (Fabaceae) лигнин в микровыростах отсутствует (Ranjani and Krishnamurthy, 1988; Castro, 1991). Другие компоненты микровыростов — гемицеллюлоза и, в небольших количествах, — пектин, целлюлоза в них не обнаруживается (Meylan and Butterfield, 1974; Mori et al., 1983; Ranjani and Krishnamurthy, 1988). Существует поразительное соответствие между типом перфорации сосуда и наличием зубчатых пор: практически у всех таксонов с зубчатыми порами перфорационные пластинки простые (Jansen et al., 2003). Такое совпадение, наряду с другими соображениями, привело ученых к предположению, что зубчатые поры помогают предотвращать эмболию сосудов. Это предположение подтверждается следующими данными. Показано, что микровыросты ограничивают амплитуду выгибания замыкающей пленки. Таким образом предотвращается образование пор в замыкающей пленке изза механической нагрузки на нее, и уменьшается вероятность проникновения воздуха в сосуд через пленку (Choat et al., 2004). На внутренней стороне стенки члеников сосудов могут формироваться спиральные утолщения — спиралевидные гребни, не закрывающие поры (рис. 10.9). Во вторичной ксилеме спиральные утолщения более характерны для сосудов поздней древесины (Carlquist and Hoekman, Рис. 10.9 Сканирующая электронная микрофотография вторичной клеточной стенки зрелого сосуда древесины липы (Tilia platyphyllos). Видны поры и спиральные утолщения. (Vian et al., 1992.) 1985). По-видимому, эти утолщения чаще встречаются у древесных растений субтропиков и умеренных широт, чем у тропических древесных растений (Van der Graaff and Baas, 1974; Baas, 1986; Alves and Angyalossy-Alfonso, 2000; Carlquist, 2001). Стенки проводящих элементов ксилемы — трахеид и сосудов — выполняют три важные функции (Sperry and Hacke, 2004): 1) обеспечивают ток воды между соседними проводящими элементами; 2) предотвращают переход воздуха из заполненных газом (эмболизированных) проводящих элементов в соседние, функционирующие и проводящие воду; 3) предотвращают слипание стенок проводящих элементов (Cochard et al., 2004) под действием отрицательного давления транспирационного тока. Эти функции выполняют лигнифицированные вторичные клеточные стенки, которые придают ткани прочность, и поры, которые обеспечивают ток воды между проводящими элементами. Сосуды проводят воду эффективнее, чем трахеиды Высокая эффективность сосудов как проводников воды (Wang et al., 1992; Becker et al., 1999), обеспечивается, в частности, тем, что вода может Ксилема: типы клеток и особенности развития относительно беспрепятственно перетекать между члениками через перфорации в их поперечных стенках. Напротив, при переходе от трахеиды к трахеиде вода должна пройти через замыкающие пленки пар пор на их перекрывающихся стенках. Согласно оценкам исследователей, окаймленные поры трахеид тсуги (Tsuga canadensis) ответственны за треть всего сопротивления току воды через ксилему (Lancashire and Ennos, 2002). При этом замыкающая пленка трахеид хвойных, содержащая торус и маргинальную зону, лучше пропускает воду, чем гомогенная замыкающая пленка сосудов (Hacke et al., 2004; Sperry and Hacke, 2004). Причина в том, что в маргинальной зоне имеются более крупные поры, чем в замыкающей пленке сосудов. Чем шире и длиннее сосуды, тем выше их гидравлическая проводимость (и ниже — сопротивление току воды). Из этих двух параметров ширина сосуда гораздо сильнее сказывается на проводимости (Zimmermann, 1982, 1983). Гидравлическая проводимость сосуда приблизительно пропорциональна четвертой степени его радиуса (или диаметра). Таким образом, если относительные диаметры сосудов 1, 2 и 4, то относительный объем воды, проходящий через них в одинаковых условиях, — 1, 16 и 256 соответственно. Следовательно, широкие сосуды гораздо эффективнее проводят воду, чем узкие сосуды. Однако увеличение диаметра сосуда приводит не только к увеличению эффективности водопроведения, но в то же время и к уменьшению его надежности. Показано, что в побегах дендратемы (Dendranthema grandiflorum) по мере продвижения вверх по побегу через каждые 0,34 м гидравлическая проводимость снижается на 50% (Nijsse et al., 2001). Причина этого снижения — в уменьшении поперечного сечения и длины сосудов по мере увеличения длины побега. В