МНОГООБРАЗИЕ СИМБИОЗОВ И ИХ РОЛЬ В ЭВОЛЮЦИИ
advertisement
Естественные науки УДК 579.262 Яценко6Степанова Т.Н., Немцева Н.В., Игнатенко М.Е. Институт клеточного и внутриклеточного симбиоза УрО РАН, Оренбург, Россия Email: yacenkostn@gmail.com МНОГООБРАЗИЕ СИМБИОЗОВ И ИХ РОЛЬ В ЭВОЛЮЦИИ ОРГАНИЧЕСКОГО МИРА В статье рассматривается проблема симбиоза как широко распространенного общебиоло6 гического явления. Обсуждается вопрос о ведущей роли симбиоза в прогрессивной эволюции органического мира. Значительная часть работы посвящена симбиозам с участием водорослей Ключевые слова: симбиоз, эволюция, водоросли. Общепризнано, что все виды живых орга# низмов образуют более или менее устойчивые совокупности – биологические сообщества в широком смысле слова. Облик биотического сообщества определяется не только разнообра# зием видов. Функционирование сообщества и его стабильность зависят также от популяци# онных связей, от распределения организмов в пространстве и характера их взаимодействия с внешней средой. Следует учитывать также, что сообщество формируют виды, прошедшие сквозь отбор а– и биотической среды, причем видовой состав определяется не только услови# ями среды и конкуренцией, но и способностью видов к совместному сосуществованию, сложив# шейся исторически. Одной из форм совместного сосуществова# ния является симбиоз. В разные времена толко# вание термина «симбиоз» было различным. Явление симбиоза впервые было обнаружено швейцарским ученым Швенденером в 1877 г. при изучении лишайников, которые представляют собой комплексные организмы, состоящие из водоросли и гриба. Термин «симбиоз» (от греч. symbiosis – со# жительство, совместная жизнь), появился в на# учной литературе позднее. Его предложил А. Де Бари в 1879 году для описания взаимодействия водоросли и гриба в лишайнике. А. Де Бари оп# ределил симбиоз очень широко: как форму сосу# ществования неродственных организмов («непо# хожие организмы, живущие вместе»), указывая на то, что между сожительствующими организ# мами могут складываться разные по характеру взаимоотношения [1]. За последующие годы анализ различных симбиозов вскрыл чрезвычайно многообраз# ный характер взаимоотношений между парт# нерами (от мутуалистических до антагонисти# 142 ВЕСТНИК ОГУ №13 (174)/декабрь`2014 ческих), разную степень их влияния друг на друга – от облигатного до факультативного, разное пространственное расположение парт# неров – от контактного до дистантного [2], [3], [4], [5], [6], [7]. Кроме того, было установлено, что характер взаимодействия партнеров в сим# биозах может меняться на протяжении жизнен# ного цикла организмов или с изменением усло# вий их существования [8], [9]. Значение симбиоза очень велико. В нача# ле XX в. русские учёные К.С. Мережковский и А.С. Фаминцын выдвинули гипотезу о ведущей роли симбиоза в прогрессивной эволюции орга# нического мира [10], [11]. В дальнейшем эта гипо# теза получила подтверждение. Современные учё# ные связывают возникновение эукариотной клет# ки с явлениями симбиоза и считают, что процессы симбиоза и симбиогенеза широко распростране# ны в природе и играют огромную роль в эволю# ции. В прошлом и в настоящем, индуцируя круп# ные изменения, симбиоз определяет становление новых форм жизни на Земле, которые не могли возникнуть при эволюции свободноживущих организмов [9], [12], [13], [14], [15], [16]. Так, например, выход растений на сушу — важнейшее событие, с которого фактически на# чалось освоение суши многоклеточными орга# низмами. Remy W. с соавт. [17] было показано, что выход растений на сушу во многом был обусловлен их симбиозом с грибами. Генетичес# кие системы, обеспечивающие взаимодействие растений с микоризными грибами, в дальней# шем многократно менялись в связи с вовлече# нием в симбиоз новых грибов и бактерий. K. Markmann, G. Giczey, M. Parniske [18] генетически обосновали наличие корневых сим# бионтов высших растений. Они показали, что один и тот же ген SYMRK необходим для ус# пешного сожительства растений с тремя типа# Яценко-Степанова Т.