связи со снижением длины сосудов в верхних частях побега вода совершает больше переходов между сосудами через пары пор на единицу длины побега. Согласно расчетам, просвет сосудов отвественнен за примерно 70% гидравлического сопротивления; на пары пор приходится как минимум часть из оставшихся 30% (Nijsse et al., 2001). Столбики воды в элементах проводящей системы (сосудах или трахеидах) ксилемы обычно находятся под давлением и поэтому подвержены кавитации — образованию в проводящих элементах пустот, что может привести к разрыву водяного столбика. В результате возникает эмболия — закупорка проводящего элемента воздухом (рис. 10.10). Воздушный пузырек возникает сначала в одном членике сосуда, а потом может распространиться на весь сосуд. Такой сосуд теряет свою функциональность и не способен больше проводить воду. Так как широкие сосуды обычно длиннее узких, растению безопас- 289 Рис. 10.10 Эмболизированный членик сосуда. Пузырек, состоящий из водяного пара, заблокировал воде путь через один из члеников сосуда. Однако вода может идти по обходным путям через окаймленные пары пор между соседними сосудами. У изображенных здесь сосудов лестничные перфорационные пластинки. (Raven et al., 2005.) нее иметь больше узких сосудов, чем широких (Comstock and Sperry, 2000). Из-за относительно крупных размеров проводящих элементов ксилемы корни более подвержены кавитации, вызванной водным стрессом, чем стебли и молодые ветви (Mencuccini and Comstock, 1997; Linton et al., 1998; Kolb and Sperry, 1999; Martínez-Vilalta et al., 2002). Хотя замыкающие пленки представляют серьезную преграду для потока воды между проводящими элементами, они важны для защиты от проникновения воздуха в проводящий элемент. Поверхностное натяжение воздушно-водного мениска, покрывающего микроотверстия замыкающих пленок окаймленных пор между сосед- 290 Анатомия растений Эзау Рис. 10.11 На диаграмме показана окаймленная пара пор между трахеальными элементами, один из которых эмболизирован и, следовательно, нефункционален (А). Б — детальное изображение замыкающей пленки. Когда трахеальный элемент эмболизирован, распространение воздуха в соседние, функциональные элементы предотвращается поверхностным натяжением мениска, покрывающего поры замыкающей пленки. (Взято из Raven et al., 2005.) ними сосудами, предотвращает просачивание пузырьков воздуха через поры и таким образом сдерживает их внутри одного сосуда (рис. 10.11) (Sperry and Tyree, 1988). У хвойных прохождение воздуха между трахеидами предотвращается с помощью торуса, который притягивается к окаймлению и перекрывает апертуру поры. Отверстия маргинальной зоны слишком крупные, чтобы удержать пузырек воздуха. Кавитация чаще всего возникает как результат двух явлений — замораживания и засухи (Hacke and Sperry, 2001). Зимой и во время интенсивного роста растений эмболия в растениях умеренных широт возникает в связи с замерзанием и оттаиванием (Cochard et al., 1997). Ксилемный сок содержит растворенный воздух. Когда сок замерзает, растворенные в нем газы образуют пузырьки во льду. Существует множество свидетельств в пользу того, что при замерзании сосуды большого диаметра более подвержены эмболии, чем сосуды меньшего диаметра, а наименее подвержены эмболии трахеиды хвойных (Sperry and Sullivan, 1992; Sperry et al., 1994; Tyree et al., 1994). Этим может объясняться тенденция к уменьшению размеров проводящих элементов по мере увеличения географической широты произрастания растений (Sperry and Sullivan, 1992; Baas, 1986). Редкость одревесневших лиан в высоких широтах может быть связана с тем, что у них очень крупные сосуды (Ewers, 1985; Ewers et al., 1990), а господство хвойных в местообитаниях с холодными климатом — малым диаметром их трахеид (см. Maherali and DeLucia, 2000, and Stout and Sala, 2003 и цитируемую в этих работах литературу, где обсуждается уязвимость ксилемы у хвойных). Водный стресс, вызванный засухой, увеличивает натяжение ксилемного сока — жидкого содержимого ксилемы. Когда это натяжение превышает поверхностное натяжение менисков, покрывающих поры замыкающих пленок, воздух может просочиться в соседний, функционирующий проводящий элемент (Sperry and Tyree, 1988). Этот процесс известен как рассеивание