Н. и др. ми внутриклеточных корневых симбионтов: грибов (микориза), актинобактерий (актинори# за) и бактерий#ризобий. Анализируя симбиоз, современные ученые рассматривают его, в том числе, и как продукт объединения наследственного материала парт# неров, являющийся основой эволюции организ# мов. Функциональная интеграция генов парт# неров, которая лежит в основе симбиоза, созда# ет предпосылки для структурной интеграции их геномов, результатом которой стало возник# новение новых форм жизни (эукариотическая клетка) и типов экологических отношений. До# казана возможность горизонтального перено# са генов при симбиозе различных организмов [19], [20]. Информация, полученная Timmis J.N. с соавт. [21], позволила утверждать, что боль# шинство генов, присутствующих в древних эн# досимбионтах были переданы ядру эукариоти# ческой клетки во время ее развития. Эволюции микробно#растительных симби# озов в филогенетическом, популяционно#генети# ческом и селекционном аспектах посвящена ра# бота Н.А. Проворова [2]. Рассматривая эволю# цию мутуалистических симбиозов, автор исхо# дил из того, что они являются продуктами коэ# волюции растений и бактерий. При этом формы коэволюции партнеров симбиоза связаны с их адаптацией друг к другу и к неблагоприятным внешним условиям, основанной на интеграции генных систем взаимодействующих организмов. Так, на примере бобово#ризобиального симбио# за показано, что благодаря интенсивным геном# ным перестройкам и горизонтальному переносу генов у бактерий возникают системы, определя# ющие: 1) сходные с патогенезом процессы узна# вания и инфицирования хозяина; 2) мутуалис# тические взаимодействия, связанные с фиксаци# ей азота и его передачей хозяину. Исследованию коэволюции паразитов и их хозяев на примере внутриклеточной симбиоти# ческой альфа#протеобактерии Wolbachia pipientis, вызывающей у членистоногих цитоплазматичес# кую несовместимость, феминизацию, партено# генез и андроцид, посвящена обзорная статья И.И. Горячевой [22]. Автор указывает, что резуль# таты филогенетических исследований свиде# тельствуют об интенсивном межвидовом гори# зонтальном переносе Wolbachia среди членисто# ногих, произошедшем в последние 2.5 млн. лет. При этом модификации полового размножения Многообразие симбиозов и их роль... при заражении вольбахией следует, вероятно, рассматривать как некий компромисс между ин# тересами хозяина и паразита, достигнутый в ходе коэволюции. К аналогичному выводу пришли Воронин Д.А. и др. [23], проведя сравнительный анализ структуры симбиотических бактерий Wolbachia (штамм wMelPop, снижающий продолжитель# ность жизни мух) в генотипически различных линиях Drosophila melanogacter, а также иссле# дование влияния бактерий на ультраструктуру клеток хозяина. Артамонова В.С. с соавторами [24] на при# мере атлантического лосося Salmo salar L. пока# зали эволюционные последствия вселения па# разита Gyrodactylus salaris Malmberg. В природе встречается очень широкий спектр примеров симбиоза. В обзорной работе Н.А. Проворова и Е.