воздуха (Zimmermann, 1983; Sperry and Tyree, 1988). Самые крупные поры наиболее уязвимы для проникновения воздуха. Растение может быть подвержено такому виду эмболии, даже если всего один из его сосудов или трахеид заполняется воздухом в результате механического повреждения (ветром или растительноядными животными). У хвойных подобная ситуация возникает, по-видимому, тогда, когда разница давлений между трахеидами становится достаточно большой, чтобы вырвать торус из своего положения (Sperry and Tyree, 1990). Широко обсуждаются механизмы, связанные с восстановлением гидравлической проводимости ксилемы после эмболии (Salleo et al., 1996; Holbrook and Zwieniecki, 1999; Tyree et al., 1999; Tibbetts and Ewers, 2000; Zwieniecki et al., 2001a; Hacke and Sperry, 2003). Для деревьев бука (Fagus sylvatica), подвергшихся зимней эмболии, предложено два механизма восстановления гидравлической проводимости (Cochard et al., 2001b). Один из них работает ранней весной, до раскрытия почек, и связан с возникновением положительного давления в ксилеме в основании ствола, которое разрушает пузырьки воздуха. Второй механизм действует после распускания почек и связан с возобновлением работы камбия. В результате деятельности камбия эмболизированные сосуды заменяются на новые, способные проводить воду. Отмечается, что эти два механизма дополняют друг друга: первый работает в основном в корне и стволе, а второй — в молодых кончиках побегов (Cochard et al., 2001b). По данным других исследователей, зимняя эмболия в ветвях березы (Betula) и ольхи (Alnus) преодолевалась под действием положительного корневого давления весной, а в ветвях дуба Гэмбела (Quercus gambelii) гидравлическая проводимость восстанавливалась в основном за счет образования Ксилема: типы клеток и особенности развития новых сосудов (Sperry et al., 1994). Как и бук, береза и ольха — рассеяннососудистые растения; дуб — кольцесосудистое растение. Хотя роль положительного давления в ксилеме в восстановлении проводимости эмболизованных ксилемных элементов давно известна (Milburn, 1979), некоторые данные указывают, что эмболизованные сосуды могут заполняться жидкостью в отсутствие корневого давления и когда давление в ксилеме стабильно отрицательное (Salleo et al., 1996; Tyree et al., 1999; Hacke and Sperry, 2003). Показано, что эмболизация сосудов происходит ежедневно в побегах (Canny, 1997a, b) и корнях (McCully et al., 1998; Buchard et al., 1999; McCully, 1999) транспирирующих травянистых растений. Обычно считается, что заполнение эмболизированных сосудов водой происходит после прекращения транспирации. Однако у указанных выше травянистых растений заполнение эмболизированных сосудов происходит, когда растения все еще транспирируют, и ксилемный сок находится под давлением. Критики выводов, сделанных в этих работах, утверждают, что наблюдаемая эмболия — артефакт процедуры заморозки при криомикроскопии, используемой в этих исследованиях (Cochard et al., 2001a; Richter, 2001; см., напротив, Canny et al., 2001). Форма поверхности стенок сосудов и характер перфорационных пластинок могут влиять на чувствительность к эмболии. Предполагается, к примеру, что спиральные утолщения могут снижать частоту возникновения эмболии путем увеличения площади поверхности сосудов, усиливая, таким образом, сцепление воды со стенками (Carlquist, 1983). Спиральные утолщения способны также увеличивать проводимость узких сосудов, что может объяснять их распространение в узких сосудах поздней древесины (Roth, 1996). Лестничные перфорационные пластинки рассматриваются как структура, ограничивающая распространение пузырьков воздуха в соседние членики и предотвращающая эмболию сосудов целиком (Zimmermann, 1983; Sperry, 1985; Schulte et al., 1989; Ellerby and Ennos, 1998). Хотя сопротивление водному току у простых перфорационных пластинок ниже, чем у лестничных пластинок (кроме самых простых), лестничные перфорационные пластинки, даже с узкими перфорациями, представляют лишь малое препятствие для тока воды (Schulte et al., 1989). Вне зависимости от типа перфорационной пластинки, большая часть сопротивления току воды в сосуде, по-видимому, связана со стенками сосуда (Ellerby and Ennos, 1998). Волокна — специализированные опорные