А. Долгих [4] рассматрива# ются три большие группы «биохимических» симбиозов: 1) азотфиксирующие симбиозы, 2) симбиозы гетеротрофов и автотрофов (т.е. по# требителей органики с ее производителями) и 3) симбиозы животных с микробами, помогаю# щими усваивать растительную пищу. При этом авторы указывают также на зыбкость и отно# сительность грани между мутуалистическими и антагонистическими симбиозами. Подробный анализ различных типов симбиоза и взаимосвязи между ними на при# мере высших растений дается в обзоре А. В. Жука [3]. В ряду симбиозов не последнее место зани# мают симбиозы с участием водорослей. Эволюционная древность водорослей, а также их широкое распространение объясняет возникшее многообразие симбиотических свя# зей не только друг с другом, но и с представите# лями других систематических групп организ# мов: бактериями, одноклеточными и многокле# точными животными, грибами, низшими и выс# шими растениями. Так, например, микроводоросли и/или ци# анобактерии нередко существуют в симбиозе с морскими беспозвоночными животными [25], [26]. Фотосимбионты осуществляют продук# цию питательных соединений; продукцию сли# зей (защита и очищение); участвуют в синтезе специфических агентов химической защиты и защитной пигментации; минерализируют вне# шние покровы животных. ВЕСТНИК ОГУ №13 (174)/декабрь`2014 143 Естественные науки О.А. Горелова с соавт. [27] обнаружили фо# тосимбионтов как на поверхности большинства образцов животных, так и внутри организмов полихет и губок. При этом авторы делают вы# вод о существовании поликомпонентных ассо# циаций беспозвоночных животных с оксиген# ными фототрофными микроорганизмами. Симбиотические взаимоотношения отмече# ны у ракообразных#фильтраторов с планктон# ными микроводорослями. Н.А. Гаевским с соавт. [28], показано, что при массовом развитии циа# нобактерий в пресноводной экосистеме (до уров# ня «цветения» воды) факультативно эпибионт# ная микроводоросль Characidiopsis ellipsoidea пе# реходит к обитанию на поверхности экзоскеле# тов разных групп рачкового зоопланктона, а об# лигатный микроводорослевый эпибионт Colacium vesiculosum интенсивно развивается на циклопах. При этом микроводоросли#эпибион# ты получают возможность активного передви# жения в толще воды, углекислый газ и биоген# ные элементы от рачков. Последние же приобре# тают преимущество (перед особями без эпиби# онтов) вследствие лучшего снабжения кислоро# дом (его дефицит наблюдается при «цветении» воды). Отрицательного воздействия на рачков со стороны эпибионтов не отмечено. Авторы пред# полагают, что в условиях «цветения» воды мик# роводоросли#эпибионты могут выступать в ка# честве активных поглотителей биогенов (аммо# нийного азота) от рачков#хозяев. Водоросли могут жить в других организ# мов как внеклеточно, так и внутриклеточно, формируя сложные системы – эндосимбиозы. Такие симбиозы предполагают наличие более или менее тесных, постоянных и прочных свя# зей между партнерами и взаимных адаптаци# онных приспособлений [29], [30]. Например, эндосимбиоз водорослей и мор# ских беспозвоночных животных привел к тому, что животные – хозяева фотосимбионтов обита# ют только в пределах фотической зоны и имеют прозрачные покровы или органы, открытые для солнечного света; симбионты#водоросли редуци# ровались до функционально активных хлороп# ластов или внутриклеточных телец, ультра# структура которых позволяет предполагать их цианобактериальное происхождение [27], [31]. Глызина О.