элементы ксилемы Волокна — длинные клетки со вторичными, часто лигнифицированными, клеточными стен- 291 ками. Стенки могут быть разной толщины, но обычно толще, чем стенки трахеид в той же ткани. Выделяют два основных типа волокон ксилемы — волокнистые трахеиды и волокна либриформа (см. главу 8). В случае когда в одной ткани встречаются оба типа волокон, волокна либриформа обычно длиннее и имеют более толстые клеточные стенки, чем волокнистые трахеиды. У волокнистых трахеид (см. рис. 10.5, О, П) есть окаймленные поры, полость которых меньше, чем полости пор трахеид и сосудов (см. рис. 10.5, Р, С) той же ткани. Канал этих пор имеет круглую внешнюю апертуру и удлиненную или щелевидную внутреннюю апертуру (см. главу 4). В поре волокна либриформа есть щелевидная апертура со стороны полости клетки и канал, имеющий вид уплощенной воронки, но нет полости поры (см. рис. 10.5, М, Н). Другими словами, это простая пора; окаймления у нее нет. Отнесение пор волокон либриформа к простым требует более точной классификации, чем принятая в настоящее время. Типы пор, присутствующих в волокнистых клетках ксилемы, можно выстроить в ряд от пор с выраженным окаймлением до пор с редуцированным окаймлением или вовсе без окаймления. Промежуточные типы волокон с заметным окаймлением пор для удобства относят к волокнистым трахеидам (Panshin and de Zeeuw, 1980). Волокна обоих типов могут быть септированы (см. главу 8). Септированные волокна (см. рис. 8.6, А и 10.15) широко распространены у настоящих двудольных и довольно обычны для тропических твердых древесин. Обычно у них сохраняется протопласт в зрелой древесине (глава 11), который выполняет запасающую функцию (Frison, 1948; Fahn and Leshem, 1963). Таким образом, живые волокна близки к паренхимным клеткам ксилемы по структуре и функциям. Различить эти два типа клеток бывает особенно сложно, когда в паренхимных клетках встречаются вторичные стенки и септы. Сохранение протопластов в волокнах — эволюционно прогрессивный признак (Bailey, 1953; Bailey and Srivastava, 1962). В ксилеме, имеющей живые волокна, осевой паренхимы обычно мало или нет вовсе (Money et al., 1950). Еще одна модификация волокнистых трахеид и волокон либриформа — так называемые желатинозные волокна (см. главу 8). Желатинозные волокна (см. рис. 8.7 и 10.15) — обычный компонент реактивной древесины (глава 11) настоящих двудольных. Живые паренхимные клетки встречаются как в первичной, так и во вторичной ксилеме Во вторичной ксилеме встречаются два вида паренхимных клеток — осевая (аксиальная) паренхима и лучевая паренхима (рис. 10.16). Клет- 292 Анатомия растений Эзау ки осевой паренхимы происходят от удлиненных веретеновидных инициалей сосудистого камбия, и следовательно, их длинные оси расположены вертикально в корне или побеге. Если дифференцировка камбиальной клетки происходит без поперечных (или наклонных) делений, образуется веретеновидная паренхимная клетка. Если при дифференцировке такие деления происходят, формируется тяж паренхимы. Тяжи паренхимы встречаются чаще, чем веретеновидные клетки. В ходе дифференцировки этих элементов интрузивный рост не наблюдается. Клетки лучевой паренхимы происходят от относительно коротких лучевых инициалей сосудистого камбия, и их длинная ось может быть ориентирована как вертикально, так и горизонтально, по отношению к оси побега или корня (глава 11). Клетки лучевой и осевой паренхимы вторичной ксилемы обычно обладают лигнифицированными клеточными стенками. Пары пор между паренхимными клетками могут быть окаймленными, полуокаймленными или простыми (см. рис. 10.5, ЗК) (Carlquist, 2001). У некоторых паренхимных клеток стенки утолщаются и склерифицируются. Такие клетки назы- ваются склерифицированными клетками, или склереидами. Содержимое паренхимных клеток ксилемы может быть разным. Известно, что они служат хранилищем запасных питательных веществ в форме крахмала или жиров. У многих листопадных деревьев умеренной зоны крахмал накапливается в конце лета и ранней осенью и расходуется во время зимнего периода покоя, расщепляясь до сахарозы при низких температурах (Zimmermann and Brown, 1971; Kozlowski and Pallardy, 1997a; Höll, 2000). Расщепление крахмала в период покоя может быть в первую очередь защитой от замораживания (Essiamah and Eschrich, 1985). Крахмал ресинтезируется и вновь накапливается в конце периода покоя ранней весной, затем он расходуется на интенсивный рост в начале вегетационного периода. Содержание запасных жиров и белков в паренхимных клетках также зависит от сезона (Fukazawa et al., 1980; Kozlowski and Pallardy, 1997b; Höll, 2000). В паренхимных клетках часто встречаются включения, такие как таннины и кристаллы (Scurfield et al., 1973; Wheeler et al., 1989; Carlquist, 2001). Типы кристаллов и их форма специ- Рис. 10.12 Тилы (ТИ) в сосудах винограда (Vitis) (А−В) и гикори косматого (Carya ovata) (Г) на поперечном (А) и продольных (Б−Г) срезах ксилемы. А —молодые тилы (слева) и сосуд, заполненный тилами (справа). Б — непрерывность между полостями тил и паренхимной клетки (ПК). В — ядра (Я) мигрировали из паренхимных клеток в тилы. Г — сканирующая электронная микрофотография сосуда, заполненного тилами. (А — 290; Б, В — 750; Г — 170. Г — предоставлено Irvin B. Sachs.) Ксилема: типы клеток и особенности развития фичны и могут служить для идентификации древесины. Чаще всего в древесине встречаются призматические (ромбовидные) кристаллы. Паренхимные клетки, содержащие кристаллы, часто имеют лигнифицированные клеточные стенки со вторичными утолщениями и бывают разделены септами на отсеки, в каждом из которых находится один кристалл. Вокруг кристаллов может образовываться слой вещества, сходного со вторичной клеточной стенкой. Обычно этот слой относительно тонок, но в некоторых случаях он может быть толстым и заполнять большую часть пространства между кристаллом и первичной клеточной стенкой. У травянистых растений и молодых ветвей деревьев в паренхимных клетках ксилемы встречаются хлоропласты, особенно часто — в клетках лучевой паренхимы (Wiebe, 1975). У некоторых видов паренхимные клетки образуют тилы — впячивания в полость сосудов Во вторичной ксилеме расположенные рядом с сосудами клетки как осевой, так и лучевой паренхимы могут через полости пор образовывать выросты в полость сосудов, когда сосуды становятся неактивными, и давление в их полости падает (рис. 10.12). Эти выросты называются тилы, а паренхимные клетки, в которых они возникают, — 293 контактные клетки (Braun, 1967, 1983), поскольку они находятся в тесном контакте с сосудами (контактные клетки подробнее обсуждаются в главе 11). В контактных клетках имеется слабофибриллярный слой клеточной стенки, бедный целлюлозой и богатый пектинами, который образуется протопластом после завершения формирования вторичной клеточной стенки (Czaninski, 1977; Gregory, 1978; Mueller and Beckman, 1984). Этот слой называется защитным слоем и обычно располагается на всех поверхностях стенки контактной клетки, но наибольшую толщину имеет на стороне, прилегающей к сосуду, особенно в области замыкающей пленки поры. В ходе тилообразования защитный слой впячивается в полость сосуда, образуя тилу (рис. 10.13). Обычно в тилу мигрируют ядро и часть цитоплазмы паренхимной клетки. Рост тилы, по-видимому, контролируется гормонами (VanderMolen et al., 1987). Тилы служат хранилищем различных веществ и могут образовывать вторичную клеточную стенку. Некоторые из них дифференцируются в склереиды. Тилы редко встречаются в сосудах, у которых апертуры пор менее 10 мкм в диаметре (Chattaway, 1949). Это указывает на то, что образование тил может быть ограничено физически минимальным диаметром контактной поры (van der Schoot, 1989). Кроме вторичной ксилемы тилы встречаются также и в первичной ксилеме (Czaninski, 1973; Catesson et al., 1982; Canny, 1997c; Keunecke et al., 1997). Тилы могут быть столь многочисленны, что заполняют всю полость членика сосуда. В древесине некоторых растений они формируются по мере того, как сосуды теряют свою функциональность (см. рис. 10.12, А, Г). Образование тил часто начинается преждевременно при проникновении патогенов и может служить защитным механизмом, препятствующим распространению патогена через ксилему по всему растению (Beckman and Talboys, 1981; Mueller and Beckman, 1984; VanderMolen et al., 1987; Clérivet et al., 2000). Однако у банана, инфицированного плесневыми грибами из рода фузариум (Fusarium), защитный слой не связан с образованием тил (VanderMolen et al., 1987). ФИЛОГЕНЕТИЧЕСКАЯ СПЕЦИАЛИЗАЦИЯ ТРАХЕАЛЬНЫХ ЭЛЕМЕНТОВ И ВОЛОКОН Рис. 10.13 Диаграмма лучевой клетки, образовавшей тилу, которая через пору проникает в полость сосуда. Тилообразующий слой также называется защитным слоем. (Esau, 1977.) Ксилема занимает уникальное положение среди растительных тканей в том смысле, что исследование ее анатомической структуры играет большую роль в таксономии и филогении. Ряды специализации структурных элементов для ксилемы составлены лучше, чем для любой другой ткани. Среди них тщательнее всего были исследованы ряды, связанные с эволюцией трахеальных элементов. 