Ю. [32] в своих исследованиях показала, что у симбиотического сообщества байкальских губок и эндоводорослей в различ# 144 ВЕСТНИК ОГУ №13 (174)/декабрь`2014 ных условиях обитания существуют различные адаптационные приспособления. В условиях пониженной освещенности до глубины 20 м адаптационным механизмом является увеличе# ние концентрации хлорофиллов «а» и «b» за счет повышения их содержания в водорослях, при одновременном увеличения числа клеток водорослей в губке. На глубине свыше 30 м ко# личество внутриклеточных симбионтов (водо# рослей) уменьшается, изменяются трофические связи внутри симбиотического сообщества. Ме# ханизм регуляции размножения эндосимбиоти# ческих водорослей обнаружен и у кораллов [33]. Примером облигатного эндосимбиоза мо# жет служить взаимоотношение некоторых Tridacna с зооксантеллами. Было показано, что фотосимбионты на 90% обеспечивают хозяина углеродным питанием и при их отсутствии или пребывании в темноте долгое время Tridacna погибает [25]. Внутриклеточный симбиоз между микро# водорослями и беспозвоночными широко рас# пространен в природе. В целом, эндосимбиоти# ческие водоросли встречаются более чем у 100 родов водных беспозвоночных, особенно у про# стейших, кишечнополостных, плоских червей, губок и моллюсков. Кроме мутуалистических, водоросли могут вступать во взаимоотношения по типу антаго# нистического симбиоза. Примером взаимоотношений по типу «па# разит – хозяин» могут служить симбиозы водо# рослей и грибов, где водоросли выполняют роль хозяина [34], [35]. Различные симбионтные взаимоотноше# ния складываются между самими водорослями. Эти взаимодействия могут быть контактными и дистантными. Примером контактного взаи# модействия служит эпифитный пикофитоплан# ктон, который был обнаружен при исследова# нии озера Sproat Lake. Его носителями явля# лись 15–75% клеток фитопланктона. Отмече# но, что прикрепление пикофитопланктонных организмов к клеткам диатомовых, синезеленых и динофлагеллят осуществляется за счет выро# стов клеточных стенок этих микроводорослей [36]. Данный вид взаимодействий, обеспечива# ющих жизнь одному партнеру за счет другого без нанесения ему вреда, по#видимому, следует отнести к комменсализму. Напротив, другой пример взаимоотношений, складывающихся Яценко-Степанова Т.Н. и др. между водорослями Coscinodiscus granii и C. wailesii и нанофлагеллятой Pirsonia diadema, де# монстрирует вариант паразитизма. При этом наличие у паразита хемосенсорного механизма обеспечивает успех его паразитирования [37]. Известны случаи эндосимбиозов. Так, ис# следования с помощью электронной микроско# пии двух видов Peridiniopsis (Peridiniales, Dinophyceae) выявили наличие у них эндосим# биотических диатомовых водорослей. Симбион# ты содержат ядро, хлоропласты, митохондрии и отделены от цитоплазмы хозяина единствен# ной мембраной [38], [39]. Дистантные взаимодействия между водо# рослями становятся возможными за счет выде# ления в окружающую среду веществ, стимули# рующих или подавляющих рост других водо# рослей [40], [41], [42]. На сегодняшний день сре# ди экзометаболитов водорослей выделено и идентифицировано более 300 веществ. Следует отметить, что все исследователи сходятся во мнении – экзометаболиты, секре# тируемые водорослями, принимают участие в формировании биоценотических связей как между собой, так и с другими гидробионтами, выступая в роли стимуляторов или ингибито# ров. При этом экзометаболиты воспринимают# ся как химический сигнал, который несет конк# ретную информацию, соответствующую вклю# чению или выключению определенных регуля# торных