294 Анатомия растений Эзау Трахеида — более примитивная структура, чем членик сосуда. Это единственный тип трахеальных элементов, который встречается у ископаемых семенных растений (Stewart and Rothwell, 1993; Taylor and Taylor, 1993), у большинства современных споровых сосудистых растений и голосеменных (Bailey and Tupper, 1918; Gifford and Foster, 1989). Специализация трахеальных элементов совпала с разделением функций проведения и опоры, которое произошло в ходе эволюции сосудистых растений (Bailey, 1953). В случае меньшей специализации функции проведения и опоры сочетаются в одних и тех же трахеидах. При возрастании степени специализации проводящие элементы — членики сосудов — эволюционировали как структуры, более приспособленные к проведению, чем к выполнению опорной функции. При этом волокна возникли как опорные элементы. Так, от примитивных трахеид разошлись две линии специализации — в направлении сосудов и в направлении волокон (рис. 10.14). Членики сосудов возникли независимо у псилотовых (Psilotum nudum и Tmesipteris obliqua) (Schneider and Carlquist, 2000c; Carlquist and Schneider, 2001), хвощей (Equisetum) (Bierhorst, 1958), селагинелл (Selaginella) (Schneider and Carlquist, 2000a, b), гнетовых (Gnetophyta) (Carlquist, 1996a), у однодольных и «двудольных» (Austrobaileyales — австробэйлиецветные, магнолииды и настоящие двудольные). У настоящих двудольных членики возникли и специализировались сначала во вторичной ксилеме, затем в поздней первичной ксилеме (метаксилеме), и наконец в ранней первичной ксилеме (протоксилеме). В первичной ксилеме однодольных появление и специализация члеников сосудов также произошли сначала в метаксилеме и затем в протоксилеме. Более того, у однодольных членики сосудов появились сначала в корне и только затем последовательно в побегах, осях соцветий и листьях (Cheadle, 1953; Fahn, 1954). Связь между первым появлением сосудов и типом органа у настоящих двудольных исследована хуже, но некоторые данные указывают на запаздывание эволюции сосудов в листьях, флоральных органах и проростках (Bailey, 1954). У настоящих двудольных виды с члениками сосудов произошли от видов, имеющих трахеиды с лестничными окаймленными порами (Bailey, 1944). Переход от бессосудистости к появлению сосудов предполагал исчезновение замыкающих пленок пор на части стенки, содержащей несколько окаймленных пор. Таким образом часть стенки с порами стала лестничной перфорационной пластинкой (рис. 10.14, Ж, З). Остатки мембран встречаются в перфорациях члеников сосудов многих двудольных и рассматриваются как примитивная черта (Carlquist 1992, 1996b, 2001). Переход от трахеид к сосудам не был резким — мож- но найти все переходы между этими крайними состояниями (Carlquist and Schneider, 2002). Основные направления эволюции члеников сосудов связаны с уменьшением их длины 1. Укорочение. Наиболее явное направление в эволюции члеников сосудов — это их укорочение (см. рис. 10.14, ЗЛ). Более длинные членики встречаются в примитивных группах (с большим количеством примитивных черт в цветке), а более короткие — в более специализированных (с большим количеством специализированных черт в цветке). Эволюционный ряд типов члеников вторичной ксилемы настоящих двудольных начался с длинных трахеид с лестничной поровостью, сходных с трахеидами, встречающимися у примитивных настоящих двудольных. На смену этим трахеидам пришли длинные узкие членики сосудов со скошенными концами. Затем в ряду члеников сосудов последовательно уменьшалась длина. Укорочение члеников сосудов в филогенезе — постоянное свойство, встречающееся у всех сосудистых растений, развивающих сосуды (Bailey, 1944). Другие направления эволюции члеников сосудов определяются через корреляцию с уменьшением их длины. 2. От наклонных к горизонтальным поперечным стенкам. По мере того как членики укорачивались, их поперечные стенки становились все менее наклонными и наконец стали горизонтальными. Так членики сосудов приобрели поперечные стенки со все более низким углом наклона в отличие от заостренных окончаний трахеид. 3. От лестничных перфорационных пластинок к простым. В более примитивном состоянии перфорационные пластинки были лестничными, с большим количеством перемычек, и выглядели как клеточная стенка с лестничными окаймленными порами без замыкающих пленок. В ходе специализации сначала исчезли окаймления пор, а затем перемычки уменьшались в числе, пока окончательно не исчезли. Так, часть стенки с порами стала лестничной перфорационной пластинкой, из которой потом развилась простая перфорационная пластинка с единственным отверстием (см. рис. 10.14, ЖИ). 4. От лестничных окаймленных пор к очередным. Поровость стенок сосудов также менялась в ходе эволюции. Межсосудистая поровость, изначально лестничная, заменилась на супротивную и затем на очередную (см. рис. 10.14, ЗЛ). Пары пор между сосудами и паренхимными клетками изменялись от окаймленных через полуокаймленные к простым. 5. Форма сосудов от многоугольной к округлой (на поперечном срезе). У сосудов настоящих Ксилема: типы клеток и особенности развития Рис. 10.14 Основные линии специализации трахеальных элементов и волокон. Д−Ж — длинные трахеиды примитивной древесины. (Ж — в уменьшенном масштабе.) Д, Е — округлые окаймленные поры. Ж — удлиненные окаймленные поры в лестничном расположении. Г−А — эволюция волокон: укорочение, уменьшение размера окаймлений пор, изменение формы и размеров поровых апертур. З−Л — эволюция члеников сосудов: укорочение, уменьшение наклона поперечных стенок, переход от лестничных к простым перфорационным пластинкам и от супротивной к очередной поровости. (Bailey and Tupper, 1918.) 295 296 Анатомия растений Эзау двудольных многоугольная форма просвета считается примитивной чертой, а округлая — признаком специализации. Интересно, что существует корреляция между многоугольной формой сосуда и его малым диаметром. Округлые по форме сосуды обычно шире. По-видимому, специализация члеников сосудов в филогенезе происходила в направлении увеличения эффективности проведения воды и защищенности от эмболии, хотя связь между направлениями специализации и их адаптивной ценностью не всегда очевидна. Например, среди ученых нет согласия в вопросе о функциональной значимости уменьшения длины члеников, хотя известно, что у настоящих двудольных в сухих местообитаниях членики сосудов короче, чем у родственных им настоящих двудольных в более влажных местообитаниях (Carlquist, 2001). Адаптивная ценность перехода от лестничных пор к супротивным и очередным, по-видимому, заключается скорее в увеличении механической прочности сосуда, чем в более эффективном проведении воды или защищенности от эмболии (Carlquist, 1975). Увеличение ширины члеников сосудов, хоть и представляет собой менее отчетливое направление в эволюции сосудов, очевидно привело к большей эффективности проведения воды. Существуют отклонения от направлений эволюции члеников сосудов Направления специализации трахеальных элементов, обсуждавшиеся в предыдущих параграфах, не всегда взаимосвязаны в пределах отдельных групп растений. Эволюция по некоторым направлениям может ускоряться или замедляться, в результате более специализированные и менее специализированные черты встречаются в различных комбинациях. Кроме того, некоторые растения в результате потерь в ходе эволюции могут вторично приобретать черты, считающиеся примитивными. Например, сосуды могут не образовываться из-за недоразвития перфораций в будущих члениках сосудов. У водных растений, растений-паразитов и суккулентов сосуды могут не образовываться из-за редукции проводящей ткани. Такие бессосудистые растения высоко специализированы в отличие от примитивных бессосудистых покрытосеменных, таких как троходендрон (Trochodendron), тетрацентрон (Tetracentron), дримис (Drimys), псевдовинтера (Pseudowintera) и др. (Bailey, 1953; Cheadle, 