механизмов биологических систем. В целом, учитывая присутствие дистантной химической коммуникации, можно говорить о симбиотических взаимоотношениях между сво# бодноживущими популяциями водорослей, формирующихся по популяционно – коммуни# кативному сценарию. Традиционно симбиоз рассматривают как систему взаимодействия двух организмов. Одна# ко, активный интерес к изучению взаимосвязей в природных и искусственных ценозах привел к изменению парадигмы симбиоза. Было установ# лено, что в природе встречаются симбиотические системы с большим количеством партнеров. Так, например, широко известен симбиоти# ческий комплекс водного папоротника Azolla, цианобактерии Anabaena azollae и нескольких родов бактерий. Этот симбиоз сохраняется в те# чение жизни папоротника, симбионты переда# ются следующим поколениям. Облигатный ха# рактер симбиоза предполагает эволюцию всех Многообразие симбиозов и их роль... партнеров, в результате которой функции сим# бионтов закрепились в физиологической и ме# таболической деятельности хозяина. В целом, комплекс «Azolla#Anabaena#симбиотические бак# терии» в результате успешной совместной эво# люции приобрел новые метаболические и орга# нические возможности, выходящие за рамки каж# дого отдельного формирования ассоциации [43]. Среди лишайников наряду с двухкомпо# нентными (то есть состоящих из гриба и одного вида водорослей) существуют и трехкомпонен# тные лишайники (два фотосинтезирующих сим# бионта: одноклеточная зеленая водоросль и ци# анобактерии). Экспериментальные исследова# ния показали, что один и тот же микобионт в разных условиях может образовывать разные симбиотические комплексы (разные лишайни# ковые морфотипы). Кроме того, в лишайниках, кроме гриба и водоросли, живет еще множество сопутствующих бактерий [44]. Вегетация водорослей также всегда сопро# вождается развитием сопутствующих бактерий, причем водоросли являются центрами подоб# ных ассоциаций [45, 46]. Гетеротрофный ком# понент альгобактериальной ассоциации отли# чается видовым разнообразием и многочислен# ностью: в ассоциации с водорослью обнаружи# ваются от 7 до 16 видов бактерий#спутников. Выявлено, что одни из них прочно связаны це# нотическими взаимодействиями с водорослью и являются постоянными (доминантными) ее симбионтами, другие же входят в состав альго# бактериального сообщества в качестве минор# ного компонента [47]. Эти и многие другие примеры сложных многокомпонентных симбиотических комплек# сов, состоящих из хозяина (макропартнера), доминантных и ассоциативных микросимбион# тов, дали начало новому направлению – ассо# циативной симбиологии. Определенной вехой в развитии ассоциативного симбиоза стало по# явление монографии коллектива авторов Бухарина О.В., Лобаковой Е.С., Немцевой Н.В., Черкасова С.В. [48], в которой было дано опре# деление термина «ассоциативный симбиоз» как многокомпонентной интегральной системы, включающей хозяина в качестве макропартне# ра, стабильный доминантный микросимбионт и минорные ассоциированные микросимбион# ты с разнонаправленными воздействиями, оп# ределяющими формирование, стабильность ВЕСТНИК ОГУ №13 (174)/декабрь`2014 145 Естественные науки существования и продуктивность симбиоза в целом. Таким образом, несмотря на почти 140#лет# нюю историю изучения этого вопроса, симбиоз – интереснейшее и до сих пор еще во многом за# гадочное явление в биологии. Само понятие «сим# биоз» развивается, вызывая жаркие диспуты. Подводя итог выше сказанному хочется привести некоторые суждения, отражающие взгляды на проблему симбиоза: – А.