1956; Lemesle, 1956). В некоторых семействах, например кактусовых (Cactaceae) и астровых (Asteraceae), в ходе эволюционной дегенерации члеников сосудов произошло уменьшение ширины клеток и недоразвитие перфораций (Bailey, 1957; Carlquist, 1961). Такие неперфорированные клетки обладают такой же поровостью, как и членики сосудов той же древесины, и называ- ются сосудистыми трахеидами. Еще одним отклонением специализации можно считать развитие перфорационных пластинок сетчатого типа в продвинутом семействе, таком как астровые (Carlquist, 1961). Несмотря на эти несоответствия, основные направления эволюции члеников сосудов у покрытосеменных прослеживаются настолько четко, что их можно использовать для определения степени специализации других элементов ксилемы. Основные направления эволюции ксилемы считаются необратимыми. Однако результаты исследований в области экологической анатомии древесины показывают значительную корреляцию между структурой древесины и макроклиматическими факторами (температура, смена сезонов, доступность воды и т. д.) и заставляют сомневаться в абсолютной необратимости направлений эволюции (см. обсуждение и цитируемую литературу у Endress et al., 2000). Еще один довод против необратимости эволюции сосудов — это результаты кладистического анализа, согласно которым отсутствие сосудов — вторичное состояние, а не примитивная черта (Young, 1981; Donoghue and Doyle, 1989; Loconte and Stevenson, 1991 и др.). Предполагается, что отсутствие сосудов у винтеровых (Winteraceae) — результат их вторичной потери в ходе адаптации к частому замораживанию (Feild et al., 2002). Элегантные и убедительные аргументы приводятся в пользу необратимости эволюции сосудов в целом (Baas and Wheeler, 1996; Carlquist, 1996b). Обладали ли примитивные покрытосеменные сосудами — спорный вопрос (Herendeen et al., 1999; Endress et al., 2000). В имеющихся ископаемых останках, пусть и скудных, нет свидетельств в пользу отсутствия сосудов у ранних покрытосеменных. Сосудистые покрытосеменные с продвинутой структурой древесины встречаются уже в среднем и верхнем меловом периоде (Wheeler and Baas, 1991), а самые ранние покрытосеменные с бессосудистой древесиной — только в верхнем меловом периоде (Poole and Francis, 2000). Для решения этого вопроса потребуются новые палеоботанические данные. Видимое отсутствие сосудов у амбореллы (Amborella), рассматриваемой многими в качестве родственницы всех покрытосеменных, указывает на отсутствие сосудов у предка покрытосеменных (Parkinson et al., 1999; Zanis et al., 2002; Angiosperm Phylogeny Group, 2003). Хотя у покрытосеменных возникли сосуды, трахеиды также сохранились, и они тоже претерпели изменения в филогенезе. Трахеиды укоротились, но в меньшей степени, чем членики сосудов, и поровость их стенок приобрела черты поровости соседних члеников. В целом ширина трахеид не возросла. Трахеиды могли сохраниться с целью повышения степени надежности водного транспорта, хотя они присутствуют лишь в небольшом числе современных древесин. Ксилема: типы клеток и особенности развития Волокна, так же как трахеиды и членики сосудов, претерпели укорочение в филогенезе По мере специализации волокон ксилемы (см. рис. 10.14, ГА) усиление механической функции выразилось в уменьшении ширины клеток и редукции площади стенок, занятой замыкающими пленками пор. Одновременно с этим окаймления пор уменьшались и в итоге исчезли совсем. Внутренние апертуры пор удлинялись, стали щелевидными и расположенными параллельно микрофибриллам целлюлозы, образующим кле- 297 точную стенку. Эволюционный переход происходил от трахеид через волокнистые трахеиды и затем к волокнам либриформа. Существуют переходные формы между обоими типами волокон и трахеидами. Из-за отсутствия четких различий между трахеидами и волокнами эти два типа элементов иногда объединяют под общим названием неперфорированные трахеальные элементы (Bailey and Tupper, 1918; Carlquist, 1986). Волокна, наиболее приспособленные к выполнению опорной функции, встречаются в древесине с наиболее специализированными члениками Рис. 10.15 Изолированные элементы вторичной ксилемы аристолохии (Aristolochia brasiliensis), лианы, относящейся к настоящим двудольным. Древесина специализир