М. Хазен [49] «Жизнь всегда, во всех фор# мах и видах, на всех уровнях от внутриклеточно# го до биогеоценозов основана на симбиозе»; – Sapp J. [9] «Каждый эукариот является суперорганизмом, представляя собой симбиоз как минимум трех уровней: клеточного (проис# хождение эукариотной клетки) + бактериаль# ные симбионты + вирусы. Кроме того, в приро# де все организмы связаны»; – А.Б. Савинов [50] «Симбиоз (в разных формах) – фактически облигатный способ су# ществования и эволюции популяций (соответ# ственно, видов) всех живых организмов». – А.В. Марков, Ю.Н. Елдышев [51] «Все сущее в природе в той или иной мере представ# ляет собой симбиозы». 13.10.2014 Работа выполнена при поддержке гранта по Программе инициативных проектов фундаментальных исследований Уральского отделения РАН проект № 12#У#4#1031 Список литературы: 1. de Bary A. Ueber Symbiose. // Tageblatt 51. Versamml. Deutscher Naturforscher u. Aerzte, Cassel . – 1878. – P. 121#126. 2. Проворов Н.А. Растительно#микробные симбиозы как эволюционный континуум // Журн. общ. биологии. – 2009. – Т. 70. – № 1. – С. 10#34. 3. Жук А.В. Формы и место мутуализма в системе симбиотических взаимоотношений высших растений с другими организ# мами // Вестник Санкт#Петербургского университета. Серия 3. Биология. – 2005. – Вып. 1. – С. 3–19. 4. Проворов Н.А., Долгих Е.А. Метаболическая интеграция организмов в системах симбиоза // Журн. общ. биологии. – 2006. – Т. 67. – № 6. – C. 403#422. 5. Martin D., Britayev T.A. Symbiotic polihaetes: review of known species. Oceanigraphy and Marine Biology // Annual Review.– 1998. – №36.– P. 217#341. 6. Bonfante P., Visick K., Ohkuma M. Symbiosise // Environmental Microbiology Reports. – 2010. – V. 2(4). – P. 475–478. 7. Six D.L., Poulsen M., Hansen A.K., Wingfield M.J., Roux J., Eggleton P., Slippers B., Paine T.D. Anthropogenic effects on interaction outcomes: examples from insect#microbial symbioses in forest and savanna ecosystems // Symbiosis. #2011. – V. 53. – № 3. – Р. 101#121. 8. Ли Ч., Ху Е., Хуанг Я., Хуанг И. Выделение и филогенетический анализ биологически активных бактерий, ассоциирован# ных с тремя губками из Южно#Китайского моря // Микробиология. – 2007. – Т. 76. – N 4. – С. 560#566. 9. Sapp J. Genesis: The Evolution of Biology. NewYork: Oxford University Press. – 2003. 384 p. 10. Фаминцын А.С. О роли симбиоза в эволюции организмов // Записки Императорской АН. Сер. 8. – 1907. – Т. 20. – № 3. – С. 1–14. 11. Мережковский К.С. Теория двух плазм как основа симбиогенеза, нового учения о происхождении // Уч. Записки Казан. Ун#та. – 1909. – Т. 76. – С. 93. 12. Kutschera U., Niklas K.J. Endosymbiosis, cell evolution, and speciation // Theory in Biosciences. – 2005. – V. 124. – P. 1#24. 13. Martin W. Archaebacteria (Archaea) and the origin of the eukaryotic nucleus // Curr Opin Microbiol. – 2005. – №8. – Р. 630–637. 14. Dagan T., Martin W. Getting a better picture of microbial evolution en route to a network of genomes// Phil. Trans. R .Soc. B. – 2009. – V. 364. – Р. 2187–2196. 15. Gyllenberg M., Preoteasa D., Yan P. Ecology and evolution of symbiosis in metapopulations // Journal of Biological Dynamics. – 2009. – Vol. 3. – № 1. – P. 39–57. 16. Martin F., Kohler A., Murat C., Balestrini R., Coutinho P.M., Jaillon O., et al. Perigord black truffle genome uncovers evolutionary origins and mechanisms of symbiosis // Nature. – 2010. – № 464. – Р. 1033–1038. 17. Remy W., Taylor T. N., Hass H., Kerp H. Four hundred#million#year#old vesicular arbuscular mycorrhizae // PNAS. – 1994. – V. 91. – P. 11841#11843. 18. Markmann K., Giczey G., Parniske M. Functional Adaptation of a Plant Receptor– Kinase Paved the Way for the Evolution of Intracellular Root Symbioses with Bacteria // PLoS Biology. – 2008. – V.6. – № 3. – P. 68. 19. Шестаков С.В. Горизонтальный перенос генов у эукариот // Вестник ВОГиС. – 2009. – Т. 13. – № 2. – С. 345 – 354. 20. Tikhonovich I.A., Provorov N.A. From plant–microbe interactions to symbiogenetics: a universal paradigm for the interspecies genetic integration // Ann. Appl. Biol. – 2009. – V. 154. – P. 341–350. 21. Timmis J.N., Ayliffe M.A., Huang C.Y., Martin W. Endosymbiotic gene transfer: organelle genomes forge eukaryotic chromosomes // Nature Rev. Genet. – 2004. – V. 5. – P. 123–135. 22. Горячева И.И. Бактерии рода Wolbachia – репродуктивные паразиты членистоногих // Успехи соврем. биологии. – 2004. – Т. 124. – № 3. – С. 246#259. 23. Воронин Д.А., Бочериков А.М., Баричева Э.М., Захаров И.К., Киселёва Е.В. Влияние генотипического окружения хозя# ина – Drosophila melanogaster – на биологические эффекты эндосимбионта Wolbachia (штамм wMelPop) // Цитология. – 2009. – Т. 51. – N 4. – С. 335#345. 24. Артамонова В.С., Хаймина О.В., Махров А.А., Широков В.А., Щульман Б.С., Щуров И.Л. Эволюционные последствия вселения паразита (на примере атлантического лосося Salmo salar L.) // Доклады Академии Наук. – 2008. – Т. 423. – № 2. – С. 275 – 278. 146 ВЕСТНИК ОГУ №13 (174)/декабрь`2014 Яценко-Степанова Т.Н. и др. Многообразие симбиозов и их роль... 25. Ishikura M., Hagiwara K., Takishita K., Haga M., Iwai K., Maruyama T. Isolation of new Symbiodinium strains from tridacnid giant clam (Tridacna crocea) and sea slug (Pteraeolidia ianthina) using culture medium containing giant clam tissue homogenate // Mar Biotechnol. – 2004. – Vol. 6. – № 4. – Р. 378 – 385. 26. Apprill A.M., Gates R.D. Recognizing diversity in coral symbiotic dino#flagellate communities // Mol. Ecol. – 2007. – Vol. 16. – № 6. – Р.1127 – 1134. 27. Горелова О.А., Косевич И.А., Баулина О.И., Федоренко Т.А., Торшхоева А.З., Лобакова Е.С. Ассоциации беспозвоноч# ных животных Белого моря и оксигенных фототрофных микроорганизмов // Вестн. Моск. ун#та. Сер. Биология. – 2009. – № 1. – С. 18–25. 28. Гаевский Н.А., Колмаков В.И., Дубовская О.П., Климова Е.П. Взаимоотношения эпибионтных микроводорослей и рачкового зоопланктона в условиях “цветущего” эвтрофного водоема // Экология. – 2004. – № 1. – С. 43#50. 29. Goulet T.L. Most corals may not change their symbionts // Mar. Ecol. Prog. Ser. – 2006. #Vol. 321. – Р. 1–7. 30. Thacker R.W. Impacts of Shading on Sponge#Cyanobacteria Sym#bioses: A Comparison between Host#Specific and Generalist Associations // Integr. Comp. Biol. – 2005. – Vol. 45. – P.369–376. 31. Пятаева С.В., Косевич И.А., Лобакова Е.С. Эндосимбионты колониальных гидроидов // Тр. Беломор. биостанции биол. ф#та МГУ. – 2006. – Т. 10. – С. 168 – 179. 32. Глызина О.Ю. Жирные кислоты и хлорофиллы симбиотического сообщества байкальских губок и их изменения под влиянием среды обитания. Дисс….к.б.н. Иркутск. – 2002. 138 с. 33. Scott A. Wooldridge is the coral#algae symbiosis really ‘mutually beneficial’ for the partners? // BioEssays. – 2010. – Vol. 32. – № 7. – Р. 615–625. 34. Miki T., Takimoto G., Kagami M. Roles of parasitic fungi in aquatic food webs: a theoretical approach // Freshwater Biology. – 2011. doi:10.1111/j.1365#2427.2010.02562.x 35. Niquil N., Kagami M., Urabe J., Christaki U., Viscogliosi E., Sime#Ngando T. Potential role of fungi in plankton food web functioning and stability: a simulation analysis based on Lake Biwa inverse model // Hydrobiologia. – 2011. – Vol. 659. – № 1. – Р. 65#79. 36. Klo M.E., Stockner J.G. Picoplankton associations in an ultra – oligotrophic lake on Vancouver Island, British Columbia // Can. J. Fish. and Aquat. Sci. – 1991. – 48. – № 6. – Р. 1092 – 1099. 37. Kuhn S.F. Infection of Coscinodiscus spp. by the parasitoid nanof#lagellate Pirsonia diadema. I. Behavioural studies on the infection process // J. Plankton Res. – 1997. – Vol. 19. – № 7. – P. 791 – 804. 38. Horiguchi T. Algae and their chloroplasts with particular reference to the dinoflagellates // Paleontological Research. – 2006. – № 10(4). – Р. 299#309. 39. Takano Y., Hansen G., Fujita D., Horiguchi T. Serial Replacement of Diatom Endosymbionts in Two Freshwater Dinoflagellates, Peridiniopsis spp. (Peridiniales, Dinophyceae) // Phycologia. – 2008. – Vol. 47. – №. 1. – Р. 41#53. 40. Кирпенко Н.И. Аллелопатическое взаимодействие водорослей разных экологических групп // Гидробиологический журнал. – 2008. – Т. 44. – № 5. – С.83#93. 41. Тараховская Е.Р., Маслов Ю.И., Шишова М.Ф. Фитогормоны водорослей // Физиология растений. – 2007. – Т. 54. – № 2. – С. 186#194. 42. Reynolds C.S. Ecology of phytoplankton. Ecology, Biodiversity and Conservation. Cambridge, New York, Melbourne, Madrid, Cape Town, Singapore, Sao Paulo: Cambridge University Press. – 2006. 535 p. 43. Carrapico F. The Azolla#Anabaena#Bacteria System as a Natural Microcosm // Proceedings of SPIE. – 2002. № 4495. – P. 261#265. 44. Лобакова Е.С., Смирнов И.А. Экспериментальная лихенология // 2008. – Т. 69. – № 5. – С. 364#378. 45. Droop M.R. Vitamins, phytoplankton and bacteria:symbiosis or scavenging? // Journal of plankton research. – 2007. – Vol. 29. – № 2. – P. 107–113. 46. Jolley E.T., Jones A.K. The interaction between Navicula muralis grunow and an associated species of Flavobacterium // European Journal of Phycology. – 2010. – Vol. 12. – № 4. – P. 315 — 328. 47. Борисова Е.В., Ногина Т.М. Бактерии рода Rhodococcus, сопутствующие зеленым водорослям в природе и при лабора# торном культивировании // Гидробиологический журнал. – 1997. – Т.33. – №3. – С. 44 – 50. 48. Бухарин О.В., Лобакова Е.С., Немцева Н.В., Черкасов С.В. Ассоциативный симбиоз. Екатеринбург: УрО РАН. – 2007. 264 с. 49. Хазен А.М. Разум природы и разум человека. Книга 3. М. – 2000. 577 с. 50. Савинов А.Б. Новая популяционная парадигма: популяция как симбиотическая самоуправляемая система // Вестник Нижегородского университета им. Н.И.Лобачевского. Серия Биология. – 2005. – Вып. 1(9). – С.181#196. 51. Марков А.В., Елдышев Ю.Н. Сотрудничество в эволюции // Экология и жизнь. – 2009. – №7–8 (92#93). – С. 88#97. Сведения об авторах: Яценко#Степанова Татьяна Николаевна, ведущий научный сотрудник лаборатории водной микробиологии Института клеточного и внутриклеточного симбиоза УрО РАН, доктор биологических наук, доцент, e#mail: yacenkostn@gmail.com Немцева Наталия Вячеславовна, заведующий лаборатории водной микробиологии Института клеточного и внутриклеточного симбиоза УрО РАН, доктор медицинских наук, профессор, Игнатенко Марина Евгеньевна, старший научный сотрудник лаборатории водной микробиологии Института клеточного и внутриклеточного симбиоза УрО РАН, кандидат биологических наук, e#mail: ignatenko_me@mail.ru 460000, г. Оренбург, ул. Пионерская, 11, тел. (3532) 775417 ВЕСТНИК ОГУ №13 (174)/декабрь`2014 147
